Introducción

La tribu Senecioneae es cosmopolita y la más diversa de la familia Asteraceae, con cerca de 150 géneros y 3000 especies; aproximadamente un tercio de éstas pertenecen al género Senecio L., que comprende cerca de 1250 (^{Pelser et al., 2007}). México es un país rico en especies del género, con un alto número de endemismos, representado por 74 especies, dos de ellas introducidas y naturalizadas (^{Barkley, 1985}; ^{Villaseñor et al., 2005}). Senecio sección Mulgediifolii Greenm. es un ejemplo de un grupo de especies endémicas en México, constituida por 15 especies (^{Villaseñor, 1991}), las cuales se distribuyen desde el centro de México hasta Guatemala. Las especies de la sección se encuentran principalmente en regiones montañosas, en un intervalo altitudinal que varía desde los 1300 a los 4300 m. Se caracterizan por ser hierbas perennes, rizomatosas, con cabezuelas discoides, es decir, con flores radiadas ausentes, variando en tamaño desde los 20 cm a más de 2 m de altura en la madurez; presentan hojas basales, dispuestas en una roseta, las superiores alternas y disminuyendo gradualmente en tamaño, con tricomas al menos en alguna etapa de su desarrollo (^{Villaseñor, 1991}).

Los tricomas en las plantas con flores son importantes en estudios sistemáticos, debido a su presencia casi universal, a su fácil observación, a los patrones de variación que forman y que con frecuencia se correlacionan con otras características morfológicas (^{Carlquist, 1961}; ^{Faust y Jones, 1973}; ^{Payne, 1978}; ^{Theobald et al., 1979}; ^{Pope, 1982}; ^{Adedeji y Jewoola, 2008}; ^{Krak y Mráz, 2008}; ^{Hayat et al., 2009}). ^{Carlquist (1961)} señaló la importancia de los tricomas para la delimitación de diferentes taxones; posteriormente, otros autores han discutido la relevancia de los tricomas y el indumento que forman en Asteraceae, como fuente de apoyo para estudios sistemáticos (^{Faust y Jones, 1973}; ^{Pope, 1982}; ^{Adedeji y Jewoola, 2008}; ^{Krak y Mráz, 2008}; ^{De Andrade et al., 2014}; ^{Redonda-Martínez et al., 2016}). En muchos casos se ha encontrado que los tricomas son distintivos a nivel tribal, por ejemplo, en Eupatorieae, Moquinieae y Vernonieae (^{Funk et al., 2009}). También se han empleado para diferenciar especies en diferentes géneros (^{Freire et al., 2007}; ^{Hayat et al., 2009}; ^{Szymura y Wolski, 2011}; ^{Redonda-Martínez et al., 2012}; ^{De Andrade et al., 2014}).

^{Jeffrey (1987)} señaló la necesidad de generar bases de datos morfológicos comparables en la tribu Senecioneae. Este autor presentó una lista de caracteres para estandarizar la descripción de las características morfológicas y anatómicas que han probado su utilidad en estudios sistemáticos en los diferentes grupos de Senecioneae. Su propuesta incluye un conjunto de descripciones para los tipos de tricomas que se encuentran en la tribu. En este trabajo se presenta un análisis de los tricomas encontrados en las hojas de las especies de Senecio sección Mulgediifolii (Senecioneae), siguiendo la propuesta de ^{Jeffrey (1987)}, con el objetivo de contribuir a la sistemática del grupo a través de la identificación de caracteres foliares que ayuden a diferenciar sus especies.

Materiales y métodos

Para el presente trabajo se utilizó tanto material fresco como herborizado, este último obtenido de especímenes resguardados en el Herbario Nacional de México (MEXU) del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Se analizaron las hojas basales de la roseta, empleándose únicamente el tercio medio de la hoja. La mayoría de los miembros de la sección fueron estudiados (Cuadro 1), excepto Senecio rhyacophilus Greenm., especie rara y endémica de Guatemala. Los especímenes recolectados en el campo se fijaron en formaldehído-alcohol etílicoácido acético (FAA) y preservados en alcohol etílico (70%). Sin embargo, de ellos no se hicieron ejemplares de respaldo y únicamente fueron identificados en el campo por uno de los autores (JLV). Los especímenes de herbario fueron rehidratados en agua hirviendo y posteriormente colocados en una solución sobresaturada de hidrato de cloral (^{Locquin y Langeron, 1985}). Se realizaron cortes transversales a mano alzada y se montaron en gelatina glicerinada. Las observaciones y fotomicrografías se hicieron en un microscopio Axioscop (Carl Zeiss, Göttingen, Alemania). Al comparar el material recién colectado y procedente de herbario no se observaron diferencias.

Las observaciones usando el microscopio electrónico de barrido (MEB) se realizaron con especímenes deshidratados en una serie gradual de alcoholes, llevados al punto crítico, cubiertos con una película de oro en una ionizadora modelo 550 Emitech (Ashford, Kent, Inglaterra) a 15 mA durante un minuto. Las observaciones fue-ron hechas en un MEB Hitachi S-2460 N (Hitachi, Tokio, Japón) a 10 KV. Se identificaron los tipos de tricomas de acuerdo con la propuesta de ^{Jeffrey (1987)}, complementada con términos propuestos por ^{Koch et al. (2009)} para la ornamentación y ^{Barthlott et al. (1998)} para las ceras.

Resultados

Las especies de Senecio sección Mulgediifolii presentan tanto tricomas glandulares como no glandulares; ambos tipos de tricomas son multicelulares, uniseriados y están presentes en ambas superficies foliares, aunque son más abundantes en la superficie abaxial (Cuadro 2). Se identificaron seis tipos básicos de tricomas (cuatro glandulares y dos no glandulares) y dos subtipos, estos últimos definidos por la variación en la forma y tamaño de sus células apicales. Las diferencias observadas entre los tipos de tricomas están relacionadas con el número de células de la base y su ornamentación, la forma de las células apicales y la posición que guardan sobre la lámina (de la vena media al margen; Cuadro 2).

A continuación se describen cada uno de los tipos de tricomas encontrados, con base en la nomenclatura propuesta por ^{Jeffrey (1987)}.

Tricomas no glandulares

Subtipo 2a₁: Tricoma multicelular, base simple, uniseriado, de células cortas, no cónico hacia el ápice, 1-2 células superiores de mayor longitud, célula apical redondeada, no ornamentado; cera en forma de costras (Figs. 1A, J).

Tipo 2f: Tricoma multicelular, base simple, uniseriado, cónico hacia el ápice, finalizando con 2-3 células que presentan progresivamente mayor longitud que las subyacentes, entre las 2-3 células superiores las paredes celulares son horizontales, ornamentación en forma de papilas (Fig. 1L); sin cera (Fig. 1D).

Tipo 2g: Tricoma multicelular, base simple, uniseriado, cónico hacia el ápice, finalizando en una célula subulada, hacia la superficie adaxial sin ornamentación y en la superficie abaxial en forma de papilas; cera en forma de costras o ausente (Fig. 1E).

Tipo 2h: Tricoma multicelular, base simple, uniseriado, gradualmente cónico hacia el ápice, finalizando en 1-2(-3) células más largas que anchas, las más apicales con paredes celulares oblicuas y punteaduras distintivas (Fig. 2B), ornamentación en forma de papilas, papiloso-estriado (esto es, papilas que se orientan una sobre otra dando la apariencia de estrías; Fig. 1L), o bien, ausente; cera, cuando presente, en forma de costras (Figs. 1F, G).

Tipo 3d: Tricoma multicelular, base multiseriada, con 2-3(-4) pequeñas células, uniseriado, gradualmente cónico hacia el ápice, finalizando en un apéndice unicelular unido transversalmente, agudo en el ápice, ornamentado con papilas convexas; sin cera (Fig. 1H).

Figura 1: Tricomas en Senecio L. sección Mulgediifolii Greenm. A. Subtipo 2a₁, sin ornamentación y cera ausente, S. jacalensis Greenm., superficie adaxial. B. Tipo 2b, S. conzatti Greenm. margen. C. Subtipo 2b₁, papilas y estrías, S. runcinatus Less., margen. D. Tipo 2f, S. mulgediifolius S. Schauer, superficie abaxial. E. Tipo 2g, S. mulgediifolius S. Schauer, superficie abaxial. F. Tipo 2h, S. bracteatus Klatt. G. Tipo 2h, punteaduras como placa de perforación (flecha), S. bracteatus Klatt. H. Tipo 3d, S. polypodioides (Greene) T. Durand & B.D. Jacks., superficie abaxial. I. Tipo 4a, S. roseus Sch. Bip., margen. J. Cera en costras (flecha), S. madrensis A. Gray, superficie abaxial. K. Pliegues en campo anticlinal y papilas en célula epidérmica (flecha), tricoma con papilas convexas, S. iodantus Greenm., superficie abaxial. L. Pliegues en campo anticlinal y papilas en célula epidérmica, con las papilas dispuestas como estrías, S. runcinatus Less., superficie abaxial. Escalas: A: 50 µm; C: 100 µm; B, D, F, G: 10 µm; E: 30 µm; H: 200 µm; I-L: 40 µm. 

Figura 2: Detalles de tricomas en Senecio L. sección Mulgediifolii Greenm. A. Papilas y estrías en la base del subtipo 2b₁, S. runcinatus Less., margen. B. Tipo 2h, pared de unión oblicua y punteada como placa de perforación, S. bracteatus Klatt, superficie abaxial. Escalas: A: 50 µm; B: 5 µm. 

Discusión

Las 14 especies de Senecio sección Mulgediifolii estudiadas presentaron tanto tricomas 2b como 2g, tipos amplia-mente distribuidos entre los miembros de la tribu, por lo que no fueron suficientemente informativos para ser de utilidad desde el punto de vista taxonómico en la sección. Sin embargo, se identificaron dos tipos de tricomas y una variante que son distintivos y permiten reconocer algunas especies; por ejemplo, la variante 2a₁ es característica de S. jacalensis y está presente en ambas superficies foliares. El tricoma tipo 3d es característico de S. polypodioides (Greene) T. Durand & B.D. Jacks., observado en su superficie abaxial y restringido a la región de la vena media. Finalmente, el tipo 4a solo se localiza en el margen foliar de S. roseus. Los otros tipos y variante (2f, 2h y 2b₁ respectivamente) están distribuidos entre los miembros de la sección en varias combinaciones, útiles también para caracterizar algunas especies. Por ejemplo, S. bracteatus y S. conzattii se distinguen por compartir los tricomas 2h; sin embargo, en S. bracteatus presentan papilas y en S. conzattii carecen de ornamentación. Cinco especies comparten la presencia de tricomas 2b₁, pero difieren entre ellas por su ubicación, presencia de ornamentaciones y la combinación con otros tricomas. Por ejemplo, en S. doratophyllus Benth. solo se observaron tricomas 2b₁ en el margen foliar y en el resto de la lámina son muy escasos los del tipo 2g. En cambio, S. helodes Benth. únicamente tiene tricomas 2b₁ ornamentados con papilas en el margen de la superficie adaxial y en S. iodanthus Greenm. se presentan en la vena media pero solo en la superficie abaxial y están ornamentados con papilas. Senecio mulgediifolius S. Schauer y S. runcinatus Less. comparten la presencia de los tricomas 2b₁ ornamentados con papilas y estrías junto con los 2f. Ambos tipos de tricomas en S. mulgediifolius se ubican en la vena media y en la superficie abaxial de lámina, siendo los 2f ornamentados solo con papilas. En S. runcinatus se encuentran los 2b₁ en la superficie adaxial y los 2f ornamentados con papilas y estrías en la superficie abaxial.

Otros estudios en Asteraceae han mostrado cómo los tricomas foliares son útiles para identificar especies, como es el caso de Agoseris Raf., Andryala L., Cephalorrhynchus Boiss., Chondrilla L., Crepis L., Crepidiastrum Nakai, Hieracium L., Hypochaeris L. e Ixeris (Cass.) Cass. (Lactuceae, ^{Krak y Mráz, 2008}), Artemisia L. (Anthemideae; ^{Hayat et al., 2009}), Flourensia DC. (Heliantheae, ^{Delbón et al., 2007}), Pentacalia Cass. (Senecioneae; ^{Lapp et al., 2013}) o Vernonanthura H. Rob. y Vernonia Schreb. (Vernonieae; ^{Redonda-Martínez et al., 2012}). Su utilidad taxonómica también se ha evaluado en géneros de otras familias, como en Banisteriopsis C.B. Rob. ex Small, Byrsonima Rich. ex Kunth y Heteropterys Kunth (Malpighiaceae, ^{Silva-Araújo et al., 2010}), Cuphea P. Browne (Lythraceae; ^{Amarasinghe et al., 1991}) o Hibiscus L. (Malvaceae; ^{Shaheen et al., 2009}), donde rasgos micromorfológicos y tipos de tricomas fueron útiles en la identificación de algunas especies.