Introducción

La familia Annonaceae tiene ca. 108 géneros y más de 2,400 especies distribuidas principalmente en los trópicos y subtrópicos del mundo (^{Chatrou et al., 2012}). Annona L. es el género más grande de la familia y cuenta con alrededor de 200 especies (^{Ortiz-Rodríguez et al., 2015}), algunas de las cuales son cultivadas debido a que producen frutos comestibles para el humano. En Mesoamérica hay ciertas especies que se utilizan para este fin y A. reticulata L. es una de ellas. Ésta especie es probablemente originaria de los trópicos americanos (^{Li et al., 2011}) o de las Antillas (^{Lim, 2012}), pero en la actualidad se encuentra bajo cultivo en muchas partes del mundo (^{Lim, 2012}). Esta especie arbórea se caracteriza por poseer hojas lanceolado-elípticas a lanceolado-oblongas, así como por producir frutos de un color rojo oscuro (^{Standley y Steyermark, 1946}) (Fig. 1A).

Figura 1: A. fruto maduro Annona reticulata L.; B. frutos maduros de A. lutescens Saff.; C. variación del tamaño de la hoja basada en los descriptores elípticos de Fourier. El primer componente derivado de un análisis de componentes principales explica más de 79% de la variación morfológica de la hoja. La primera columna muestra los contornos empalmados de -2 desviaciones estándar (D.E.), el promedio y + 2 D.E. D. plántulas de A. reticulata, nótese el color rojizo de los hipocotiledones; E. plántulas de A. lutescens; nótese el color blanco a blanco-verdoso de los hipocótilos. Sin embargo, 20% de las plántulas de esta especie mostraron una coloración rojo-café clara en la parte distal del hipocotiledón (véase la plántula que se encuentra en el extremo derecho de la figura). 

Anonna lutescens Safford, una especie descrita originalmente de Guatemala, es un árbol con hojas ovadas a elípticas u obovadas y con frutos de color amarillo. La especie también se encuentra en Chiapas, México, en donde se le conoce por el nombre de “anona amarilla”. Crece de forma silvestre en sitios con bosque tropical caducifolio, aunque también es tolerada en forma de cercas vivas. En la descripción original ^{Safford (1914)} reporta que los caracteres florales de A. lutescens se asemejan a los de A. reticulata; no obstante, él mismo señala que la forma más ancha de las hojas y el color amarillo del fruto (Fig. 1B) son características suficientes para diferenciarlas. ^{Standley y Steyermark (1946)} propusieron que estas características distintivas de A. lutescens no son suficientes para considerarla como un taxon diferente de A. reticulata y que bien podría tratarse de una variación de esta última. Trabajos posteriores consideran a A. lutescens como sinónimo de A. reticulata (^{Schatz, 1992}; ^{Lim, 2012}; ^{Rainer y Chatrou, 2014}), aunque no proporcionan mayor evidencia o discusión para apoyar esta conclusión. A pesar de lo anterior, estudios bioquímicos recientes consideran a estas dos especies como taxa independientes (^{González-Esquinca et al., 2012}; ^{Castro-Moreno et al., 2013}; ^{González-Esquinca et al., 2014}), y se ha encontrado que algunos compuestos químicos están presentes en A. reticulata, más no en A. lutescens (^{Costa et al., 2008}; ^{Castro-Moreno et al., 2013}). Esta situación podría ser evidencia que indique que se trate de dos especies diferentes.

Debido a esta controversia, en este estudio se evaluaron algunos de los caracteres que pueden ser de utilidad para separar las dos especies. Más específicamente, se estudiaron los dos caracteres que fueron propuestos por ^{Safford (1914)} en la descripción original de A. lutescens: la forma de las hojas y la coloración del fruto. Además, se estudió la coloración del hipocótilo de las plántulas de ambas para definir si éste puede ser un carácter que permita la separación de A. lutescens y A. reticulata.

Materiales y métodos

Resultados y discusión

El análisis del programa SHAPE arrojó cuatro puntajes de los CP de los coeficientes de la forma de la hoja que en total abarcan ca. 98% de la variación morfológica. Para ambas especies, el primer puntaje de los CP incluyó más de 79% de la variación de la forma de la hoja, el cual correspondió a las diferencias existentes en la anchura de la misma (Fig. 1C). La prueba de normalidad multivariada de Mardia para los primeros cuatro puntajes de los CP no pudo rechazar la hipótesis de que los datos provienen de una población distribuida normalmente (prueba de asimetría corregida para número de muestras pequeñas: estadístico=19.85, grados de libertad=20, p=0.467). La prueba de MANOVA indicó que los puntajes de los primeros CP de la forma de la hoja de A. lutescens y A. reticulata no presentan diferencias significativas (lambda de Wilk=1, F=1.32E-06, p=1). Este resultado muestra que la forma de la hoja, en particular su anchura, es muy variable dentro de cada especie. Las hojas más angostas de A. lutescens tienen una semejanza con las de A. reticulata. Observaciones en el campo indican que los retoños que se originan en el tronco principal de A. lutescens tienden a producir hojas más anchas, las cuales coinciden muy bien con las registradas en la descripción original; no obstante, las hojas de las partes más viejas de esta especie son más variables. Debido a esto, se especula que el ejemplar tipo fue preparado a partir de un retoño, el cual muestra hojas ovadas a elípticas y obovadas. Aunque ^{Safford (1914)} propuso que las hojas de A. lutescens pueden utilizarse para diferenciarla de A. reticulata, este estudio morfométrico demuestra que la forma de hoja es muy variable y que no es significativamente diferente entre estas dos especies. Por lo tanto, se concluye que éste no es un carácter distintivo que pueda utilizarse para fines de identificación.

Los frutos de A. lutescens siempre presentaron un color verde en su estado inmaduro, mientras que los maduros se tornaron de un color amarillo. Por otro lado, los frutos inmaduros de A. reticulata variaron en coloración, presentando un rango de morado a rojo, mientras que los maduros fueron de un color rojo oscuro. En contraste con la forma de la hoja de estas dos especies, el color del fruto es específico para cada taxon. Se sabe que el color del fruto es importante para diferenciar las especies cultivadas de Annona (^{Purohit, 1995}), por lo que este carácter puede representar evidencia para considerar a A. lutescens como una especie independiente de A. reticulata.

Los hipocótilos de A. reticulata tuvieron una coloración rojiza (Fig. 1D), mientras que los hipocótilos de A. lutescens presentaron un color blanco a blanco-verdoso. No obstante, ca. 20% de las plántulas de este último tuvieron hipocótilos con una coloración rojo-café muy tenue hacia su porción apical (Fig. 1E). Se sabe que la coloración rojiza de los hipocótilos de A. reticulata es el resultado de un proceso de acumulación de antocianinas (Iván De La Cruz, Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, datos no publicados). La ausencia de este compuesto en plántulas de A. lutescens bien podría indicar no solamente diferencias en procesos metabólicos, sino también en diferencias en estrategias de sobrevivencia en etapas tempranas del crecimiento del individuo. No obstante, se desconoce la razón por la cual en algunos individuos de A. lutescens existe una coloración rojo-café localizada únicamente en la parte apical del hipocótilo. Aunque los aspectos bioquímicos de A. lutescens se encuentran aún bajo estudio, se sabe que ésta es químicamente diferente de A. reticulata. Por ejemplo, se tiene reportada la presencia de alcaloides β-carbolinicos y bencilisoquinolínicos en A. reticulata (^{Leboeuf et al., 1980}; ^{Guinaudeau et al., 1994}; ^{Costa et al., 2008}), mientras que en los individuos de A. lutescens en la depresión central de Chiapas solo se encontraron alcaloides bencilisoquinolínicos, que son más característicos de la familia (^{Castro-Moreno et al., 2013}). Estos datos cobran importancia debido a que los precursores (tríptófano para β-carbolinicos y tirosina y fenilalanina para bencilisoquinolínicos), rutas biosintéticas y enzimas que generan ambos grupos de alcaloides son distintos, por lo que A. reticulata activa una ruta biosintética distinta a la de A. lutescens.

Conclusiones

Los resultados derivados de este estudio demuestran que la forma de la hoja de ambas especies es muy variable y que no puede ser utilizada para separarlas. Por otro lado, la coloración de los frutos y de los hipocótilos, así como la bioquímica de las plantas parecen ser específicos para cada taxon. Actualmente se llevan a cabo estudios de filogenia molecular con el fin de estimar las relaciones evolutivas de A. lutescens y A. reticulata. Por el momento, se recomienda que A. lutescens se considere como sinónimo de A. reticulata hasta que se analicen más evidencias que esclarezcan las afinidades de estas dos especies de Annona.