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Introducción
En Ecuador, el uso de insecticidas representa la principal alternativa para el control de plagas (Chirinos et al., 2020). Los pesticidas se utilizan con el objetivo de mejorar la calidad y obtener un alto rendimiento de los cultivos, sin embargo, algunos pesticidas se aplican a los cultivos durante todo el periodo de crecimiento y, a veces, en la etapa de fructificación; otros se utilizan para proteger el producto después de la cosecha, y estos son absorbidos por los vegetales, que resultan nocivos cuando es consumido por humanos (Donkor et al., 2016).
El pimiento (Capsicum annuum L.) es considerado una hortaliza de gran importancia económica para Ecuador y el mundo (Franco-Ruiz, Veliz, Solís y Celi, 2021). En Ecuador el pimiento es cultivado a pequeña, mediana y grande escala, alcanzando una producción de 5 500 toneladas en 1 700 hectáreas sembradas (Reyes-Pérez, Luna, Reyes, Zambrano y Vázquez, 2017). Sin embargo, la presencia de plagas afecta los rendimientos, así como la calidad del pimiento (Franco-Ruiz et al., 2021).
Entre los principales organismos plaga del cultivo de pimiento encontramos a los áfidos Aphis gossypii Glover y Myzus persicae Sulzer (Hemiptera: Aphididae), a la mosca blanca Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae), y ácaros como Polyphagotarsonemus latus Banks (Acari: Tarsonemidae) y Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) (Sinaie, Sadeghi-Namaghi y Fekrat, 2019; Chirinos et al., 2020; Martínez et al., 2021).
Los daños que ocasionan los pulgones, mosca blanca y ácaros en el pimiento se deben al tipo de aparato bucal que poseen, tienen la capacidad de succionar la sabia de hojas, flores y frutos; producen manchas cloróticas, manchas oscuras o rojas, amarillamiento, abscisión prematura de las hojas infestadas, estrés hídrico; marchitamiento, reducción del crecimiento, maduración irregular del fruto, por lo que, la calidad y el rendimiento de los cultivos es afectado (Xue, Wang, Bi, Li y Liu, 2010; Mao y Zeng, 2013; Fonte, Garcerá, Tena y Chueca, 2019). Adicionalmente, muchas especies de las antes mencionadas son consideradas importantes vectores de virus en el cultivo de pimiento y otras hortalizas (Castresana y Puhl, 2018; Allegrucci et al., 2020; Fortes, Fernández y Moriones, 2020).
La falta de técnicas de manejo y control de insectos plaga y otros artrópodos en el cultivo de pimiento ha provocado el continuo y excesivo uso de moléculas insecticidas como carbamatos, organofosforados, neonicotinoides y piretroides (Castresana y Puhl, 2018; Chirinos et al., 2020). La preocupación sobre los problemas ambientales y de salud asociados a los plaguicidas sintéticos que actualmente son usados en la agricultura, ha conducido a una intensa búsqueda para encontrar alternativas adicionales que sean seguras y eficaces en el control de plagas (Hernández-Moreno et al., 2013).
Entre los métodos de control de insectos-plaga se encuentra el uso de insecticidas botánicos (Rahman, Biswas, Barman y Ferdous, 2016; Rioba y Stevenson, 2020). Los insecticidas botánicos pueden responder a la necesidad de compuestos más seguros para proteger plantaciones del ataque de una amplia gama de plagas (Addor, 1995; Hernández-Moreno et al., 2013). Las plantas superiores o vasculares contienen gran diversidad de compuestos químicos que incluyen: alcaloides, esteroides, fenoles, saponinas, resinas, aceites esenciales, varios ácidos orgánicos y otros compuestos (Said y Pashte, 2015). Estos grupos de compuestos, pueden ocasionar la mortalidad de la plaga, causar repelencia, afectar el crecimiento y desarrollo del insecto, tener efectos antialimentares y otras alteraciones en su comportamiento y fisiología (Pino, Sánchez y Rojas, 2013; Gholamzadeh-Chitgar y Pourmoradi, 2017).
Aunque la eficacia para los extractos botánicos ha sido comprobada para el control de varios artrópodos plagas, en Ecuador se desconoce el potencial insecticida que existe en los extractos de especies como ruda (Ruta graveolens), cebolla (Allium cepa), flor de muerto (Tagetes sp.) y menta (Mentha pulegium). En este sentido, el objetivo principal del presente estudio fue evaluar el efecto insecticida de extractos botánicos en el control de M. persicae y B. tabaci en el cultivo de pimiento, así como, sobre sus características agronómicas y de producción.
Materiales y Métodos
Localización
El estudio se realizó en el campus experimental “La María” (Universidad Técnica Estatal de Quevedo), localizada en el cantón Mocache, km 7 de la vía Quevedo-El Empalme (Coordenadas geográficas: 79° 32’ O y 01° 05’ S). El sitio de estudio se encuentra a una altitud de 75 m y presenta temperatura media y precipitación anual de 23.3 °C y 2256.4 mm respectivamente.
Diseño del experimento
Para el siguiente estudio se utilizó el diseño de bloques completamente al azar (DBCA) con cinco tratamientos y tres repeticiones. El experimento fue desarrollado en un área de 120 m2, dividido en 15 parcelas experimentales de 8 m2, dejando entre parcela una distancia de 1 m, para minimizar efectos de borde. Los tratamientos evaluados fueron: aplicación de extracto de ruda (T1), extracto de cebolla (T2), extracto de flor de muerto (T3), extracto de menta (T4) en dosis de 1 L extracto 19 L-1 de agua y la aplicación de insecticida sintético (IMIDALAQ SC; Imidacloprid, suspensión concentrada 350 g de ingrediente activo L-1; Sinochem Ningbo Ltd., Zhejiang, China) en dosis de 0.05 L 20 L-1 de agua.
Manejo del cultivo de pimiento
Para el estudio, se utilizó el híbrido Quetzal, (pimentón tipo Marconi, Seminis, San Luis, Misuri, Estados Unidos). La siembra de la semilla se realizó en bandejas de plástico de 128 celdas con 250 gramos/celda de sustrato a base de fibra de coco (Sarduy, Díaz, Castellanos, Soto y Pérez, 2016). Diariamente se revisó el crecimiento y desarrollo de las plantas de pimiento que se encontraba en el almácigo. La siembra en el sitio definitivo se realizó una vez que las plantas alcanzaron treinta días de edad; se utilizó el distanciamiento de siembra de 0.80 m entre hilera y 0.40 m entre planta (25 plantas parcela-1). Previo al trasplante se preparó el terreno y verificó las condiciones nutricionales del suelo a través del análisis químico. De acuerdo a los resultados obtenidos en el análisis químico de suelo y los requerimientos nutricionales del cultivo de pimiento, se optó por la utilización de los fertilizantes edáficos: urea, superfosfato triple y muriato de potasio fraccionado en tres aplicaciones. El riego de las plantas de pimiento se realizó de acuerdo a la necesidad hídrica del cultivo verificando la capacidad de campo y punto de marchitez. El control de malezas se realizó manualmente.
Preparación de extractos botánicos
La elaboración de los extractos botánicos fue realizada utilizando la metodología de López-Sariego, Urbano y López (2015). Para la elaboración de extractos de R. graveolens y M. pulegium se utilizaron 100 g de hojas respectivamente, para Tagetes sp. se utilizaron 100 g de flores y para el extracto de cebolla se utilizó 10 g del bulbo. Posterior a ello, la cantidad obtenida fue sumergida de forma independiente en 1 L de agua destilada contenida en una olla de aluminio. La mezcla fue sometida a 80 ºC durante un periodo de 20 minutos, se dejó en reposo y con ayuda de un tamiz se realizó el proceso de filtrado para eliminar residuos.
Aplicación de extractos botánicos
Los extractos botánicos fueron aplicados sobre el follaje de las plantas de pimiento a los 10, 20, 35, 50 y 65 días posteriores al trasplante. Para las aplicaciones se utilizó una bomba a mochila (Jacto, 20 L) equipada con boquilla tipo cónica. Debido a que los extractos vegetales son fácilmente degradables a altas temperaturas, lluvias y luz ultra violeta, se adicionó a la solución preparada el coadyuvante a base de lecitina de soya (Lecithin Silicon Max, Inducampo, Guayaquil, Ecuador) (100 ml L-1 de agua) con el objetivo de mejorar la penetración de los extractos en la planta y evitar su evaporación (Castresana y Puhl, 2018).
Variables evaluadas
Porcentaje de incidencia de M. persicae y B. tabaci. Posterior a la identificación taxonómica de las especies M. persicae y B. tabaci se procedió a monitorear las parcelas de estudio. Fue posible verificar el porcentaje de incidencia de M. persicae y B. tabaci utilizando la siguiente ecuación:
Para cada parcela evaluada se verificó el porcentaje de incidencia dos días antes y dos días después de la aplicación de cada tratamiento (extractos botánicos o insecticida).
Densidad poblacional de M. persicae y B. tabaci. La densidad poblacional de M. persicae y B. tabaci fue determinada utilizando la metodología propuesta por Castresana y Puhl (2018). Se registró el número total de insectos observados en el envés de cuatro hojas ubicadas en el estrato medio de la planta. Fueron evaluadas 15 plantas seleccionadas aleatoriamente por cada una de las parcelas. Para identificar la densidad poblacional de M. persicae y B. tabaci en los diferentes tratamientos se consideró el número total de individuos observados dos días antes y dos días después de cada aplicación de los tratamientos.
Fluctuación poblacional de M. persicae y B. tabaci. Durante un periodo de tres meses se estimó la densidad poblacional de M. persicae y B. tabaci, lo que permitió; verificar el comportamiento de las poblaciones de las dos especies con respecto al tiempo y aplicación de los diferentes tratamientos (extractos botánicos e insecticida). La evaluación de fluctuación poblacional se realizó dos días antes y dos días después de cada aplicación de los tratamientos.
Evaluación de variables agronómicas y productivas del pimiento. En la última etapa vegetativa del cultivo de pimiento se realizó la evaluación de las variables agronómicas y productivas. La altura de la planta se midió una vez que comenzó el periodo de cosecha. La medición de la variable altura se realizó desde el nivel del suelo hasta la base de la última hoja de la planta (cm), fueron evaluadas 15 plantas seleccionadas aleatoriamente por cada parcela. Durante el tercer periodo de cosecha se seleccionaron 10 frutos al azar por cada parcela para evaluar el peso (g). Para obtener el peso del fruto se utilizó una balanza electrónica (Camry, Modelo EK9450). Adicionalmente, se registró el diámetro del fruto (cm) utilizando un calibrador manual. La longitud del fruto (cm), fue verificada midiendo desde la base del fruto hasta el ápice utilizando una cinta métrica. El rendimiento del cultivo de pimiento por cada parcela se calculó a partir del peso de los frutos cosechados y de la densidad de siembra (Elizondo y Monge, 2016).
Análisis estadísticos. La fluctuación de la población de M. persicae y B. tabaci fue analizada descriptivamente; mientras que, la densidad poblacional y el porcentaje de incidencia fueron sujetos al análisis no paramétrico de Kruskall Wallis. Para comparar los tratamientos se utilizó la prueba pareada Post-hoc de Dunn. Las variables de altura de planta, peso del fruto, diámetro del fruto, longitud del fruto y rendimientos fueron evaluadas utilizando el análisis de varianza y comparadas sus mediadas con el test de Tukey (P < 0.05). La normalidad y heterogeneidad de las varianzas de los datos obtenidos fueron verificados utilizando el test de Shapiro-Wilk’s y Bartlett’s. El programa RStudio (2020) fue utilizado para realizar los análisis.
Resultados y Discusión
El porcentaje de incidencia de M. persicae evaluado en parcelas tratadas con extractos de ruda (R. graveolens), cebolla (A. cepa), flor de muerto (Tagetes sp.), menta (M. pulegium) e insecticida (IMIDALAC SC) (testigo) indicaron que no existe diferencias entre los tratamientos (H= 4.4; df= 4; P = 0.335) (Figura 1).
El potencial insecticida de extractos de ruda, flor de muerto, cebolla y menta ha sido previamente verificado en una variedad de insectos plaga (Kumar, Mishra, Malik y Satya, 2011; Santos et al., 2016; Ghramh et al., 2020), su uso puede causar repelencia, deterrencia, mortalidad o de forma general afectar aspectos fisiológicos y comportamentales de los insectos (Ghabbari et al., 2018; Pang et al., 2019; Fabrick, Yool y Spurgeon, 2020). Para M. persicae, el uso de extracto de Allium, Ruta y Mentha tiene efectos repelentes (Ikeura, Kobayashi y Hayata, 2012; Czerniewicz, Chrzanowski, Sytykiewicz, Sprawka y Leszczyński, 2016; Castresana y Puhl, 2021), mientras que, el aceite de Tagetes reduce la población de M. persicae (Tomova, Waterhouse y Doberski, 2005; Madanat, Al Antary y Zarqa, 2016). Los resultados obtenidos en este estudio sugieren que, el uso de extractos botánicos e insecticida reducen el porcentaje de incidencia del pulgón M. persicae.
En contraste, el porcentaje de incidencia de B. tabaci evaluado en plantas de pimiento tratadas con extractos botánicos e insecticida presentaron diferencias significativas entre los tratamientos (H= 19.7; df= 4; P < 0.05) (Figura 2). La utilización de extractos botánicos de R. graveolens, Tagetes sp. y M. pulegium, redujo el porcentaje de incidencia de mosca blanca. Los resultados obtenidos coinciden con estudios en donde indican que el uso de extractos de R. graveolens, Tagetes patula y Mentha spp., tienen actividad insecticida contra B. tabaci en cultivos agrícolas como el tomate, frejol, sésamo respectivamente ( Iram, et al., 2014; Rodríguez-Montero, Berrocal, Campos y Madriz, 2020; Fabrick et al., 2020).
Figura 2: Porcentaje de incidencia de B. tabaci en plantas de pimiento después de la aplicación de extractos botánicos de Ruta graveolens, T1 = Allium cepa; T2 = Tagetes sp.; T3 = Mentha pulegium; T4 = insecticida; T5 = testigo. Letras diferentes sobre el box plot indican diferencias significativas de acuerdo a la prueba de Dunn (P < 0.05).
Figure 2: Percentage incidence of B. tabaci in pepper after the application of botanical extracts of Ruta graveolens, T1 = Allium cepa; T2 = Tagetes sp.; T3 = Mentha pulegium; T4 = insecticide; T5 = control. Different letters on the box plot indicate significant differences according to Dunn's test (P < 0.05).
Al utilizar extracto de A. cepa, la incidencia de mosca blanca fue mayor (82%) con respecto a los otros tratamientos. Los resultados de este estudio indicaron que, B. tabaci es menos susceptible al extracto de A. cepa, coincidiendo con trabajos realizados por Hilje y Mora (2006); Saleem, Khan, Rehman y Mustafa (2018) y Abbas et al., (2020).
Al analizar la densidad poblacional de M. persicae expuestos a extractos botánicos y al tratamiento con insecticida se evidenció que, no existe diferencias significativas en la densidad de M. persicae entre los tratamientos evaluados (H= 6.4; df= 4; P = 0.159) (Figura 3). El uso de extractos botánicos e insecticida redujo la densidad poblacional de los pulgones. No en tanto, para B. tabaci se observaron diferencias entre los tratamientos (H= 16.7; df= 4; P < 0.05) (Figura 4), notándose que, el extracto de A. cepa fue el tratamiento con la mayor densidad poblacional obtenida entre los tratamientos. Los resultados de densidad poblacional están directamente relacionados con los obtenidos y discutidos previamente en la variable porcentaje de incidencia.
Figura 4: Densidad poblacional de B. tabaci en plantas de pimiento después de la aplicación de extractos botánicos de Ruta graveolens, T1 = Allium cepa; T2 = Tagetes sp.; T3 = Mentha pulegium; T4 = insecticida; T5 = testigo. Letras diferentes sobre el box plot indican diferencias significativas de acuerdo a la prueba de Dunn (P < 0.05).
Figure 4: Population density of B. tabaci in pepper after the application of botanical extracts of Ruta graveolens, T1 = Allium cepa; T2 = Tagetes sp.; T3 = Mentha pulegium; T4 = insecticide; T5 = control. Different letters on the box plot indicate significant differences according to Dunn's test (P < 0.05).
El comportamiento de la fluctuación poblacional de la especie M. persicae en el cultivo de pimiento antes y después de la aplicación de extractos botánicos se muestra en la Figura 5, mientras que, para B. tabaci es indicada en la Figura 6. La población del pulgón M. persicae durante la primera evaluación osciló entre 39 a 52 individuos/tratamiento. Posterior a la aplicación de los extractos e insecticida hubo una notable reducción en su población, la cual, fue constante hasta la última evaluación realizada. Aunque no se encontraron diferencias en la densidad poblacional de los pulgones expuestos a los tratamientos (P > 0.05), se evidenció que, en especial, el uso de extracto de A. cepa redujo la cantidad de pulgones cada vez que se aplicó el extracto sobre las plantas de pimiento (Figura 5).
Los bulbos de cebolla (A. cepa) contienen varios compuestos químicos, como aceites esenciales, cicloalilina, metilalilina, dihidroalilina y otros compuestos como flavonoides, fenoles, terpenoides, antocianinas y aminoácidos (Adnani, Rahmah, Fitrianingsih y Setiawan, 2020), los cuales estarían relacionados con los efectos de repelencia sobre una diversidad de especies de insectos en la que podemos incluir a M. persicae (Ikeura et al., 2012).
En el caso de B. tabaci la población muestreada inicial fue de 35 a 69 individuos/tratamiento, después de la primera aplicación de los tratamientos únicamente se evidenció reducción de la población al utilizar extracto de M. pulegium e insecticida. En la siguiente evaluación se notó que la población de mosca blanca era menor comparada con la evaluación inicial, pero al hacer uso nuevamente de los extractos e insecticida la población se redujo drásticamente con excepción del tratamiento en el que se usó extracto de A. cepa. En las siguientes evaluaciones se comprobó que, la reducción de la población de mosca blanca fue más evidente utilizando extracto de Tagetes sp., R. graveolens e insecticida (Figura 6).
La flor de muerto (Tagetes sp.), contiene compuestos que producen antibiosis, efectos antialimentares o repelentes en diversas especies de insectos. El uso de extractos de Tagetes aplicados sobre B. tabaci tiene efectos directos sobre el comportamiento (repelencia o deterrencia alimentaria) pero también puede causar mortalidad (Fabrick et al., 2020). Las plantas de R. graveolens tienen glucósidos (rutina), lactonas aromáticas, glucósidos de antocianinas, alcaloides, metilcetonas, flavonoides, rutalina, rutacridona y terpenos (a-pineno, limoneno, cineol) (Barbosa et al., 2011). R. graveolens tiene efectos sobre la mortalidad de B. tabaci (Barbosa et al., 2011, Romero, Morales, Pino, Cerneli y González, 2015; Rodríguez-Montero et al., 2020).
Los extractos botánicos evaluados contienen moléculas insecticidas que permiten el control de B. tabaci. Sin embargo, es necesario realizar nuevas investigaciones para identificar las moléculas específicas causantes de toxicidad en B. tabaci, así como sus modos de acción con el objetivo de evaluar su potencial como alternativas a los plaguicidas sintéticos convencionales.
Con relación a las variables agronómicas y productivas del pimiento se evidenció que existen diferencias significativas entre los tratamientos para la variable de altura de planta (F4.218 = 5.35; P = 0.005) y longitud del fruto (F4.45 = 16.65; P < 0.001). El tratamiento en el que se utilizó insecticida obtuvo el valor más alto en la variable altura (59.64 cm), mientras que, los valores más altos de longitud del fruto se obtuvieron para el tratamiento en el que se utilizó insecticida y flor de muerto. No se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos para las variables: peso de fruto (F4.45 = 0.46; P = 0.755); diámetro del fruto (F4.45 = 1.22; P = 0.314) y rendimiento del cultivo de pimiento (F4.8 = 0.58; P = 0.687) (Cuadro 1).
Cuadro 1: Variables agronómicas y productivas del cultivo de pimiento (Capsicum annuum) expuesto a extractos botánicos e insecticida.
Table 1: Agronomic and productive variables of the pepper crop (Capsicum annuum) exposed to botanical extracts and insecticide.
| Características agronómicas | Altura de planta | Peso de fruto | Diámetro de fruto | Longitud de fruto | Rendimiento | |
| Tratamientos | cm | g | - - - - - - - - cm - - - - - - | kg ha-1 | ||
| 1 | Extracto de Ruda | 59.11± 0.95 a b | 94.80 ± 3.01 a | 4.70 ± 0.35 a | 12.43 ± 0.92 b | 26 780.40 ± 894.56 a |
| 2 | Extracto de Cebolla | 59.06 ± 1.12 a b | 94.80 ± 1.81 a | 4.64 ± 0.27 a | 12.26 ± 0.87 b | 26 766.90 ± 325.93 a |
| 3 | Extracto de Flor de muerto | 59.05 ± 0.85 a b | 95.40 ± 2.37 a | 4.78 ± 0.39 a | 13.50 ± 1.03 a | 27 119.70 ± 240.62 a |
| 4 | Extracto de Menta | 58.52 ± 1.74 b | 94.40 ± 1.58 a | 4.59 ± 0.39 a | 11.86 ± 0.37 b | 26 664.30 ± 1834.13 a |
| 5 | Testigo (Aplicación de insecticida) | 59.64 ± 0.86 a | 95.80 ± 3.61 a | 4.90 ± 0.33 a | 14.38 ± 0.61 a | 27 573.30 ± 1457.82 a |
| Promedio | 59.08 | 95.04 | 4.72 | 12.89 | 29 981.33 | |
| CV% | 1.95 | 2.72 | 7.40 | 6.20 | 3.16 | |
Letras diferentes en los valores obtenidos indican diferencias significativas de acuerdo a la prueba de Tukey (P < 0.05). CV%: Coeficiente de variación.
Different letters in the values obtained indicate significant differences according to Tukey's test (P < 0.05). CV%: Coefficient of variation.
Los extractos de plantas pueden ser considerados como bioestimulantes que permiten la regulación/modificación de los procesos fisiológicos en las plantas para estimular el crecimiento, mitigar las limitaciones inducidas por el estrés y aumentar el rendimiento (Sheren, El-Hamied y El-Amary, 2015; Yakhin, Lubyanov, Yakhin y Brown, 2017).
De acuerdo a los resultados obtenidos, el uso de extractos vegetales no influyó en las variables productivas del cultivo de pimiento. Ligeras diferencias fueron observadas entre los tratamientos los cuales podrían estar asociados a los propios compuestos químicos del extracto botánico utilizado. Por lo tanto, estudios adicionales son necesarios para confirmar la influencia de extractos de ruda, cebolla, flor de muerto y menta en las variables de crecimiento y producción del pimiento.
Conclusiones
El uso de extractos botánicos de R. graveolens, A. cepa, Tagetes sp. y Mentha pulegium., aplicados en el cultivo de pimiento permitió la reducción de la incidencia y densidad poblacional del pulgón (Myzus persicae) y mosca blanca (Bemisia tabaci). Sin embargo, el extracto de R. graveolens y Tagetes sp. mostraron mayor eficiencia en el control de B. tabaci, por el contrario, el extracto de A. cepa mostró menor eficiencia en el control de esta especie. El análisis de fluctuación poblacional de individuos de M. persicae y B. tabaci permitió comprobar que la aplicación de extractos botánicos reduce la población especialmente de B. tabaci. La aplicación de extractos botánicos de R. graveolens, A. cepa, Tagetes sp. y Mentha pulegium no influyen en el peso, diámetro y rendimiento del fruto comparado con el tratamiento testigo (insecticida), su aplicación constituye una alternativa para sustituir el alto uso de insecticidas como el Imidacloprid por sustancias inocuas para el ser humano y otros organismos que conforman el agroecosistema. Los resultados obtenidos confirman que el uso de extractos botánicos especialmente de ruda (R. graveolens) y flor de muerto (Tagetes sp.) representan una opción agroecológica para el control de M. persicae y B. tabaci en el cultivo de pimiento y debe ser considerada su aplicación dentro de los programas de manejo integrado es estas especies plaga.
Fondos
Fondo Competitivo de Investigación Científica y Tecnológica (FOCICYT) 7ma Convocatoria, a través del proyecto PFOC7-20-2020.
Contribución de los Autores
Conceptualización, metodología, análisis de datos, escritura y revisión: M.C.V.R. Conceptualización, metodología, análisis estadístico, escritura y revisión: R.J.M.V. Metodología, análisis estadístico, escritura y revisión: F.A.P. Escritura y revisión: P.I.A.R. Escritura, preparación del borrador original, revisión y edición: M.C.V.R.
