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Introducción
Los suelos superficiales en su mayoría carentes de cubierta vegetal están habitados por una gran variedad de microorganismos, cuya fisiología y estilo de vida ha sido poco explorada y que resulta en características únicas capaces de brindar estabilidad y fertilidad al suelo, nos referimos a la costra biológica del suelo, también denominada biocostra. Esta biocostra es una extensa comunidad biótica formada por la asociación entre bacterias, algas, hongos, arqueas, líquenes y briofitas asociada a la superficie de los suelos. Siempre que los suelos tengan acceso directo al sol, las biocostras tienen el potencial de existir (Reed, Delgado y Ferrenberg, 2019); de hecho, diversos reportes han demostrado que las biocostras están presentes en todos los continentes como un componente crucial por las funciones que desempeñan, que van desde los biomas polares hasta los áridos (Reed et al., 2019; Soliveres y Eldridge, 2020). Este éxito en el establecimiento en el suelo depende en gran medida de las características locales de cada hábitat, siendo de las más importantes la textura, el pH, los nutrientes del suelo, así como también la precipitación (Belnap, 2003).
En la biocostra se encuentran microorganismos pioneros como las cianobacterias, las cuales son un grupo de organismos procariontes particulares que cumplen un rol en la biocostra a través de la fijación de carbono y nitrógeno atmosférico, además de sintetizar exopolisacáridos, los cuales incrementan la fertilidad y retención de agua en el suelo, mejorando su estructura y estabilidad (Chamizo, Mugnai, Rossi, Certini, y De Philippis, 2018). Diversos estudios han señalado la importancia de las cianobacterias en diferentes ecosistemas por las funciones que desempeñan. Los procesos biológicos que se han documentado que realizan este grupo de microorganismos pueden ser utilizados en beneficio de la humanidad para responder preguntas de corte ecológico, por lo que resulta necesario profundizar en el conocimiento de las funciones moleculares que desempeñan los microorganismos que integran la biocostra (Tiwari, Bhunia, Mondal, Gopikrishna y Indrama, 2019), mismas que han sido estudiadas a través de tecnologías avanzadas de alto rendimiento, mejor conocidas como tecnologías ómicas: genómica, transcriptómica, proteómica, metabolómica y metagenómica (Schwarz, Orf, Kopka y Hagemann, 2013). Las “ómicas” se han convertido en herramientas novedosas que han facilitado el estudio de los microorganismos presentes en las biocostras, por lo tanto, con el objetivo de explorar la diversidad y la función que desempeñan estas comunidades microbianas, particularmente de las cianobacterias, la presente revisión se enfoca en destacar los estudios realizados a través del aprovechamiento de las tecnologías ómicas en las biocostras.
Diversidad y Función de las Cianobacterias en la Biocostra
Uno de los componentes principales de la biocostra son las cianobacterias, un grupo de bacterias fototróficas que participan en la síntesis de clorofila y ficobilinas, así como también en la realización de algunos procesos importantes como la fijación de nitrógeno molecular atmosférico (Corvalán, Taboada y Aranibar, 2018). Estos microorganismos pueden colonizar, crecer rápidamente y sobrevivir en suelos desérticos pobres en minerales, además de ser fundamentales para mantener la estabilidad del suelo (Figura 1) (Belnap, 1995). Para lograr esto, las cianobacterias producen sustancias poliméricas extracelulares que ayudan a la formación de agregados del suelo y sirven para mejorar su estabilidad (Belnap y Gardner, 1993; Chamizo, Adessi, Mugnai, Simiani y De Philippis, 2019). Cuando el suelo se encuentra húmedo, las cianobacterias se trasladan a la superficie para realizar el proceso de la fotosíntesis y cuando el suelo se seca regresan a su ubicación original, este movimiento ayuda a la distribución de los exopolisacáridos, al aumento de la materia orgánica y a la formación de agregados y macroporos en el suelo (Chaudhary et al., 2009; Zhao, Qin, Weber y Xu, 2014). Dentro del grupo de cianobacterias que participan en estas funciones destacan los géneros Microcoleus, Phormidium, Schizothrix, Leptolyngbya, Nostoc, Scytonema, Tolypothrix, Calothrix, Chroococcidiopsis, Myxosarcina, Gleocapsa, entre otros (Hill et al., 1997; Otero y Vincenzini, 2004; Rajeev et al., 2013).
A través de los años, se han utilizado un conjunto diverso de técnicas convencionales para el estudio de las comunidades microbianas de las biocostras, enfocadas en la observación y comparación por medio de claves taxonómicas y uso del microscopio, el aislamiento e identificación mediante marcadores moleculares individuales (16S ARNr bacteriano) o en conjunto mediante la tipificación multilocus de secuencias (MLST), así como también el uso de herramientas moleculares como la clonación, electroforesis en gel con gradiente desnaturalizante (DGGE), amplificación al azar de fragmentos polimórficos de ADN (RAPD), fragmentos de restricción de longitud polimórfica (RFLP), entre otros, comúnmente utilizados para evaluar la diversidad taxonómica de los miembros de las comunidades microbianas. El Cuadro 1 presenta trabajos en los que se han recuperado algunos de los géneros más abundantes de cianobacterias identificados por las técnicas macroscópicas, microscópicas y moleculares previamente mencionadas, mismas que con el avance de las tecnologías de secuenciación de alto rendimiento se ha demostrado que poseen una cobertura estadística limitada, dando lugar a subestimaciones de la diversidad real de las comunidades microbianas en las biocostras.
Cuadro 1: Diversidad de cianobacterias identificadas en diferentes ecosistemas mediante técnicas tradicionales.
Table 1: Diversity of cyanobacteria identified in different ecosystems using traditional techniques.
Cianobacterias identificadas |
Tipo de ecosistema |
Localidad geográfica |
Técnica de identificación |
Referencia |
Microcoleus, Scytonema, Anabaena y Nostoc |
Bosque húmedo |
Tami Nadu, India |
Morfología microscópica |
Vinoth et al., 2020 |
Microcoleus, Phormidium y Nostoc |
Matorral árido |
Nevada, EUA |
qPCR |
Steven et al., 2012 |
Microcoleus y Leptolyngbya |
Desierto |
Néguev, Israel |
Secuenciación del gen 16S ARNr |
Hagemann et al., 2017 |
Lyngbya birgei, M. vaginatus, Nostoc commune, Oscillatoria corakina, Phormidium allorgei y Scytonema tolypothrichoides |
Zonas áridas y semiáridas |
Mendoza, Argentina |
Microscopía y claves taxonómicas |
Corvalán et al., 2018 |
Chroococcidiopsis y Nostoc |
Pastizal halófilo |
Nuevo León, México |
Descripción morfológica |
Molina, Pando, Jurado, Cantú y Alanís, 2013 |
Microcoleus sp., Leptolyngbya sp. y Haslea sp. |
Desierto |
Wulanaodu, China |
DGGE |
Zhang, Cao y Zhang, 2013 |
Prochlorothrix hollandica y M. vaginatus |
Desierto |
Murcia, España |
Biolog EcoPlateTM |
Bastida et al., 2014 |
Tecnologías ómicas en el estudio de las biocostras
Las tecnologías tradicionales empleadas para el estudio de las comunidades microbianas resultan adecuadas como un primer acercamiento en el proceso de comprensión de los sistemas biológicos, sin embargo, para poder conocer y comprender mejor todo el proceso, es prioritario el uso de las tecnologías ómicas para realizar un análisis exhaustivo desde un punto de vista interdisciplinario (Karahalil, 2016). Las tecnologías ómicas, tal como la genómica, transcriptómica, proteómica, metabolómica y metagenómica utilizan potentes herramientas dirigidas a explorar la vasta diversidad microbiana y sus funciones por medio del estudio de las biomoléculas y las vías metabólicas que son llevadas a cabo por los miembros de la biocostra (Figura 2), permitiendo establecer un vínculo que ayude a comprender el proceso ecológico generado por esta comunidad de microorganismos (Biswas y Sarkar, 2018). Para la comprensión de estos procesos, se realizó la búsqueda y recopilación de artículos científicos en un rango de años del 2010-2021 enfocados en el uso de las tecnologías ómicas en la biocostra, incluidos en las bases de datos más importantes, tales como Scopus, Web of Science, Consorcio Nacional de Recursos de Información Científica y Tecnológica (CONRICYT) y Google Scholar, utilizando las palabras clave “biocrust” y cada una de las tecnologías ómicas mencionadas previamente.
Genómica
La genómica se centra en la caracterización del ADN genómico para poder identificar variaciones de un organismo en un espacio y tiempo determinado (Ponce de León y Gutierrez, 2020). La secuenciación de Sanger fue la primera en ser utilizada para la obtención de las lecturas de secuenciación, sin embargo, con el surgimiento de las nuevas tecnologías de alto rendimiento, se logró la obtención de lecturas más largas, los costos se han reducido e incluso se ha logrado la secuenciación de una sola molécula de ADN, ampliando las aplicaciones potenciales en diversas áreas (Qiang-long, Shi, Peng y Fei-shi, 2014; Kchouk, Gibrat y Elloumi, 2017). Su aplicación en muestras ambientales, ha permitido la caracterización de cualquier organismo que tenga un rol dentro del ecosistema.
En el caso del microbioma de la biocostra, a través de las últimas décadas, la caracterización principal de las cianobacterias aisladas se ha enfocado en la descripción morfológica a través de análisis microscópico y molecular mediante el uso del gen 16S ARNr (Roncero-Ramos et al., 2019). En cambio, en cuanto al estudio de las cianobacterias a través de la genómica, a la fecha de la presente revisión, sólo algunos genomas han sido secuenciados, principalmente de aquellos organismos que presentan una mayor abundancia en las biocostras y cuyo funcionamiento en el ecosistema ha sido estudiado extensamente por sus capacidades para el establecimiento y mantenimiento de la biocostra (Starkenburg et al., 2011; Rozanov, Shipova, Bryanskaya y Peltek, 2019; Shang et al., 2019; Churro, Semedo, Silva, Pereira y Leite, 2020). Tal es el caso del género Microcoleus, del cual se han secuenciado los genomas de las especies M. vaginatus y M. asticussp. nov. En el caso de M. vaginatus, el borrador del genoma ensamblado presentó 6 698 929 pb, 5748 genes y un contenido promedio de GC del 46% (Starkenburg et al., 2011), mientras que en el caso de M. asticus sp. nov, sus características genómicas fueron un tamaño de genoma de 7 502 480 pb, 7648 genes y un contenido de GC del 45.6% (Churro et al., 2020).
Por otra parte, ha sido investigada la estrategia de supervivencia de Nostoc flagelliforme en condiciones extremas de desecación y radiación UV, su genoma secuenciado presentó 8 363 872 pb, ocho plásmidos que van de 28 479 a 805 120 pb, 6909 genes y un contenido promedio de GC de 41-43% (Shang et al., 2019). Por último, se encuentra el genoma secuenciado de Phormidium sp., otra cianobacteria filamentosa abundante en las biocostras, su genoma está compuesto por 4 384 607 pb, 3807 genes y su contenido promedio de GC es del 52% (Rozanov et al., 2019). El análisis genómico de estas cianobacterias sugiere la presencia de múltiples genes involucrados en procesos de fotosíntesis, tolerancia a la desecación, respuesta a la radiación UV a través de maquinaria enzimática implicada en procesos de reparación de ADN, así como de otras características que contribuyen a que estos microorganismos sean componentes importantes de la biocostra (Starkenburg et al., 2011; Shang et al., 2019; Churro et al., 2020).
Transcriptómica
El término transcriptómica se entiende como el conjunto completo de todas las moléculas de ARN que se expresan en una célula, tejido, órgano u organismo completo en una condición fisiológica determinada; además, la transcriptómica ambiental o metatranscriptómica es el estudio de la variación en la expresión microbiana de los genes bajo condiciones específicas para capturar el ARNm total (Wang, Gerstein y Snyder, 2009; Van Verk, Hickman, Pieterse y Van Wees, 2013). La metodología implica básicamente la obtención del ARN, su purificación y cuantificación, la construcción de bibliotecas de ADNc y la secuenciación de alto rendimiento de los transcritos. Las consideraciones importantes para la selección de herramientas de transcriptómica son la rentabilidad, la sensibilidad, el alto rendimiento y la concentración mínima de ARN requerido (Yadav, Tanveer, Malviya y Yadav, 2018).
Se ha investigado la respuesta mostrada por M. vaginatus y N. flagelliforme frente a ciclos de desecación y rehidratación a través de análisis transcriptómico, encontrando que en periodos de desecación se presentó la inducción de genes implicados en la respuesta al estrés oxidativo y estrés osmótico, síntesis de polímeros de almacenamiento de C y N, así como el aumento del catabolismo del glucógeno (Rajeev et al., 2013). Además, la inducción de genes también demostró una alta presencia de transcritos implicados en la formación de estructuras conocidas como acinetos y genes que codifican proteínas del fotosistema I (PSI), indicando la preparación de estos organismos a periodos de desecación (Shang et al., 2019). Estos resultados apoyan la información disponible del rol que cumplen M. vaginatus y N. flagelliforme en su ecosistema (Couradeau, Giraldo, De Martini y Garcia, 2019; Wu, Yu, Li, Wang y Liang, 2021), además de proporcionar conocimientos claves sobre su expresión funcional para predecir la respuesta que presentan ante las perturbaciones climáticas (Rajeev et al., 2013; Shang et al., 2019).
En el caso de la metatranscriptómica, se ha descrito la respuesta de la biocostra a diferentes condiciones ambientales en localidades del desierto de Moab, UT, EUA (Steven, Belnap y Kuske, 2018) y en zonas áridas de Roxby Downs al sur de Australia (Jordaan et al., 2020). Steven et al. (2018) caracterizaron la expresión génica de la comunidad de la biocostra expuesta a perturbaciones a causa de la actividad antrópica y después de tiempos de humectación breves, encontrando en ambos casos variaciones en el metatranscriptoma. En el primer caso, el pisoteo crónico alteró el perfil funcional de la biocostra, mostrando una reducción significativa en la fijación del nitrógeno atmosférico; mientras que, en el segundo, se observó un incremento en los transcritos involucrados en los procesos de fotosíntesis y en la fijación de carbono, sugiriendo una rápida reanimación de la biocostra tras la hidratación incluso por tiempos breves. Esta misma condición de sequía se presentó en zonas desérticas de Australia, evidenciando que los organismos que integran la biocostra mantienen sus necesidades de energía no solo a través de la fotosíntesis en los eventos transitorios de hidratación, sino que también utilizan los gases atmosféricos en cantidades traza, como el hidrógeno (H2), para conservar la energía y fijar el carbono de forma independiente a la fotosíntesis, demostrando la importancia ecológica y biogeoquímica de las biocostras al poder adaptarse a largos periodos de escasez de agua y energía (Jordaan et al., 2020).
Proteómica
La proteómica tiene por objeto el estudio a gran escala de la estructura y el papel funcional de todas las proteínas de una célula, tejido, órgano u organismo completo en condiciones específicas (Wasinger et al., 1995; Pandhal, Wright y Biggs, 2008). Al estar directamente implicadas en casi todos los procesos biológicos, el análisis exhaustivo de las proteínas proporciona una perspectiva global del funcionamiento del sistema biológico analizado (Babele, Kumar y Chaturvedi, 2019). Las tecnologías son variadas, pero casi siempre se utilizan técnicas como electroforesis en gel de una y dos dimensiones, espectrofotometría de masas o cromatografía líquida (Schwarz et al., 2013).
El estudio del proteoma en aislados de la biocostra es un área que no ha sido explorada hasta el momento, sin embargo, diversas investigaciones enfocadas en el perfil proteómico de Nostoc punctiforme ATCC 29133, un miembro recurrente de las biocostras, han revelado algunos de los mecanismos de adaptación a diferentes factores abióticos como el estrés por radiación UV (Wase, Pham, Ow y Wright, 2014) y la limitada concentración de nitrógeno atmosférico (Ow et al., 2009; Sandh, Ramström y Stensjö, 2014). Estos mecanismos se ven reflejados en un aumento en la abundancia de las proteínas que participan en el mantenimiento de la homeostasis redox y de la plastocianina, así como también una elevada producción de escitonemina, la clorofila a, astaxantina, zeaxantina y β-caroteno (Wase et al., 2014), esenciales para la fotoprotección, sugiriendo una estrategia de adaptación, misma que ha podido ser confirmada con los eventos transcriptómicos y metabolómicos de esta cianobacteria en su perseverancia por sobrevivir en ambientes hostiles (Shang et al., 2019). Por otra parte, a través de la metaproteómica se ha reportado la función y composición microbiana en biocostras dominadas por musgos y líquenes, principalmente por Fulgensia desertorum y Squamarina cartilaginea, el análisis de los péptidos mostró una mayor abundancia de la ribulosa-1,5 bifosfato carboxilasa (RuBisCO), enzima implicada en el proceso de fijación de carbono, misma que ha sido detectada en altas abundancias a través de la metagenómica en biocostras de otras localidades (Bay et al., 2021; Meier, Imminger, Gillor y Woebken, 2021). Además, se pudo identificar la comunidad bacteriana en la biocostra, dominada por los filos Cianobacteria, Proteobacteria y Actinobacteria (Bastida et al., 2014), reportados como los más frecuentes en las biocostras (Baran et al., 2015; Becerra-Absalón, Muñoz, Montejano y Mateo, 2019).
Metabolómica
La metabolómica es el estudio de todos los procesos químicos en los que se detectan, identifican y cuantifican todos los metabolitos endógenos y exógenos presentes en un sistema biológico en un momento específico (Carroll, Case, Zhang y Atsumi, 2018), particularmente revolucionando el campo de la ecología microbiana gracias a los avances tecnológicos que permiten relacionar la composición de metabolitos de una muestra con la diversidad microbiana que la compone (Baran et al., 2015).
El análisis metabolómico de los sistemas biológicos implica la obtención de un perfil metabólico mediante técnicas analíticas para conocer el estado del sistema, estos procesos analíticos consisten en técnicas de separación de alto rendimiento utilizando la electroforesis, cromatografía de gases (GC‑MS) y cromatografía líquida (LC-MS) acopladas con la espectrometría de masas, así como la resonancia magnética nuclear (RMN), esto permite la identificación de perfiles metabólicos de diferente naturaleza química. Las actividades metabólicas regularmente están controladas por la cantidad de enzimas, esto quiere decir que, la metabolómica está más relacionada con la fisiología de los organismos que otras de las tecnologías ómicas (Schwarz et al., 2013; Burgess, Rankin y Weidt, 2014).
En este sentido, Baran et al. (2015) examinaron la composición metabólica y la preferencia de sustratos por parte de siete aislados de biocostras del desierto de Moab, UT, pertenecientes a diversos filos como Cianobacteria (Microcoleus), Proteobacteria (Bosea y Methylobacterium), Actinobacteria (Modestobacter y Arthrobacter) y Firmicutes (dos cepas de Bacillus). Se identificó que Microcoleus, especie pionera y productora primaria de la biocostra libera diversos metabolitos, los cuales representan un recurso importante y variado para el reclutamiento de microorganismos heterótrofos que participan en funciones complementarias necesarias para el mantenimiento y supervivencia de la biocostra. Además, se encontró que las bacterias tienen preferencias específicas por diferentes sustratos, esto mismo ha sido ya reportado en biocostras de otras localidades geográficas (Garcia-Pichel y Wojciechowski, 2009; Goldfarb et al., 2011; Rao et al., 2016), lo que ayuda a mantener la diversidad y estructura de las comunidades que habitan la biocostra (Baran et al., 2015). En otro estudio realizado, se evaluó el perfil metabólico de la biocostra expuesta a eventos de hidratación en distintas etapas de sucesión de la biocostra, esto permitió correlacionar funcionalmente la estructura de la comunidad microbiana con la química ambiental de la biocostra. Se encontró que el evento de hidratación de la biocostra desencadenó una cascada inmediata de actividades microbianas, marcadas por un cambio en la estructura de la comunidad y en la identificación de 85 diferentes metabolitos detectados de acuerdo con la etapa de sucesión de la biocostra, entre los más abundantes fueron ácidos grasos como palmitato, miristato, estearato, laurato y decanoato, aminoácidos polares (glutamina, glutamato, asparagina, aspartato y lisina), nucleobases (uridina, guanosina y citidina), así como salicilato, pantotenato, nicotinato, xantina y creatinina (Swenson, Karaoz, Swenson, Bowen y Northen, 2018b), algunos han sido previamente detectados como metabolitos producidos por los géneros Nostoc (Liaimer, Jensen y Dittmann, 2016), Microcoleus (Baran et al., 2015) y Scytonema (Abed, Palinska y Köster, 2018) en la biocostra.
Otro de los estudios metabolómicos consistió en evaluar la retención de los metabolitos secundarios en la biocostra, mediada por la liberación de exopolisacáridos y subsecuente formación de la matriz exopolimérica realizada por los microorganismos (Swenson et al., 2018a), la cual resulta importante ya que mantiene unidas las partículas del suelo y permite sobrevivir a los largos periodos de sequía (Kumar, Kastanek y Adhikary, 2018). Los resultados demostraron que la sorción de metabolitos fue más exitosa en la parte superior de la biocostra, se identificaron metabolitos de diversas clases, tales como aminoácidos, ácidos orgánicos, nucleósidos, nucleótidos, nucleobases, carbohidratos, cofactores y vitaminas, lo cual puede facilitar la recuperación de la comunidad de organismos tras la exposición a eventos de hidratación, mejorando la supervivencia de la biocostra y la retención de nutrientes (Swenson et al., 2018a).
Metagenómica
El estudio de la metagenómica se centra en el análisis genómico total de los microorganismos mediante la extracción directa del ADN de una muestra de un origen en particular, ayudando a identificar la diversidad microbiana y su funcionalidad, sin necesidad de recurrir al aislamiento de los microorganismos en una caja Petri (Wooley, Godzik y Friedberg, 2010; Thomas, Gilbert y Meyer, 2012). La metagenómica puede ser dirigida hacia un marcador molecular específico, por ejemplo, el gen 16S ARNr, la región espaciadora transcrita interna (ITS), o bien, a la entera información genómica de todos los microorganismos presentes en la muestra biológica analizada (Thomas et al., 2012; Milani et al., 2018).
Los estudios centrados en abordar la problemática global de la degradación de los suelos se han enfrentado a que hoy en día muchos aspectos continúan desconocidos en lo que se refiere al estudio y aprovechamiento de las comunidades microbianas de la biocostra, su diversidad aún resulta desconocida o se encuentra mal caracterizada, por lo que la identificación y el seguimiento de las funciones que desempeñan los organismos que habitan la biocostra son los primeros pasos a considerarse (Mehda et al., 2021). En este sentido, el conocimiento del microbioma de las biocostras, sobre todo de aquellas de regiones geográficas poco exploradas con condiciones ambientales extremas contribuye a la caracterización integral para la elaboración de propuestas que impacten en la restauración de los suelos degradados por procesos naturales y humanos (Giraldo-Silva, Nelson, Barger y Garcia, 2019).
Becerra-Absalón et al. (2019) analizaron la diversidad de cianobacterias en biocostras de dos localidades con condiciones ambientales extremas en el sur del desierto chihuahuense, a través de una estrategia en la que incluyeron el aislamiento de los microorganismos y un análisis metagenómico mediante el gen 16S ARNr. Los resultados mostraron diferencias en la composición y abundancia de las localidades muestreadas, una localidad estuvo dominada por cianobacterias con heterocistos tales como Nostoc y Scytonema, mientras que en la otra localidad además de la presencia de Nostoc, Scytonema y otras cianobacterias con heterocistos, se encontró dominada por el género Chroococcidiopsis. Algunas de las funciones reportadas de estos microorganismos en las biocostras destacan sus estrategias de supervivencia a condiciones de desecación y radiación UV a través de la producción de enzimas y diversas moléculas implicadas en el mantenimiento y reparación celular, las cuales han sido reportadas gracias al desarrollo de las tecnologías ómicas (Wase et al., 2014; Shang et al., 2019). De igual forma, se realizó un estudio en el desierto del Sahara en el que se logró el aislamiento e identificación morfológica y metagenómica de miembros que han sido encontrados en biocostras de diferentes localidades geográficas (Microcoleus steenstrupii, Microcoleus vaginatus, Scytonema hyalinum, Tolypothrix distorta, Calothrix sp., entre otros); sin embargo, además de la identficación, se realizó una evaluación de la resistencia al calor extremo y a la desecación, encontrando que la mayoría de las especies resisten temperaturas elevadas, y que además especies como S. hyalinum, M. steenstrupii, Pseudophormidium sp., N. commune y Nodosilinea muestran una resiliencia después de una etapa de rehidratación, lo que los convierte en candidatos potenciales para su evaluación in vivo como una alternativa de inoculación para evitar la degradación de los suelos (Mehda et al., 2021).
Otra estrategia importante en la ecología de la restauración utilizando biocostras, es el mecanismo de formación y adaptación en la sucesión temprana y la estructura de la comunidad presente en la biocostra. Nelson, Giraldo-Silva y Garcia (2021) analizaron el efecto que tiene Microcoleus vaginatus (productor primario, pionero y selectivo en la formación de biocostras) sobre las bacterias heterótrofas de la biocostra a través del intercambio de nutrientes, encontrando un cambio significativo en la composición de la comunidad de la biocostra a diferentes niveles taxonómicos en los tratamientos que incluyeron una adición de nitrógeno y de fósforo comparados con el control. Se encontró que, en condiciones de abundancia de ciertos recursos, algunos de los miembros de la comunidad de la biocostra simplemente son retirados, dando lugar a taxones que participen en otras funciones necesarias para el mantenimiento de la biocostra (Schulz-Bohm et al., 2018; Zhalnina et al., 2018; Nelson et al., 2021).
Por otra parte, la metagenómica basada en la secuenciación de escopeta (shotgun sequencing) ha permitido responder preguntas ecológicas distintas a la identificación global de la comunidad de la biocostra. En un estudio realizado en el desierto de Nevada, EUA, se evaluó la integridad de la comunidad microbiana de la biocostra tras una exposición de 10 años a concentraciones elevadas de CO2, relacionando este efecto con una importante reducción en la abundancia de las cianobacterias en comparación con los controles ambientales, reflejando cambios en la abundancia de las cianobacterias y otros cambios no evaluados en miembros de la biocostra como hongos, algas y líquenes, los cuales pueden responder de forma positiva a la alteración en las condiciones de CO2, resultando en una ventaja competitiva e influyendo en la estructura y función de la biocostra. Además, la asignación funcional permitió identificar diversas categorías relacionadas con la respuesta al estrés oxidativo por parte de la comunidad microbiana de la biocostra (Steven et al., 2012).
El papel que desempeñan las bacterias que no pertenecen al filo Cianobacteria también resulta de gran interés, en un estudio conducido con las bacterias quimiosintéticas y fotosintéticas de la biocostra (principalmente dominado por las clases Thermoleophilia, Actinobacteria y Acidimicrobiia) en diferentes gradientes de aridez en el desierto de Negev y las colinas de Judea en Israel, se encontró que las comunidades bacterianas varían en su capacidad de utilizar la luz solar, además de los compuestos orgánicos e inorgánicos como fuentes de obtención de energía. Estas bacterias organoheterótrofas presentaron un perfil funcional con lecturas abundantes que codifican para la subunidad grande de la enzima RuBisCO, así como para diferentes hidrogenasas (por ejemplo, NADH deshidrogenasas, succinato deshidrogenasas y oxidasas terminales), aumentando su abundancia relativa a medida que aumentaron las condiciones de severidad a lo largo del gradiente de aridez evaluado (Bay et al., 2021).
Esta capacidad mixotrófica de diversos taxones no cianobacteriales de la biocostra para sobrevivir a largos periodos de sequía fue demostrado por Meier et al. (2021) también en muestras del desierto de Negev, Israel, evidenciando los procesos quimiolitotróficos que son llevados a cabo, tales como la oxidación del hidrógeno atmosférico y en menor medida la del monóxido de carbono, para utilizarlos como fuente de energía que les permitan sobrevivir a condiciones extremas. En diversos taxones identificados se encontraron genes que codifican para la subunidad grande de la RuBisCO, implicada en la fijación de CO2 (Yuan, Ge, Chen, O'Donnell y Wu, 2012; Xiao et al., 2014), genes implicados en la síntesis de bacterioclorofila, bacteriorhodopsina, heliorhodopsinas, la ß-caroteno di-oxigenasa, entre otros, así como genes relacionados con el aprovechamiento de los compuestos inorgánicos para la generación de energía y de genes implicados en la latencia y persistencia microbiana por su potencial para la esporulación (Barák, Ricca y Cutting, 2005; Knight y Goddard, 2016), revelando un amplio espectro de mecanismos de supervivencia de estos microorganismos a la desecación (Meier et al., 2021).
Generación de inóculos de cianobacterias para regenerar la biocostra
La problemática de los suelos degradados es un fenómeno que avanza muy rápido en todos los ecosistemas, principalmente en zonas áridas y semiáridas del mundo. Diversas estrategias han sido empleadas con el propósito de contrarrestar esta degradación, siendo una de las más novedosas e innovadoras la de la inoculación de cianobacterias, utilizadas para la rehabilitación de suelos perturbados por efectos naturales y antrópicos por sus peculiares rasgos fisiológicos y capacidad de resiliencia (Chamizo et al., 2019). Se han reportado diversas investigaciones acerca de la inoculación de cianobacterias en diferentes ecosistemas, las cuales están relacionados con la estabilización y mejora de la costra biológica del suelo, destacando a aquellas cianobacterias que tienen capacidades importantes para la fijación de nitrógeno y carbono, así como para la generación de exopolisacáridos, los cuales ayudarán a mejorar la estabilidad del suelo y al establecimiento de los demás microorganismos que habitan la biocostra (Rossi, Li, Liu y De Philippis, 2017).
Conclusiones
El conocimiento acerca de la diversidad y función de los microorganismos que habitan la biocostra representa una importante área de oportunidad para aprovechar las capacidades funcionales que desarrollan en beneficio del mantenimiento de su comunidad. Por una parte, el estudio de las biocostras de los distintos ecosistemas a través de las tecnologías ómicas ha demostrado que con el uso de las técnicas de identificación tradicionales existe una subestimación de la diversidad de los microorganismos que en ella habitan. Por otra parte, gracias a las tecnologías basadas en el estudio del genoma, transcriptoma, proteoma, metaboloma y metagenoma se han podido determinar las capacidades funcionales individuales y colectivas, estos hallazgos podrán ser aprovechados para atender la problemática de degradación de los suelos, convirtiéndose en una alternativa importante y novedosa que ayude a la recuperación de los suelos.
