Introducción

La calidad del suelo de acuerdo a ^{Doran y Parkin (1994)} se define como la capacidad del suelo de funcionar, dentro de los límites del ecosistema, para sostener la productividad biológica, mantener la calidad ambiental y promover la salud de las plantas y animales; y la misma puede evaluarse tanto para agroecosistemas en los que el servicio ecosistémico principal, aunque no exclusivo, es la productividad vegetal, como en los ecosistemas naturales en los que los principales objetivos son el mantenimiento del medio ambiente y la conservación de la biodiversidad (^{Bünemann et al., 2018}).

Factores extrínsecos al suelo como material parental, clima, topografía e hidrología pueden influir en los valores potenciales de las propiedades del suelo de tal punto que es imposible establecer valores umbrales o de referencia de aplicación universal. Por lo tanto, en la evaluación de la calidad del suelo se debe incluir valores de línea base o de referencia para poder identificar los efectos del manejo y la gestión del mismo. A menudo los suelos reaccionan de forma lenta a los cambios en el uso y manejo de la tierra y por eso en muchos casos se hace difícil detectar cambios en la calidad del suelo antes de que estos causen daños irreversibles (^{Nortcliff, 2002}). Así, un paso necesario para estimar la calidad del suelo, es la identificación de un conjunto de atributos sensibles del mismo que reflejen su capacidad de funcionar y puedan ser usados como indicadores de la calidad del medio edáfico. La evaluación de la calidad del suelo proporciona entonces una herramienta científica cuantitativa para la estimación de la gestión del recurso suelo, teniendo en cuenta también las demandas sociales de los diversos beneficios que los suelos, si se gestionan bien, pueden proporcionar a la humanidad. La valoración de la calidad del suelo, por tanto, se conecta a la valoración de los servicios ecosistémicos proporcionados por los suelos.

La calidad del suelo es dinámica y puede cambiar en corto plazo de acuerdo al uso y prácticas de manejo y su evaluación permite entender y revertir el deterioro de la funcionalidad del ecosistema; para ello se usan atributos relacionados con las funciones del suelo conocidos como indicadores, así tenemos propiedades físicas (textura, profundidad, infiltración y densidad aparente, capacidad de agua disponible); químicas (pH, contenidos de C, N, nutrientes extraíbles, capacidad de intercambio catiónico) y biológicas (C y N de la biomasa microbiana; respiración basal; enzimas, riqueza y abundancia de la fauna) (^{Cardoso et al., 2013}). En general los parámetros físicos y químicos del suelo solo se alteran cuando éste sufre cambios drásticos, siendo esto una limitación cuando se evalúa la calidad del suelo (^{Filip, 2002}; ^{Mijangos, Pérez, Albizu y Garbisu, 2006}).

Las propiedades biológicas (microbiológicas y bioquímicas) del suelo están relacionadas estrechamente con la descomposición de la materia orgánica proveniente de los residuos vegetales y animales así como el reciclaje de los mismos (^{Cardoso et al., 2013}) y son muy dinámicas por lo que tienen la ventaja de servir de señales tempranas de degradación o mejoría del suelo (^{Doran y Parkin, 1994}), mucho antes que las propiedades físicas y químicas, además de ser de fácil medición y sensibles a los cambios medioambientales. Dado que la calidad del suelo no se puede medir directamente, se prefiere integrar algunas propiedades físicas, químicas, microbiológicas y bioquímicas en el conjunto mínimo de datos (CMD abreviatura del inglés MDS = Minimum Data Set), combinarlas en un índice numérico que describirá los procesos y el funcionamiento de los suelos de acuerdo p. ej. al tipo de manejo agrícola o forestal, tipo de suelo, cultivo, así como actividades antrópicas nocivas y generalmente se prefiere una escala comprendida entre 0 y 1, en la cual los valores más altos corresponden a una mejor calidad del suelo. La literatura a este respecto es numerosa en relación a la selección de los atributos de los suelos del CMD, su estandarización e interpretación hasta el producto final del índice numérico (^{Cherubin et al., 2016}; ^{Andrews, Karlen y Cambardela, 2004}).

^{Dilly y Blume (1998)} indican que el uso de índices que combinan datos de un pequeño número de propiedades bioquímicas podría enmascarar importantes características microbianas en el ecosistema del suelo; por lo cual sugieren una selección de diez propiedades bioquímicas básicas y relacionadas con: (a) el contenido en biomasa microbiana (determinada por fumigación-extracción y por respiración inducida por sustrato, SIR); (b) la actividad microbiana general (respiración basal, actividad de la deshidrogenasa, amonificación de arginina, reducción de dimetilsulfóxido); y (c) la actividad microbiana específica (β-glucosidasa, proteasa, fosfatasa alcalina y fosfatasa no tamponada). Estos autores proponen el uso de gráficos de estrellas, telaraña, o radar en los que la variabilidad en la forma de la estrella refleja la diversidad o abundancia de los microorganismos involucrados, y el área de la estrella se asocia con la vitalidad (^{Bachmann y Kinzel, 1992}). La combinación de diversidad y vitalidad se puede utilizar para la evaluación del uso sostenible de la tierra cuando se considera la microbiología del suelo.

En la literatura hay numerosos trabajos que determinan índices de calidad de suelos basados exclusivamente en el uso de las propiedades microbiológicas y enzimáticas (^{Aponte et al., 2020}; ^{Gianfreda y Rao, 2019}; ^{Bastida, Zsolnay, Hernández y García, 2008}; ^{Paz-Ferreiro y Fu, 2013}). Entre los índices basados exclusivamente en las actividades enzimáticas podemos indicar los siguientes: Índice de Alteración 3 (IA3) propuesto por ^{Puglisi, Del Re, Rao y Gianfreda (2006)} el cual esta derivado de los coeficientes canónicos de un análisis discriminante, cuando se usan datos de suelos italianos no perturbados o control y otros sometidos a diversas perturbaciones como contaminación con metales pesados, agricultura intensiva, actividades mineras o erosión y estos autores indican que valores pequeños de este índice se asocian a una mayor calidad del suelo. Dicho índice mide el balance de tres actividades enzimáticas (β-glucosidasa, fosfomonoesterasa y ureasa). Otro índice muy utilizado es el propuesto por ^{Hinojosa, García, Viñegla y Carreira (2004)}, ^{García-Ruíz, Ochoa, Hinojosa y Carreira (2008)} y ^{Garcia-Ruiz et al. (2009)} conocido como la media geométrica. Dicho índice condensa la información de todas las actividades enzimáticas medidas en un único valor independiente de las unidades de medida y el intervalo. Recientemente ^{Kuzyakov et al. (2020)} también proponen el empleo de los gráficos radar o de araña (secuencia de radios equiangulares en el cual cada radio representa una variable) como una manera de visualizar los indicadores de calidad de suelos y de esa manera mostrar la sensibilidad de dichos indicadores; de este modo cuando la representación se hace utilizando el cociente del valor del indicador en el uso de la tierra en consideración y el valor del mismo indicador en un ambiente no perturbado o de la práctica de manejo más sostenible; dicho cociente equivale a las funciones de puntuación “más es mejor” que se utilizan en los cálculos de los índices de calidad de suelos (^{Andrews et al, 2004}). Así todos los parámetros estarán estandarizados o normalizados entre 0 y 1, dichos valores representan respectivamente la peor y la mejor condición de la calidad, independiente de los valores absolutos medidos para cada indicador y serán adimensionales.

El objetivo de este trabajo es determinar varios índices de la calidad de los suelos (ICS) de la cuenca del lago de Valencia sometidos a diferentes usos, utilizando las actividades enzimáticas de los mismos. Algunos de los datos usados en este estudio ya fueron reportados en la parte 1 de esta serie de trabajos (^{Ruiz-Dager y Paolini, 2021}).

Materiales y Métodos

El presente estudio fue realizado en la cuenca del lago de Valencia, la cual se encuentra ubicada en la región centro norte de Venezuela. El clima de la cuenca es tropical húmedo. En esta zona se presenta una marcada biestacionalidad climática, caracterizada por un período de bajas precipitaciones (enero, febrero y marzo), y otro de altas precipitaciones (junio, julio, y agosto), que varían entre 900 mm y 1150 mm, con un promedio anual de 1000 mm. La temperatura media anual es 24.6 ^oC.

Se escogieron diez suelos dentro de las tierras planas de la cuenca del lago de Valencia, cinco de ellos de origen lacustre y cinco de origen aluvial (Cuadro 1). Se incluyeron dos suelos bajo vegetación natural o nativa, uno lacustre (LVN) y otro aluvial (AVN), los cuales no han sido cultivados ni regados y por lo que se consideraron como suelo control en cada caso. Los suelos restantes se encuentran bajo cultivo de caña de azúcar o de banano y son regados con agua de distinto origen o composición.

Los suelos lacustres son muy pocos evolucionados, presentan un perfil de tipo A sobre C con alto contenido de carbonatos, originados por el retiro de las aguas del lago y clasifican todos como Mollic Ustifluvents, francosa, carbonática, mixta, isohipertérmica, y los aluviales son suelos recientes cuyo material parental proviene de los bloques montañosos adyacentes, profundos, neutros, fértiles, bien drenados y clasifican como Fluventic Ustropepts, francosa gruesa mixta isohipertérmica, a excepción del suelo AB2 que clasifica como Fluventic Haplustolls (^{Elizalde, Viloria y Rosales, 2007}).

Para estimar la calidad de los suelos de la Cuenca del Lago de Valencia se usaron tres expresiones matemáticas usando los datos indicados en el Cuadro 2:

a) Índice de alteración de suelos (IA3) propuesto por ^{Puglisi et al. (2006)} expresado por la siguiente ecuación:

Donde β-GLU (µmol pNF g^-1 h^-1), FAC (µmol pNF g^-1 h^-1) y UR (µg N-NH₄ ⁺ g^-1 h^-1) representan los valores de las actividades enzimáticas de β-glucosidasa, fosfomonoesterasa ácida y ureasa respectivamente.

b) Media Geométrica de actividad enzimática empleado por ^{Hinojosa et al. (2004)}, ^{García-Ruiz et al. (2008)} y ^{García-Ruiz et al. (2009)} el cual se calcula como:

Donde DH, ARG, FAC, FAL, GLU, UR y PROT representan los valores de las actividades enzimáticas deshidrogenasa, amonificación de la arginina, fosfomonoesterasa ácida, fosfomonoesterasa alcalina, β-glucosidasa, ureasa y proteasa respectivamente.

c) Uso de gráficos de radar o estrella y cálculo del área del polígono propuesto por ^{Kuzyakov et al. (2020)}. Este índice se basa en la comparación de las áreas del polígono generado por el grafico radar de los valores de las actividades enzimáticas en el suelo control y en los suelos cultivados. Previamente se realiza una estandarización de los parámetros bajo estudio a la unidad, para ello se calcula: stdP_i = P_AGR/P_VEGNAT , donde P_AGR es el valor de la actividad enzimática particular para los suelos agrícolas cultivados con caña de azúcar o banano y P_VEGNAT el valor que toma la actividad de dicha enzima bajo la vegetación nativa. En nuestro caso, el polígono generado por las actividades de las enzimas estudiadas es un heptágono, donde el correspondiente al suelo bajo vegetación nativa tendrá radios de igual magnitud por lo tanto es un heptágono regular, a diferencia de los suelos cultivados para los cuales los radios serán diferentes, en otras palabras, un heptágono irregular. El área del heptágono se calcula como la sumatoria de las áreas de los siete triángulos escalenos individuales, en los que uno de los vértices está en el centro del gráfico y los otros dos vértices están constituidos por las magnitudes de dos radios consecutivos o adyacentes, y uno de los ángulos corresponde al ángulo central del polígono (51.43º) y luego se aplica la fórmula del área de un triángulo conociendo el valor de dos lados y el seno del ángulo formado por dichos lados o sea: Área = 0.5 * stdP_i * stdP_j * sen 51.43º donde stdP_i y stdP_j son los valores de dos actividades enzimáticas estandarizadas adyacentes y el área para cada polígono generado será la suma de los siete triángulos:

Dicha fórmula se puede generalizar para cualquier número de parámetros usados en el grafico radar:

Donde stdP_i y stdP_j son los parámetros i o j estandarizados, n número de parámetros utilizados y π (3.14).

Se define como índice de calidad de suelos por área, el cociente entre el área del polígono del suelo cultivado y el área del polígono del suelo bajo vegetación nativa o control; ICS_Area = Area_CULT / Area_VN.

Resultados y Discusion

En el Cuadro 3 se resumen los resultados obtenidos para cada uno de los tres índices de calidad de suelos estimados con los atributos biológicos considerados.

Los índices que a continuación se describen se calcularon considerando solamente las actividades enzimáticas. El índice de alteración 3 (IA3) permite estimar la calidad del suelo a partir de los cambios de tres enzimas (β-glucosidasa, fosfatasa ácida y ureasa). El mismo fue validado por el autor original con tres suelos en condiciones alteradas y no alterados y aplicado a datos de la literatura anteriores al trabajo en diferentes condiciones (erosionados, escombreras de mina recuperados por reforestación, bajo labranza convencional y cero labranzas y contaminados con metales pesados).

En años recientes el índice IA3 ha permitido por ejemplo, diferenciar la calidad del suelo en pastizales de la zona húmeda de Galicia, España (^{Paz-Ferreiro, Trasar, Leirós, Seoane y Gil, 2009}); en plantaciones de manzano bajo manejo orgánico y convencional en Sudáfrica (^{Meyer, Wooldridge y Dames, 2014}), en suelos de Italia enmendados con residuos de la industria del olivar (^{Innangi et al., 2017}) y en suelos de diferentes orígenes en Sudáfrica, donde se usaron aguas residuales de la industria vitícola y municipales (^{Van Huyssteen, Mulidzi, Meyer y Wooldridge, 2020}) y más recientemente en suelos enmendados con biochar y lixiviados de vermicomposts en Italia (^{Becagli, Arduini y Cardelli, 2022}). Todos los anteriores estudios asocian valores más negativos del IA3 con una mejor calidad de suelos. De acuerdo a los resultados de este estudio, se pudo observar que las puntuaciones del IA3 de los suelos bajo vegetación nativa fueron menores que las correspondientes a los suelos cultivados (Cuadro 3), lo que coincide con los hallazgos de otras investigaciones (^{Leirós, Trasar, García y Gil, 1999}; ^{Trasar-Cepeda, Leiros, Seoane y Gil, 2000}). En el caso de los suelos lacustres, los que estaban sembrados con caña de azúcar reflejaron las mayores puntuaciones de IA3, mientras que, en los suelos aluviales, los valores más altos de IA3 se registraron en los que se encontraban bajo banano (Cuadro 3). Para ambos tipos de suelos, las puntuaciones más altas del índice de alteración IA3 se presentaron en los sitios que revelaron los mayores valores del cociente de eficiencia metabólica qCO₂/C_org (^{Ruiz-Dager y Paolini, 2021}). Al correlacionar estas dos variables, se observó entre las mismas una correlación positiva y estadísticamente significativa (P < 0.05), en la que el mejor ajuste se logró con la regresión logarítmica, que arrojó un R² = 0.710 (Figura 1).

Figura 1: Correlación entre las puntuaciones del índice de alteración IA3 y el cociente de eficiencia metabólica qCO₂/C_org en los suelos estudiados. 

Figure 1: Correlation between alteration index scores IA3 and metabolic efficiency ratio qCO₂/C_org in the studied soils. 

Este hallazgo respalda los resultados obtenidos al calcular el índice de alteración IA3, ya que los valores más bajos del qCO₂/C_org corresponden a los suelos en los cuales los microorganismos son más eficientes desde el punto de vista energético, mientras que los valores más altos podrían reflejar una disminución de la biomasa microbiana y un sustrato menos rico y de menor calidad en carbono orgánico (^{Dilly, 2005}). En consecuencia, el índice IA3 estaría discriminando los suelos con mayor o menor alteración desde el punto de vista microbiológico.

La media geométrica de las actividades enzimáticas (MGae) es un índice general para resumir información de las enzimas con diferentes unidades y rango de variación (^{Hinojosa et al., 2004}). La MGae ha sido utilizada como un índice de la calidad del suelo en diferentes situaciones, así por ejemplo en sitios contaminados con metales pesados (^{Hinojosa et al., 2004}), en suelos sometidos a prácticas de manejo orgánico y convencional (^{García-Ruiz et al., 2008}; ^{García-Ruiz et al., 2009}), en suelos enmendados con biochar (^{Paz-Ferreiro, Gascó, Gutiérrez y Méndez, 2012}) y en suelos agrícolas bajo barbecho (^{Sharma et al., 2016}), en los que ha logrado discriminar entre las distintas situaciones evaluadas. En esas investigaciones, los suelos que presentaban las mejores condiciones desde el punto de vista microbiológico, mostraron mayores valores de la MGae.

En el presente estudio, los suelos que se encontraban bajo vegetación nativa presentaron los valores más altos de la media geométrica, seguidos por los valores promedios de los suelos bajo caña de azúcar y banano, en el orden: Vegetación Nativa > Caña de azúcar > Banano (Cuadro 3).

En promedio, las MGae de los suelos cultivados con caña de azúcar y banano resultaron ser 53.2% y 70.3% menores que la MGae de los suelos bajo vegetación natural, respectivamente. En concordancia con los resultados obtenidos para el índice de alteración IA3, los valores más altos de la MGea se presentaron en los sitios que mostraron los menores valores del cociente de eficiencia metabólica qCO₂/C_org, por lo que al relacionar estas dos variables, se obtuvo una correlación negativa y estadísticamente significativa (P < 0.05), en la que el mejor ajuste se logró con la regresión potencial, que arrojó un R² = 0.791 (Figura 2), y que estaría vinculando la MGea con un parámetro que integra la respiración basal, la biomasa microbiana y el contenido de carbono orgánico en un solo valor, cuya magnitud indica que los microorganismos son más eficientes desde el punto de vista energético en la medida en que este cociente es menor. De los resultados podría inferirse que la MGae logró discriminar entre los suelos con condiciones más favorables o desfavorables para la actividad microbiana.

Figura 2: Correlación entre la MGae y el cociente de eficiencia metabólica qCO₂/C_org en los suelos estudiados. 

Figure 2: Correlation between MGae and the metabolic efficiency ratio qCO₂/C_org in the studied soils. 

Un gráfico de radar es un método gráfico de visualización de datos multivariados en dos dimensiones, donde tres o más variables cuantitativas son representadas en ejes o radios a partir de un mismo punto y cada radio representa una variable cuya longitud es proporcional a la magnitud de la variable. La posición relativa y el ángulo de los ejes es típicamente poco informativo. Se traza una línea que conecta los valores para cada uno de los radios y se forma un polígono y se compara la forma y el tamaño de los mismos. ^{Kuzyakov et al. (2020)} definieron un índice de calidad de suelos como el cociente del área para parcelas degradadas y el área de la parcela natural o no degradada y fue validado en dos cronosecuencias de restauración en suelos desarrolladas bajo un bosque deciduo (Luvic Phaeozem) y otro bajo estepa seca (Calcic Chernozem) en Rusia, en los cuales tenían parcelas agrícolas de más de cien años en uso, pero con diferentes años de abandono; los datos demostraron una mayor degradación en Phaeozem que en el Chernozem y que la recuperación es más rápida en el Chernozem (aprox. 20 años) en comparación con el Phaeozem que requiere casi 70 años.

En las Figuras 3 y 4 se muestran los gráficos de radar para cada tipo de suelo (lacustre y aluvial) bajo los dos tipos de uso de la tierra (caña de azúcar y banano) donde vemos que ambos usos disminuyen la calidad del suelo al compararse con el suelo bajo vegetación nativa (no deteriorado) y confirma lo encontrado por los otros índices. Llama la atención que aquellos suelos lacustres cultivados que reciben aportes orgánicos externos presentaron los mayores índices (Cuadro 3), como es el caso del suelo lacustre bajo caña de azúcar (LC3) regado con aguas residuales o el suelo bajo cultivo de banano (LB1), el cual además de ser regado con aguas servidas tratadas, adicionalmente recibe gallinaza como enmienda orgánica y para este último suelo la actividad de la enzima ureasa resultó ligeramente mayor que en el suelo bajo vegetación nativa y por consiguiente dicho vértice sobresale en el gráfico de radar. En el caso de los suelos aluviales cultivados, todos ellos reciben aguas de los ríos Aragua y Turmero altamente contaminados y eventualmente, de acuerdo a la disponibilidad, aguas del embalse Zuata; los suelos sembrados con bananos (AB1 y AB2), los cuales anteriormente estaban cultivados con maíz, probablemente ya degradados, presentan menores índices a diferencia de los cultivados con caña de azúcar.

Figura 3: Índice de Calidad de Suelo por Área (ICS_Area) para los suelos lacustres bajo diferentes tipos de uso: suelos cultivados con caña de azúcar (C), banano (B) y vegetación nativa (VN). 

Figure 3: Soil Quality Index by Area (ICS_Area) for lacustrine soils under different types of use: soils cultivated with sugar cane (C), banana (B) and native vegetation (VN). 

Figura 4: Índice de Calidad de Suelo por Área (ICS_Area) para los suelos aluviales bajo diferentes tipos de uso: suelos cultivados con caña de azúcar (C), banano (B) y vegetación nativa (VN). 

Figure 4: Soil Quality Index by Area (ICS_Area) for alluvial soils under different types of use: soils cultivated with sugarcane (C), banana (B) and native vegetation (VN). 

Conclusiones

Se comprobó que las propiedades bioquímicas, en particular las actividades enzimáticas, son apropiados indicadores de la calidad del suelo y con ellas fue posible estimar tres diferentes índices de calidad.

Estos índices demostraron que el uso agrícola causa una perturbación del balance natural del suelo, siendo el orden: vegetación natural > caña de azúcar > banano. El índice de alteración (IA3) y la media geométrica enzimática (MGe) correlacionaron significativamente con el cociente de eficiencia metabólica (qCO₂/C_org). Los gráficos de radar para cada tipo de suelo (lacustre y aluvial) bajo los dos tipos de uso de la tierra (caña de azúcar y banano) confirmaron lo encontrado por los otros índices. Los suelos sembrados con ambos cultivos mostraron una menor calidad en comparación con los suelos de referencia bajo vegetación nativa.

Declaración de Ética

No aplicable.

Consentimiento para Publicación

No aplicable.

Disponibilidad de Datos

El conjunto de datos utilizados y analizados en este estudio son propiedad del Laboratorio de Fertilidad de suelos de la Universidad Central de Venezuela y están disponibles del autor correspondiente a solicitud razonable.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

Fondos

Se contó con el financiamiento y apoyo de los Laboratorios de Fertilidad de suelos y Agrología de la Facultad de Agronomía de la Universidad Central de Venezuela, Núcleo Maracay.

Contribución de los Autores

Conceptualización: Magaly Ruiz-Dager (M.R.D) y Jorge Paolini (J.P ). Análisis: M.R.D y J.P. Metodología: M.R.D y J.P. Escritura y preparación del borrador original: M.R.D y J.P. Ambos autores han leído y están de acuerdo con la versión final publicada de este manuscrito.