Introducción
La biomasa de la vegetación es una medida que permite determinar la aptitud que tienen los ecosistemas para acumular matera orgánica aérea y por debajo del suelo en un periodo de tiempo (Houghton, 2005; Houghton, Hall y Goetz, 2009). La biomasa también puede ser entendida como la materia orgánica (MO) obtenida de la producción primaria a través de la fotosíntesis menos el consumo de la respiración, y que, básicamente, incluye el peso por encima y por debajo del suelo de un ecosistema. Su estimación en plantas se compone de la masa del tallo, ramas, hojas, corteza, raíces, hojarasca y madera muerta y se expresa en términos de toneladas por hectárea de peso verde o de peso seco (peso orgánico) (Chave et al., 2005).
En el contexto del cambio climático, la biomasa de la vegetación cobra especial relevancia dentro del ciclo biogeoquímico del carbono, ya que los ecosistemas terrestres funcionan como sumideros o almacenes de carbono a través de procesos naturales tales como la fotosíntesis (Pachauri et al., 2014). La captación de carbono y su almacenamiento tienen un valor que excede el ámbito nacional, cuestión puesta en alto relieve por la Convención Marco del Cambio Climático de la Naciones Unidas. Las estimaciones del almacenamiento y de la liberación de carbono dependen principalmente del tipo de vegetación, del cambio en el uso del suelo, de la edad de la vegetación y del tipo de ecosistema (cerrado o abierto). El carbono captado y almacenado tiene un valor ambiental positivo, mientras que su liberación a la atmósfera por el cambio de uso de suelo acarrea daños ambientales al propiciar el calentamiento atmosférico global (Jiang, Zhao, Lewis, Wei y Dai, 2017).
En este sentido, es importante conocer el contenido de carbono de los diferentes tipos de vegetación para poder estimar el impacto producido por alteraciones o remociones de comunidades vegetales específicas (Acosta-Mireles, Vargas, Velázquez y Etchevers, 2002). La medición de la cantidad de carbono en cualquier componente de un ecosistema requiere un análisis destructivo directo o estimaciones indirectas del material vegetal para hacer las inferencias respectivas, por lo que se debe contar con funciones que estimen la biomasa total, y consecuentemente el carbono, con base en el tamaño y dimensiones del ente biológico; es decir, funciones matemáticas basadas en las relaciones alométricas que ocurren entre los órganos de un individuo (Chave et al., 2014; Martínez-Luna, Carrillo, Acosta, Romero y Pérez, 2020).
La gran mayoría de estudios disponibles a nivel mundial relacionados con estimaciones de biomasa/carbono se enfocan a ecosistemas forestales en diversas latitudes debido a la importancia dentro del contexto de negociaciones internacionales para la mitigación del cambio climático (Cairns, Olmsted, Granados y Argaez, 2003; Zheng et al., 2004; Zolkos, Goetz y Dubayah, 2013; Urbazaev et al., 2018) donde México no es la excepción (Martínez Barrón et al., 2016; Rodríguez-Ortiz et al., 2019). Sin embargo, existen otro tipo de vegetaciones con potencial para el almacenamiento de carbono que han sido poco estudiados; por ejemplo, los pastizales cubren alrededor del 20% de la superficie terrestre (Ma et al., 2017) y de acuerdo con algunos autores, se ha señalado que tienen el mismo potencial de acumulación de carbono que los bosques, porque a diferencia de los árboles, los sistemas radiculares de los pastos son más dinámicos (Montaño et al., 2016).
Los pastizales naturales de México cubren alrededor del 10% del territorio nacional y se caracterizan por un clima extremoso, escasa precipitación y baja productividad (Molina, Pando, Marmolejo y Alanís, 2013). De los pastizales que se distribuyen en el territorio nacional, existen aquellos conocidos como de distribución restringida como el pastizal de altura (o zacatonal alpino), pastizales sobre yeso (gipsófilos) y pastizales salinos (halófilos) (Rzedowski, 2006) particularmente estos últimos han sido poco estudiados en el tema de la capacidad para almacenar carbono. Por lo que la contribución real al tema de mitigación del cambio climático en este tipo de vegetación pudiese estar sesgada. Al mejor conocimiento de los autores y de acuerdo con la revisión de literatura especializada, en México existen contados estudios sobre estimaciones de biomasa en pastizales halófilos (Long et al., 1989; Jurado-Guerra, Saucedo, Morales y Martínez, 2013; Briones, Búrquez, Martínez, Pavón y Perroni, 2018). Por lo que el objetivo principal de este estudio fue estimar el contenido de biomasa aérea y subterránea; así como el carbono contenido tanto en la parte aérea como subterránea para este tipo de vegetación y de esta manera contribuir al conocimiento de los servicios ambientales, en términos de carbono almacenado, de este tipo de ecosistemas.
Materiales y Métodos
Descripción y ubicación del área de estudio
El área de estudio se localiza en terrenos de uso común del ejido Itzoteno en la porción centro sur del municipio de Tepeyahualco en el estado de Puebla, México; entre las coordenadas 19° 27' 33.17" N, 97° 28' 23.85" O y 19° 24' 54.51" N, 97° 26' 37.22" O. La superficie en cuestión tiene una extensión de 746 ha y la vegetación halófila es predominante en toda el área de estudio (Figura 1). Este tipo de vegetación habita en suelos salinos, alcalinos y mal drenados de los fondos de antiguos lagos, y por lo regular a no más de 2250 m de altitud. Adquiere la forma de un pastizal bajo y denso donde sobresalen las gramíneas que se reproducen vegetativamente por rizomas y estolones (Rzedowski, 2006). Las especies que se catalogaron como dominantes son Distichlis spicata, Bouteloua scorpioides, Suaeda edulis como representativas del pastizal halófilo.
Diseño y tamaño de muestreo
El diseño de muestreo propuesto toma como base principalmente el “método de la parcela (cuadrante)”, el cual es el más acorde por su practicidad, adaptabilidad, costo-efectivo y es descrito en manuales y libros de reportes especiales de Panel Intergubernamental en Cambio Climático sobre Uso y Cambio de Uso de Suelo y Forestería (Penman et al., 2003; Stocker et al., 2013; Mchenry, Kulshreshtha y Lac, 2015); Guías para el monitoreo del Carbono de Winrock (Macdicken, 1997); FAO (Brown, 1997); Agencia de protección al ambiente de los Estados Unidos (US EPA) (Vine, Sathaye y Makundi, 1999); y métodos desarrollados por el Centro para la investigación forestal (CIFOR, por sus siglas en inglés) (Hairiah, Sitompul, van Noordwijk y Palm, 2001).
Se definió un área efectiva a muestrear de 70 ha, que condujo a un tamaño de muestra de 70 unidades de muestreo primarias, asumiendo un coeficiente de variación conservador del 45% de acuerdo con recorridos previos en el área de estudio y un error de muestreo no mayor a 10% en apego a la legislación mexicana en materia ambiental (SEMARNAT, 2007). Con ayuda del software de información geográfica ArcGIS® versión 10.7, se generó una malla con inicio aleatorio sobre el predio de manera sistemática para el establecimiento de los sitios de muestreo (Figura 2). Para distribuir la muestra de manera uniforme en la población objetivo, el muestreo sistemático ha mostrado superioridad respecto al muestreo aleatorio en inventarios forestales; es así como los inventarios a nivel internacional se rigen científicamente bajo este método (Hernández et al., 2016).
Para poder cubrir la superficie efectiva a muestrear siguiendo los protocolos y estándares internacionales de medición de biomasa en herbáceas, se implementó un diseño de muestreo con parcelas fijas anidadas de forma rectangular, equivalente a un muestreo por conglomerados en dos etapas (Cochran, 1997; Lohr, 2010), donde la unidad de muestreo primaria (UMP) representa 1 ha y la unidad secundaria (UMS) refiere a 1 m2 para biomasa aérea y 0.9 m2 para subterránea (Figura 3). El muestreo por conglomerados permite optimizar la logística en áreas extensas, lo cual lo hace más eficiente en este tipo de estudios (Velasco-Bautista, de los Santos, Ramírez y Rendón, 2016; Rodríguez-Ortiz et al., 2019). Con respecto a la forma del conglomerado, se ha demostrado que los cuadrantes son los mejores diseños para muestreo de vegetación herbácea, ya que esta forma geométrica tiende a minimizar la varianza del conteo entre parcelas comparado con otras formas de parcela alternativas (Gregoire y Valentine, 2007). Además, el diseño utilizado minimiza el costo y tiempo de muestreo sin comprometer los objetivos del plan de monitoreo. De cada sitio se generó la coordenada correspondiente y se elaboró un formato para la captura de datos de campo para cada unidad primaria y unidad secundaria. Las variables registradas en campo fueron las siguientes: especie dominante, especie codominante, cobertura de vegetación, cobertura suelo, altura promedio, peso fresco de biomasa aérea, peso fresco de biomasa subterránea, fecha de colecta e identificador de fotografías asociadas.
Estimaciones de biomasa: colecta de muestras
Para estimar la cantidad de biomasa total (aérea +subterránea), en cada unidad de muestreo primaria se establecieron cinco unidades secundarias de muestreo (1 m2 para biomasa aérea y 0.09 m2 para biomasa subterránea). Se llegó al sitio mediante el uso de sistemas de posicionamiento global y se marcó el centro con una estaca de madera para posteriormente establecer la parcela secundaria de 1 m2 y realizar las mediciones correspondientes (Figura 4).
Posterior al establecimiento de las unidades de muestreo secundarias, se realizó la cosecha del material vegetal para el correspondiente pesado en fresco. Para el caso de la biomasa subterránea (raíces) se utilizaron las unidades secundarias de muestreo de 30 × 30 cm. Se realizaron colectas de vegetación para extraer en buenas condiciones el sistema radicular y para determinar la biomasa aérea y de raíz en seco. Las plantas extraídas fueron separadas en parte aérea y radicular, y se tomó el peso de la raíz en fresco y una muestra obtenida de la unidad secundaria central. Para cada caso, la muestra fue embolsada en plástico para su traslado a la estufa de secado y obtención del peso en seco. La profundidad de excavación en promedio fue de 20 cm de profundidad.
Las muestras se colocaron en bolsas de papel, se etiquetaron y llevaron a gabinete para la deshidratación en una estufa de secado a 85 °C por 48 h de acuerdo con lo sugerido por Avendaño-Hernández, Acosta, Carrillo y Etchevers (2009) y Hernández-García, Rodríguez, Enríquez, Campos y Hernández (2017) (Figura 5).
Una vez secas las muestras, se procedió a realizar el cálculo final para determinar materia seca por sitio de muestro donde se utilizó la siguiente Ecuación (1):
donde:
PST es peso seco total (kg/m2);
PFT se refiere al peso fresco total (kg);
PSs es el peso seco de la submuestra (g);
PFs es el peso seco de la submuestra (g).
De esta manera el resultado de la biomasa estimada corresponde a la cantidad de materia seca efectiva por unidad de superficie. Para obtener los valores de carbono se multiplico la biomasa por el valor sugerido por el IPCC correspondiente a 0.47. Este valor difiere del sugerido por el grupo de trabajo de uso y cambio de uso de suelo (GPG-LULUCF, por sus siglas en inglés), pero es más realista para biomasa herbácea (Mchenry et al., 2015).
Análisis de datos: inventarios
Aun cuando las UMS teóricamente tienen un patrón fijo, por razones de geolocalización en el terreno poseen un patrón con cierta aleatoriedad e incluso en algunos casos el número de ellas puede ser menor a cinco, conduciendo a un muestreo por conglomerados de tamaños diferentes (Velasco-Bautista et al., 2016). Por lo tanto, las estimaciones del parámetro de interés se obtuvieron al calcular la biomasa a partir de cada UMP, bajo el enfoque de estimadores de razón, entendido como una expresión matemática que considera la relación de una variable de interés (en nuestro caso biomasa) respecto a una variable auxiliar (superficie) (Šmelko y Merganič, 2008).
Con base en lo anterior, la información de los 70 conglomerados fue concentrada para realizar los cálculos estadísticos del inventario de biomasa (aérea y subterránea) utilizando las ecuaciones descritas en el Cuadro 1.
donde:
y ij es la biomasa registrada en la UMS j perteneciente a la UMP i; j = 1,2,...,5; i = 1,2,...,70.
y i es el total de biomasa considerando las m unidades de muestreo secundarias evaluadas en la UMP i.
y ij es la superficie de la UMS j perteneciente a la UMP i.
x es el total de la superficie efectiva muestreada considerando las m unidades de muestreo secundarias evaluadas en la UMP i.
Para poder determinar posibles correspondencias entre los datos de campo (coberturas, altura promedio, peso fresco de la biomasa aérea, subterránea y total) y las variables determinadas en laboratorio, se realizaron análisis de correlación de Pearson y se establecieron, vía modelos de regresión simple, las relaciones predictivas para las variables respuestas con más alta correlación (López-Serrano et al., 2016). Los supuestos de la regresión fueron evaluados a partir de pruebas de normalidad de Shapiro-Wilks, test de Levene para homogeneidad de varianzas y se asumió independencia de los datos (Queen, Quinn y Keough, 2002). Todos los análisis de datos, así como las pruebas estadísticas, se realizaron dentro del ambiente del software estadístico “R” (R Core Team, 2020).
Regionalización de las variables
Para representar de forma espacial el contenido de biomasa/carbono en el área bajo estudio, se aplicó la técnica geoestadística de interpolación Kriging empírico-bayesiano (Gribov y Krivoruchko, 2020), representada en la Ecuación (2).
donde: Zi (i= 1,…, n) es el valor de la biomasa/carbono en la ubicación Xi, λi, (i= 1,2,3…n), representa la ponderación de kriging generada usando los parámetros de los variogramas-cruzados entre Z(Xi) y U(Xi). La n representa el total del número de observaciones. La variable U(Xi) es el rango estandarizado y se calcula de acuerdo a la siguiente Ecuación (3):
donde: R representa el rango del R-ésimo orden estadístico de la biomasa/carbono en la superficie en la ubicación Xi.
En particular, Krigging bayesiano empírico es un método de interpolación basado en Kriging que explica la incertidumbre en la estimación al simular varios semivariogramas a partir de los datos de entrada Zhu et al., 2020. Además, puede dar cuenta de la no estacionariedad moderada mediante la construcción de modelos locales en subconjuntos de datos de entrada. Los métodos geoestadísticos explícitamente modelan la estructura de la autocorrelación espacial de los datos e incorporan esta información en la estimación variables de interés (para nuestro caso biomasa/carbono) en espacios no muestreados (Castillo-Santiago et al., 2013; Zhu et al., 2020). Los análisis espaciales y la modelación de Krigging bayesiano se realizaron dentro del ambiente del software ArcGIS® ver.10.8, utilizando el módulo geoestadístico y siguiendo los parámetros de modelación establecidos. Los gráficos se realizaron dentro del ambiente del software estadístico “R” (R Core Team., 2020).
Resultados y Discusión
De acuerdo con el inventario calculado, la cantidad de biomasa en el área de estudio quedó distribuida de la siguiente manera: la biomasa aérea se estimó 343.59 toneladas, mientras que para biomasa subterránea fue de 1637.78 toneladas. La biomasa total se estimó entonces en 1981.4 toneladas, de las cuales 931.26 toneladas corresponden a carbono total en la vegetación del área de estudio (Cuadro 2).
Estadístico |
Biomasa aérea |
Biomasa Subterránea |
Biomasa Total |
Carbono Total |
T (total en kg) |
343592.31 |
1637812 |
1981404.2 |
931260 |
Toneladas totales |
343.59 |
1637.78 |
1981.40 |
931.26 |
Toneladas por ha |
0.49 |
2.34 |
2.83 |
1.33 |
Varianza de la media muestral |
983.40 |
29108.61 |
36340.09 |
8027.52 |
IC superior |
510.6 |
2476.572928 |
2964.57 |
1393.35 |
IC inferior |
385.25 |
1794.12 |
2202.05 |
1034.96 |
Con respecto a la proporción biomasa aérea/subterránea, se ha documentado que la vegetación y tipo de suelo determinan la diferente longitud del sistema radicular (Martínez-Luna et al., 2020; Morales-Hernández, Gómez, Velázquez y Ambriz, 2017). Según lo observado en campo, la masa principal de la raíz en pastos halófilos se encuentra dentro de los 0 a 20 cm de profundidad, aunque para algunas especies las raíces pueden ser más profundas que 1 a 2 m, lo que hace casi imposible la excavación para obtener la raíz completa en condiciones de zona semidesértica y falta de agua, lo cual coincide con nuestra área de estudio. Sin embargo, la masa principal de las raíces fue recogida a una profundidad de 0 a 20 cm. Dado que no hubo posibilidad de lavar las muestras en campo, las raíces se separaron con las manos cuidadosamente del suelo y las piedras excesivas, lo cual pudo haber introducido alguna fuente de incertidumbre no contabilizada en este estudio.
Con respecto a los valores medios, la media en Mg ha-1 se ubicó en 2.58 toneladas de biomasa total, por lo tanto, lo correspondiente a carbono fue de 1.21 toneladas. Cabe señalar que, el error de muestreo relativo estuvo por arriba de lo esperado (13.52%); sin embargo, se considera que las estimaciones totales fueron aceptables de acuerdo con al análisis y diseño empleados (Cuadro 3).
Estadístico |
Biomasa aérea |
Biomasa subterránea |
Biomasa total |
Carbono total |
- - - - - - - - - - - - - - - - - - - kg - - - - - - - - - - - - - - - - - - - |
||||
Media |
447.96 |
2135.34 |
2583.31 |
1214.15 |
Varianza muestras |
75751.83 |
2242240.10 |
2799282.48 |
618361.50 |
Desviación estándar |
275.23 |
1497.41 |
1673.10 |
786.35 |
Error de muestreo relativo |
14.00 |
15.97 |
14.75 |
14.75 |
Es importante remarcar que son pocos los estudios que se han realizado respecto a la estimación de depósitos de carbono para los pastizales de nuestro país, y más específicamente para el pastizal halófilo; sin embargo, existe información sobre el almacén de carbono en pastizales y matorrales a nivel macro (Segura-Castruita, Sánchez, Ortíz y Gutiérrez, 2005) y sobre la evaluación del contenido de carbono orgánico del suelo (Jurado-Guerra et al., 2013). Por lo tanto, este estudio presenta información relevante respecto al contenido de biomasa/carbono para este tipo de vegetación en particular (Cuadro 4).
Tipo de vegetación |
Biomasa |
Carbono |
Fuente |
- - - - Mg ha-1 - - - - |
|||
Pastizal halófilo |
0.49 |
0.23 |
Este estudio |
Pastizal halófilo |
2.79 |
ND |
(Long et al., 1989) |
Pastizal natural 10 años |
9.09 |
4.13 |
(Yerena-Yamallel et al., 2014) |
Pastizal natural 30 años |
17.70 |
8.03 |
(Yerena-Yamallel et al., 2014) |
Matorral espinoso |
30.16 |
15.08 |
(Briones et al., 2018) |
Matorral micrófilo |
20.53 |
12.60 |
(Briones et al., 2018) |
Es importante señalar que los pastizales naturales de Chihuahua en condiciones regulares a excelentes almacenan entre 4 y 14.25 Mg ha-1 de carbono aéreo, respectivamente; por lo tanto, el hecho de que los pastizales en buenas condiciones presenten mayor almacén de captura de carbono indica que existe un buen potencial de captura y almacenamiento de carbono en los sitios con baja/regular condición (Yerena-Yamallel et al., 2014).
Con respecto al carbono subterráneo (raíces) los rangos encontrados coinciden con otros autores para este tipo de vegetación (Cespedes, Fernández, Gobbi y Bernardis, 2012; Jurado Guerra et al., 2013; Molina et al., 2013). Sin embargo, la mayoría de los estudios en pastizales en general se concentran en el carbono orgánico del suelo (COS) debido que es este compartimiento concentra la mayor cantidad de carbono almacenado.
Pruebas de correlación
De las variables registradas en campo, la biomasa subterránea y total fueron las que presentaron las más altas correlaciones respecto a las variables determinadas en laboratorio (Cuadro 5). Para fines de posible estimación a partir de datos en campo, se construyeron modelos de regresión donde la variable dependiente fue el carbono total y las variables independientes fueron la biomasa total y subterránea colectadas en campo (frescas).
Biomasa aérea seca |
Biomasa subterránea seca |
Biomasa total seca |
Carbono total |
|
Cobertura vegetal |
0.27 (0.469) |
0.16 (>0.999) |
0.22 (>0.999) |
0.22 (>0.999) |
Altura total |
0.35 (0.084) |
0.09 (>0.999) |
0.17 (>0.999) |
0.17 (>0.999) |
Biomasa aérea fresca |
0.10 (>0.999) |
-0.02 (>0.999) |
0.00 (>0.999) |
0.00 (>0.999) |
Biomasa subterránea fresca |
0.62 (<0.001) |
0.96 (<0.001) |
0.94 (<0.001) |
0.94(<0.001) |
Biomasa total fresca |
0.56 (<0.001) |
0.78 (<0.001) |
0.77 (<0.001) |
0.77 (<0.001) |
En ambos casos, los supuestos de regresión fueron cumplidos (Shapiro-Wilk: 0.89-0.94; Prueba de Levene: 5.96-4.37; p-values: < 0.05).
Las correlaciones entre biomasa seca y fresca son evidentes, así como de utilidad confirmadas en este estudio. Un punto importante es la alta correlación de la biomasa subterránea fresca medida en campo con el carbono total (0.94, P < 0.001), por lo que podría considerarse como una opción para la estimación de carbono total en este tipo de ecosistemas a partir de un modelo de regresión lineal propuesto (Cuadro 6).
El uso de modelos de regresión para la estimación de carbono en diferentes especies, principalmente forestales, ha sido ampliamente documentado (Acosta-Mireles, Carrillo y Díaz, 2009; Avendaño-Hernández et al., 2009; Virgil, 20101; Martínez-Luna et al., 2020).
Sin embargo, para el caso de otros tipos de vegetación (p. ej.: pastizales), estás relaciones han sido poco exploradas, por lo que una de las contribuciones del presente trabajo es sobre la estimación de un parámetro de interés a través de modelos de regresión. Como se aprecia en la Figura 6, la relación, vía modelos lineales, de la biomasa subterránea con el carbono total es adecuada para realizar estimaciones acertadas o cercanas a la realidad.
Regionalización de las variables
Para analizar el comportamiento espacial de la biomasa/carbono en el área de estudio, se aplicó el método de Kriging bayesiano empírico, el cual modeló de manera adecuada las variables en cuestión. Los valores estuvieron en el rango de 550 a 2600 kg de carbono total por hectárea y se aprecia la concentración de carbono en la parte norte y oeste del área de estudio (Figura 7).
Una de las ventajas de usar métodos geoestadísticos para realizar interpolaciones es la utilización de las propiedades estadísticas de puntos medidos para obtener los valores donde no hubo medición (Bhunia, Shit y Maiti, 2018). El resultado de la validación cruzada (Figura 8) muestra que el modelo de variograma utilizado represento adecuadamente la dependencia espacial de los datos obtenidos en el muestreo por lo que los errores de predicción fueron mínimos.
Conclusiones
El contenido de carbono total calculado para pastizales halófilos fue de 1.33 Mg ha-1. En cuanto a biomasa, la parte aérea se estimó en 0.49 Mg ha-1, mientras que la parte subterránea fue de 2.34 Mg ha-1. El rango de carbono estimado para pastizal halófilo fue de 550 a 2600 kg ha-1. Debido a las particularidades de este tipo de vegetación, las relaciones entre datos de fácil medición en campo con variables de interés (es decir, carbono) fueron relativamente bajas a excepción de dos casos en particular, la biomasa fresca total y subterránea. La biomasa subterránea medida en campo tuvo una alta correlación con el carbono total, por lo que podría considerarse como una opción viable para la estimación de carbono, en este tipo de ecosistemas, a partir del modelo de regresión propuesto. La aplicación del modelo propuesto es sugerida para ambientes similares en el centro del país. Sera necesario realizar estudios posteriores valorar la aplicación en otros estados del país.