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Introducción
Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) del phylum Glomeromycota, son simbiontes obligados que establecen una relación de tipo mutualista con más del 80% de las plantas terrestres entre las que se encuentra el girasol (Helianthus annuus). Los HMA, a cambio de recibir fotosintatos, ejercen un rol clave en el crecimiento de las plantas, así como resistencia y tolerancia a estrés de tipo biótico y abiótico. Las plantas son protegidas contra patógenos, salinidad, metales pesados y sequía, entre otros, al causar los HMA un cambio sistémico en ellas; aunque también participan en la estabilidad del suelo (Khan, 2006; Lingua et al., 2012; Souza, 2015). Además, se ha comprobado que las micorrizas son un factor importante que contribuye al mantenimiento de la biodiversidad vegetal de un ecosistema (Van der Heijden et al., 1998), ya que existen plantas que dependen de la micorrización para sobrevivir (Wilson y Hartnett, 1997). La estimulación en el crecimiento de las plantas por efecto de la micorrización se ha comprobado en diversas especies vegetales de importancia agrícola como por ejemplo el tomate (Ley-Rivas et al., 2015), la papaya (Quiñones-Aguilar et al., 2012), el café (Parra et al., 1990), el maíz (Bi et al., 2018), el frijol (Liriano et al., 2012) y en el árbol Heliocarpus popayanensis usado para reforestación (Zangaro et al., 2015).
El girasol (H. annuus) pertenece a la familia Asteraceae, tiene su origen y centro de biodiversidad en México. El girasol ha sido tradicionalmente usado como planta oleaginosa, sin embargo, en la última década su popularidad como cultivo ornamental ha incrementado significativamente. La atractiva apariencia del capítulo floral en el girasol ha estimulado su uso como planta de jardín, maceta y como flor de corte (Bye et al., 2009; Yañez et al., 2004). Distintos estudios muestran que la micorrización aumenta el tamaño de algunas plantas ornamentales como anturio (Anthurium andreanum) (Corbera et al., 2008) y gerbera (Gerbera jamesonni cv. Bolus), donde la micorrización aumentó un 27% el diámetro del capítulo floral y adelantó la floración 50 días (Soroa et al., 2003). Esto hace de los HMA, una herramienta importante para la floricultura. En girasol se ha comprobado que plantas micorrizadas con Funneliformis mosseae muestran mayor acumulación de biomasa, así como nitrógeno y rendimiento de semillas en condiciones de sequía (Gholamhoseini et al., 2013). Los HMA influyen en la absorción de fósforo de manera positiva cuando éste no está accesible en el suelo. De hecho, se recomienda el uso de HMA para reducir la fertilización de fósforo inorgánico en plantas (Chandrashekara et al., 1995; Soleimanzadeh, 2010; Quiñones-Aguilar et al., 2012). Algunas de las especies de HMA que colonizan a girasol son: Funneliformes mosseae (Hassan et al., 2013), diferentes especies de Glomus: G. intraradices, G. albidum, G. diaphanum y G. claroideum (Davies et al., 2001; Barcos et al., 2015) y Rhizoglomus irregularis (Vangelisti et al., 2018). Algunas especies de HMA muestran mayor efecto benéfico que otras (Gholamhoseini et al., 2013) ya que los HMA pueden presentar diferentes grados de compatibilidad con su hospedero (Van der Heijden et al., 1998). Los HMA se benefician en forma diferente según la planta hospedera y estas responden de manera diferencial según la especie que se utilice (Ley-Rivas et al., 2015). No es sorprendente que la identidad de la planta y su abundancia está correlacionada con la composición y diversidad de los hongos micorrízicos del suelo (Martínez-García et al., 2015). Además, en algunos casos se ha observado que el uso de consorcios micorrízicos favorece más el crecimiento vegetal que el uso de inóculos con monoespecies (Mehrotra y Baijal, 1995). Al respecto, Trejo et al. (2011) observaron crecimiento significativamente mayor en plantas de café con un consorcio que contuvo mayor número de especies de HMA que con otro consorcio con menor cantidad. Bajo este contexto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de diferentes inóculos de hongos micorrízicos arbusculares (consorcios y monoespecies) en el crecimiento vegetal de variedades ornamentales de girasol cultivado en maceta a cielo abierto.
Materiales y Métodos
Variedades de girasol ornamental e inóculos de HMA
Se emplearon cuatro variedades de girasol ornamental: belleza de otoño (BO), doble gigante (DG), doble enana (DE) y girasol simple amarillo (GSA) de la compañía Vita(. Las semillas fueron lavadas con hipoclorito de sodio (5%) durante 5 min y posteriormente fueron enjuagadas con agua destilada tres veces. Posteriormente, las semillas fueron colocadas en papel absorbente humedecido con agua corriente a través de la técnica “tacos de germinación” (Moreno, 1996). Estos tacos permanecieron en condiciones de oscuridad a 25 (C por cinco días. Posteriormente se procedió al trasplante de las plántulas a maceta, seleccionando aquellas con aproximadamente 6 cm de altura. Los inóculos de HMA empleados fueron: Rhizophagus intraradices (Ri), Funneliformis mosseae (Fm) y los consorcios nativos de rizosfera de agave: Cerro del Metate (CM) y Las Campesina (LC) descritos por Trinidad et al. (2017). Estos inóculos fueron previamente propagados durante ocho meses bajo invernadero en macetas trampa empleando sorgo (Sorghum bicolor × Sorghum sudanese Sweet Chow; Western Seed Co.) como hospedero. Las variedades de girasol fueron inoculadas con 100 esporas de HMA al momento del trasplante colocadas directamente sobre la raíz. El sustrato empleado en el experimento fue 50:50 (v/v) de Peat Moss (Sunshine Mix( No. 3) y una mezcla suelo:arena:agrolita (60:25:5, v/v/v). El sustrato fue esterilizado en autoclave (120 (C, 1.05 kg m-2, 6 h). Se emplearon bolsas de polietileno negro con capacidad de 5 kg como macetas para una planta de girasol, en cada bolsa se colocaron 3 kg de la mezcla esterilizada.
Condiciones ambientales durante la experimentación
El experimento se realizó en condiciones de campo, en las instalaciones del Centro de Investigación y Asistencia en Tecnología y Diseño del Estado de Jalisco (CIATEJ), sede Zapopan ubicado en las coordenadas geográficas 20º 42’ 5.97” N, 03º 28’ 25.83” O; en la época de lluvias de 2017 (14 de junio al 23 de agosto). La temperatura promedio fue 20.3 (C con una máxima promedio de 31 (C y mínima de 15.5 (C. Durante el experimento se registró una precipitación pluvial acumulada de 279.1 mm; una velocidad promedio del viento de 2.1 km h-1 (IAM-CUCEI, 2017).
Ensayo de evaluación de los HMA en el crecimiento de girasol ornamental
Se utilizó un diseño experimental en bloques al azar de factores fijos bajo un arreglo bifactorial 5 ( 4 y seis repeticiones por tratamiento. El bloqueo eliminó el factor de radiación solar. La unidad experimental fue una maceta con una planta de girasol. Los cinco niveles del factor HMA fueron: Rhizophagus intraradices (Ri), Funneliformis mosseae (Fm), Cerro del Metate (CM), Las Campesinas (LC), sin HMA (control). Los cuatro niveles del factor girasol ornamental fueron: belleza de otoño (BO), gigante simple amarillo (GSA), doble enana (DE), doble gigante (DG). En cada unidad experimental se cuantificó al final del experimento (70 días después del trasplante): altura de planta, diámetro del tallo, número de hojas, diámetro de capítulo floral, peso seco de raíz, tallo con hojas, capítulo floral y colonización micorrízica. Para la colonización micorrízica se siguió la técnica de clareo y tinción de Phillips y Hayman (1970); para la cuantificación se empleó el método propuesto por Hernández-Cuevas et al. (2012) consistente en tomar 90 raíces tenidas de 2 cm de longitud, se colocan 30 por portaobjeto y se observan al micoscropio compuesto (40X) las estructuras de la simbiosis micorrízica, la estimación del porcentaje de colonización micorrízica (PCM) fue mediante la formula siguiente: PCM = [(número de campos colonizados/número total de campos observados) ( (100)(. Los datos obtenidos de la evaluación de las distintas variables de respuesta fueron sometidos a un análisis de varianza y a una prueba de comparación múltiple de medias de Tukey (P ≤ 0.05). Los datos de peso seco fueron transformados con logaritmo natural; para el peso seco y colonización micorrízica se realizó un análisis de correlación de Pearson; estos análisis estadísticos fueron realizados con el programa Statgraphics Centurion (StatPoint Inc., 2005).
Resultados y Discusión
El crecimiento de girasol en asociación con HMA depende de la variedad vegetal
De manera general, 70 días después de establecido el experimento, las plantas de la variedad gigante simple amarillo (GSA) tanto las inoculadas como las no inoculadas con HMA presentaron un crecimiento mayor a las demás variedades. El tratamiento girasol-GSA inoculado con Cerro del Metate (CM) presentó significativamente el mayor crecimiento vegetal (Tukey, P ≤ 0.05) en comparación con la variedad GSA sin HMA. El inóculo CM promovió el crecimiento vegetal de la variedad GSA en la mayoría de las variables de respuesta excepto altura y número de hojas (Tukey, P ≤ 0.05) (Cuadro 1 y 2).
Cuadro 1: Crecimiento de variedades de girasol ornamental inoculadas con hongos micorrízicos arbusculares (HMA) a los 70 días después del trasplante (época de lluvias 2017, Zapopan Jalisco).
|
Tratamiento |
Número de hojas |
Diámetro tallo |
Altura de planta |
Diámetro de capítulo floral |
Colonización micorrízica |
|||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
|
13.0 |
abc |
8.48 |
bcd |
80.40 |
cd |
7.3 |
cdef |
63.0 |
de |
|
|
14.8 |
abc |
13.98 |
f |
86.80 |
d |
8.9 |
ef |
20.1 |
abc |
|
|
13.7 |
abc |
12.41 |
ef |
91.00 |
d |
9.4 |
f |
72.6 |
e |
|
|
14.5 |
abc |
8.4 |
bcd |
78.1 |
bcd |
5.8 |
abcd |
49.7 |
bcde |
|
|
17.5 |
c |
10.0 |
d |
87.2 |
d |
7.3 |
def |
23.8 |
abcd |
|
|
10.3 |
ab |
9.0 |
cd |
54.9 |
ab |
5.7 |
abcd |
46.7 |
abcde |
|
|
12.5 |
abc |
8.6 |
bcd |
48.6 |
a |
5.4 |
abcd |
45.3 |
abcde |
|
|
12.3 |
abc |
8.0 |
abcd |
57.3 |
ab |
6.6 |
bcde |
73.4 |
e |
|
|
11.2 |
abc |
7.6 |
abc |
48.2 |
a |
4.7 |
abc |
51.7 |
abcde |
|
|
12.5 |
abc |
7.9 |
abcd |
53.5 |
a |
5.0 |
abcd |
17.0 |
ab |
|
|
12.3 |
abc |
7.7 |
abc |
50.6 |
a |
5.4 |
abcd |
37.7 |
abcde |
|
|
13.2 |
abc |
10.1 |
de |
60.3 |
abc |
7.6 |
def |
22.5 |
abcd |
|
|
13.2 |
abc |
8.4 |
bcd |
56.9 |
ab |
5.3 |
abcd |
57.0 |
cde |
|
|
11.0 |
abc |
8.4 |
bcd |
60.4 |
abc |
6.6 |
bcdef |
63.0 |
de |
|
|
9.8 |
a |
8.7 |
bcd |
59.8 |
abc |
6.3 |
bcde |
20.6 |
abcd |
|
|
13.7 |
abc |
7.4 |
abc |
75.2 |
bcd |
4.4 |
ab |
37.9 |
abcde |
|
|
11.0 |
abc |
6.5 |
ab |
62.4 |
abcd |
4.3 |
ab |
25.7 |
abcd |
|
|
10.3 |
ab |
6.2 |
ab |
57.5 |
abc |
3.1 |
a |
33.3 |
abcde |
|
|
12.5 |
abc |
6.1 |
a |
62.9 |
abc |
4.1 |
ab |
37.4 |
abcde |
|
|
16.5 |
bc |
8.0 |
abcd |
79.1 |
bcd |
4.7 |
abcd |
8.7 |
a |
|
Medias con letras distintas en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05). Variedades de girasol: GSA = gigante doble amarilla, DE = doble enana, DG = doble gigante, BO = belleza de otoño. Inóculos de HMA: Ri = Rhizophagus intraradices, Fm = Funneliformis mosseae, consorcios Cerro del Metate (CM) y Las Campesinas (LC).
Cuadro 2 Acumulación de biomasa seca de variedades de girasol ornamental inoculadas con hongos micorrízicos arbusculares (HMA) a los 70 días después del trasplante (época de lluvias 2017, Zapopan Jalisco).
|
Tratamiento |
Peso seco |
|||||||
|
Raíz |
Tallo con hojas |
Capítulo floral |
Total |
|||||
|
Variedad-HMA |
------------------ g ------------------ |
|||||||
|
6.1 |
cdef |
9.5 |
cdef |
7.0 |
de |
23.0 |
def |
|
|
8.8 |
def |
16.7 |
ef |
9.8 |
e |
36.2 |
ef |
|
|
13.2 |
f |
18.5 |
f |
10.3 |
e |
43.1 |
f |
|
|
4.5 |
bcdef |
10.3 |
cdef |
3.5 |
bcde |
16.8 |
bcdef |
|
|
9.7 |
ef |
14.9 |
ef |
6.7 |
de |
32.8 |
ef |
|
|
2.2 |
abcde |
6.0 |
abcd |
4.6 |
bcde |
12.8 |
abcde |
|
|
2.2 |
abcd |
4.4 |
abc |
3.2 |
bcde |
11.1 |
abcd |
|
|
3.1 |
abcde |
5.4 |
abcd |
4.0 |
bcde |
12.7 |
abcd |
|
|
1.2 |
ab |
3.6 |
a |
1.7 |
b |
6.5 |
ab |
|
|
2.9 |
abcde |
5.1 |
abcd |
3.6 |
bcde |
11.2 |
abcd |
|
|
1.9 |
abc |
4.8 |
abc |
2.4 |
bcd |
9.2 |
abcd |
|
|
3.3 |
bcdef |
8.5 |
bcdef |
5.3 |
cde |
17.3 |
cdef |
|
|
3.0 |
abcde |
5.0 |
abcd |
3.7 |
bcde |
12.2 |
abcd |
|
|
4.54 |
bcdef |
7.5 |
abcde |
5.6 |
cde |
18.5 |
cdef |
|
|
2.7 |
abcde |
6.4 |
abcd |
4.0 |
bcde |
13.1 |
abcde |
|
|
2.3 |
abcd |
7.9 |
bcde |
2.1 |
bc |
11.2 |
abcd |
|
|
2.5 |
abcde |
4.3 |
ab |
2.5 |
bcd |
9. 6 |
abcd |
|
|
0.8 |
a |
5.0 |
abcd |
0.4 |
a |
5.5 |
a |
|
|
1.4 |
ab |
5.6 |
abcd |
1.5 |
ab |
7.7 |
abc |
|
|
3.7 |
bcdef |
11.2 |
def |
1.8 |
bc |
15.4 |
abcde |
|
Medias con letras distintas en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05). Variedades de girasol: GSA = gigante doble amarilla; DE = doble enana; DG = doble gigante; BO = belleza de otoño. Inóculos de HMA: Ri= Rhizophagus intraradices, Fm = Funneliformis mosseae, consorcios Cerro del Metate (CM) y Las Campesinas (LC).
Las variedades ornamentales de girasol mostraron una amplia plasticidad de respuesta a la inoculación con los HMA nativos mexicanos
Para el factor variedad ornamental de girasol, el crecimiento vegetal, tanto de plantas inoculadas como de las no inoculadas con HMA, para la mayoría de las variables de respuesta sigue este orden de respuesta: GSA > DE > DG > BO. Esta tendencia sugiere una respuesta diferencial debida al genotipo intrínseco de cada variedad, bajo esta idea, las variedades GSA y BO mostraron el mayor y menor crecimiento vegetal respectivamente (Cuadro 3). Con respecto a la respuesta de las variedades de girasol a la colonización micorrízica se presentó una tendencia GSA = DG = DE > BO; esto muestra que todas las variedades son capaces de establecer la asociación micorrízica; sin embargo, el grado por el cual son colonizadas es variable (Cuadro 3). Para el factor inóculo de HMA, observando las variables de crecimiento con diferencias significativas (Tukey, P ≤ 0.05) se puede establecer una tendencia de sin-HMA = Fm > CM = Ri > LC; esto sugiere que los HMA tienen efectos negativos en el crecimiento vegetal de girasol ornamental; bajo este contexto, el consorcio LC fue el inóculo con mayor efecto negativo, seguido por CM y Ri, mientras que Fm no mostró ningún efecto sobre el crecimiento al comparase con el testigo de plantas de girasol sin HMA (Cuadro 3).
Cuadro 3: Efecto de inóculos de HMA y variedades ornamentales de girasol en el crecimiento vegetal a los 70 días después del trasplante (época de lluvias; Zapopan, Jalisco).
|
Study factor |
Peso seco |
Número de hojas |
Diámetro tallo |
Altura de planta |
Diámetro de capítulo |
Colonización micorrízica |
|||
|
Raíz |
Tallo y hojas |
Capítulo floral |
Total |
||||||
|
- - - - - - - - - g - - - - - - - - |
mm |
- - - - cm - - - - |
% |
||||||
|
Belleza de otoño |
1.9a |
6.5b |
1.6a |
9a |
12.3a |
7.1a |
66.7b |
4.1a |
27.7a |
|
Doble enana |
3.0a |
6.2b |
4.1b |
13.7b |
12a |
8.5b |
56.2a |
6.0b |
42.7b |
|
Doble gigante |
2.3a |
4.5a |
3.2b |
11ab |
11.4a |
8.1b |
52.7a |
5.5b |
46.4b |
|
Gigante simple amarillo |
7.8b |
13.2c |
6.7c |
28.1c |
14.9b |
10.6c |
85.8c |
7.3b |
46.8b |
|
R. intraradices |
3.0ab |
6.7a |
3.6ab |
13.9ab |
12.3a |
8.3a |
64.2a |
5.6ab |
46.2b |
|
F. mosseae |
3.6ab |
6.9a |
4.2b |
16b |
12.5a |
9.0a |
62.9a |
6.1b |
28.4a |
|
Consorcio CM |
3.1ab |
6.9a |
3.3ab |
12.8ab |
12.9a |
8.6a |
63.2a |
5.5ab |
59.1b |
|
Consorcio LC |
2.3a |
6.4a |
2.6a |
11.1a |
12.3a |
8a |
61.1a |
5.1a |
50.4b |
|
Sin HMA |
4.3b |
8.5a |
3.7ab |
16.8b |
13.3a |
8.6a |
69.9a |
5.7ab |
17.5a |
|
Interacción |
|||||||||
|
F† |
2.09 |
4.38 |
2.79 |
3.4 |
0.84 |
2.51 |
2.3 |
4.32 |
1.72 |
|
P‡ |
0.035 |
0.0002 |
0.006 |
0.0012 |
0.6101 |
0.015 |
0.0219 |
0.0002 |
0.0812 |
Medias con letras distintas en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05) para cada factor de estudio. † Valor de F asociado a la Ho: No existe interacción entre el HMA y la variedad de girasol. ‡ Probabilidad observada del estadístico F.
Mientras que para la colonización micorrízica se presentó el orden siguiente Ri = CM = LC > Fm = Sin HMA. Esto muestra que el inóculo Fm coloniza poco las variedades de girasol ornamental y no provoca efectos negativos en su crecimiento (Cuadro 3). Esto puede deberse a la interacción que existe entre las variedades de girasol e inóculos de HMA en las distintas variables de respuesta evaluadas excepto para número de hojas y colonización micorrízica (P ≤ 0.05). Este resultado sugiere que las variedades de girasol responden de manera diferente a los distintos inóculos de HMA (Cuadro 3, Figura 1), lo que muestra una amplia plasticidad de respuesta de las variedades ornamentales de girasol a la micorrización. Estas tendencias son claramente observadas en los datos que se presenta en el Cuadro 4; donde se observa el efecto de los distintos inóculos de HMA en cada una de las variedades de girasol, se aprecia que hay efectos significativamente positivos (Tukey, P ≤ 0.05), por ejemplo, un incremento del 31% del inóculo CM en la variedad GSA con respecto al tratamiento no inoculado con HMA, hasta efectos negativos, pues en la variedad BO todos los inóculos de HMA mostraron disminución del crecimiento vegetal (Figura 1, Cuadro 4 y 5).
Variedades de girasol: GSA = gigante doble amarilla; DE = doble enana; DG = doble gigante; BO = belleza de otoño. Inóculos de HMA: Ri = Rhizophagus intraradices; Fm = Funneliformis mosseae; consorcios Cerro del Metate (CM) y Las Campesinas (LC).
Figura 1: Interacciones entre los factores inóculo de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) y variedades ornamentales de girasol en maceta a cielo abierto a los 70 días después del trasplante (época de lluvias, 2017; Zapopan, Jalisco).
Cuadro 4: Comportamiento del peso seco en cada variedad ornamental de girasol según el inóculo del hongo micorrízico arbuscular (HMA) inoculado a los 70 días después del trasplante en maceta a cielo abierto (época de lluvias, 2017; Zapopan, Jalisco).
|
HMA |
Peso seco total de variedades ornamentales de girasol |
|||||||
|
Gigante simple amarilla |
Doble gigante |
Belleza de otoño |
Doble enana |
|||||
|
- - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - g - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - |
||||||||
|
R. intradices |
23.5 (-28) † |
ab |
13.3 (+18) |
b |
11.2 (-27) |
a |
9.2 (-36) |
a |
|
F. mosseae |
37.0 (+12) |
ab |
11.1 (+1) |
ab |
9.6 (-37) |
a |
17.3 (+19) |
a |
|
Consorcio CM |
43.2 (+31) |
b |
12.7 (+13) |
b |
9.5 (-38) |
a |
12.2 (-15) |
a |
|
Consorcio LC |
17.2 (-48) |
a |
6.5 (-42) |
a |
7.7 (-50) |
a |
18.1 (+25) |
a |
|
Sin HMA |
32.8 |
ab |
11.2 |
b |
15.4 |
a |
14.42 |
a |
Medias con letras distintas en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey, P ≤ 0.05). † Entre paréntesis se muestra el cálculo del incremento (+) o decremento (-) del peso seco total respecto al tratamiento control sin HMA.
Cuadro 5: Coeficiente de correlación de Pearson (r) entre el peso seco total de cada variedad de girasol y su colonización micorrízica.
|
Gigante simple amarilla |
Doble gigante |
Belleza de otoño |
Doble enana |
|
|
Correlación |
-0.0583 |
0.1246 |
-0.4078 |
0.0889 |
|
Valor-P† |
0.7866 |
0.5711 |
0.0665 |
0.6866 |
† Valor-P asociado a la Ho: r = 0; en negritas se rechaza Ho a un nivel de significancia de 0.07.
La colonización micorrízica y el crecimiento vegetal están relacionados en la variedad BO
El análisis de correlación mostró un valor r de -0.4078 entre el peso seco y la colonización micorrízica para la variedad BO. Esto revela que mientras se incrementa el porcentaje de colonización micorrízica, el crecimiento de la planta es menor en la variedad de girasol BO; este efecto no se observó en las demás variedades de girasol, para las cuales los valores de correlación (r) fueron estadísticamente cero (P > 0.05), lo que sugiere que no existe relación entre la colonización micorrízica y el peso seco vegetal (Cuadro 5).
Discusión
El girasol presenta una gran plasticidad en el crecimiento vegetal como efecto de la colonización micorrízica: en este estudio GSA fue estimulado por CM e inhibido por LC mientras que para la variedad DE no se encontró efecto significativo con ningún hongo micorrízico arbusculare (HMA) (Tukey, P ≤ 0.05); en contraste, el crecimiento de BO fue inhibido por todos los inóculos de HMA; en cambio para DG el efecto en el crecimiento fue negativo con LC. La alta variabilidad de respuestas (desde parasítica hasta mutualista) de diferentes plantas en presencia de diferentes cepas de hongos micorrízicos es un fenómeno reportado por Klironomos (2003) donde la magnitud y dirección del efecto fueron determinados por la combinación planta-hongo. Además, ninguna variedad presentó su mejor efecto con el mismo inóculo micorrízico. En el presente estudio se muestra que esta plasticidad de respuesta a los HMA no solamente se debe a la diferencia entre especies, sino también a las variedades de una misma especie vegetal. La respuesta que presenta el girasol a la colonización micorrízica, en términos de crecimiento, depende del balance entre el carbono orgánico donado al hongo y la absorción de fósforo que éste le provee a la planta (Smith y Smith, 2012). Un efecto positivo del crecimiento se le atribuye a la absorción adecuada de fósforo de la planta a través del HMA y una respuesta negativa se atribuye a esta misma falla del hongo para proveer fósforo a la vez que consume demasiado carbono (Smith y Smith, 2012).
Un hongo micorrízico puede ser considerado como parásito de plantas cuando el costo neto de la simbiosis excede los beneficios netos. El parasitismo puede ser inducido por el desarrollo de la planta, por el ambiente o incluso puede estar determinado por el genotipo de la especie vegetal (Johnson et al., 1997). La falta de luz o la fertilización con fósforo, por ejemplo, se consideran condiciones que favorecen el parasitismo por los hongos que forman micorrizas (Friede et al., 2016) y que provoca que las plantas micorrizadas crezcan menos que las no micorrizadas (Daft y El-Giahmi, 1978; Ballhorn et al., 2016). Sin embargo, Friede et al. (2016) observaron que Hieracium pilosella (micotrófico obligado) forma asociaciones micorrízicas de tipo mutualistas de manera consistente bajo condiciones edáficas y de suelo tanto promotoras de mutualismo como de parasitismo, mientras que Corynephorus canescens (menos micotrófica) presentó una asociación pronunciada de parasitismo en todos los casos. Demostrando que el genotipo del hospedero tiene una función importante en la simbiosis micorrízica. En este caso, belleza de otoño es consistentemente afectada por la micorrización (independientemente del tipo de inóculo) lo cual sugiere que es un efecto del genotipo.
Conclusiones
Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) tienen un efecto diferencial en el crecimiento vegetal según la variedad de girasol hospedera, mientras que las variedades responden según la especie o consorcio de HMA que se utilice, lo cual se traduce que cada cepa de HMA puede establecer una relación de tipo mutualista, parasítica o no mostrar efectos sobre el crecimiento de las variedades de girasol ornamentales. belleza de otoño mostró una relación constante de parasitismo (respecto al crecimiento) con todos los inóculos de HMA, mientras que gigante simple amarillo (GSA) tuvo una relación de mutualismo con Cerro del Metate (CM), la variedad doble enana (DE) no mostró efectos de la micorrización y finalmente la variedad doble gigante (DG) tuvo relaciones de mutualismo y parasitismo.
