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Introducción
La productividad agrícola ha aumentado increíblemente en los últimos cuarenta años gracias a las tecnologías desarrolladas durante la revolución verde y la expansión del uso de tierra, agua y otros recursos naturales (FAO, 2017). Sin embargo, este proceso de cultivo moderno ha incluido el uso indiscriminado de plaguicidas y fertilizantes (nitrógeno y fósforo), lo cual ha resultado en diversos problemas ambientales ocasionado por la contaminación de estos recursos naturales (Gupta et al., 2015). Por otra parte, de acuerdo con la FAO (2017) la agricultura se enfrentará a un gran reto, ya que para el 2050 tendrá que producir casi un 50% más de alimentos, forraje y biocombustible que lo que producía en 2012, esto debido a una tendencia en el aumento de la población. Así mismo, la elevada variabilidad de la temperatura, precipitaciones, sequías e inundaciones, plagas y enfermedades resistentes a diferentes compuestos químicos, de los que se ha abusado en el uso, serán factores importantes que perjudicarán el rendimiento de los cultivos. Lo anterior plantea grandes retos para la agricultura teniendo que buscar sistemas que permitan obtener una producción óptima de alimentos con la reducción de costos y la conservación de los recursos naturales a largo plazo (Pretty et al., 2018).
La naturaleza es punto clave en la solución de estos problemas. A través del tiempo, plantas y microorganismos han coevolucionado y desarrollado diversas relaciones que les han conferido ventajas adaptativas en diversos hábitats en la tierra (Werner et al., 2014; Upson et al., 2018). En primer lugar, las plantas por su capacidad para convertir la energía solar en energía química, se han posicionado en la cima de las cadenas tróficas, proveyendo a otros organismos, como rizobacterias, de alimento (fotosintatos y metabolitos secundarios), un lugar ideal para habitar y un elemento esencial en el metabolismo de la respiración aeróbica celular (oxígeno) (Stringlis et al., 2018). Mientras que las rizobacterias mejoran increíblemente el crecimiento, la salud y la capacidad de adaptación frente a diferentes condiciones de estrés biótico y abiótico de las plantas (Molina-Romero et al., 2015; Stringlis et al., 2018).
En los últimos años, se ha incentivado la investigación sobre el entendimiento de las interacciones planta-microorganismos, para de esta manera reemplazar los agroquímicos (fertilizantes y pesticidas) por productos altamente eficaces que contribuyen en la mejora en la productividad de las plantas y además son amigables con el medio ambiente (Gupta et al., 2015).
Las rizobacterias
Las rizobacterias son bacterias que habitan la rizosfera, área del suelo que se encuentra unida a la raíz y que se extiende a pocos milímetros de la superficie del sistema radicular. Esta zona se caracteriza por la interacción única y dinámica de los procesos biogeoquímicos que ocurren entre las raíces de las plantas y microorganismos del suelo, los cuales se ven altamente influenciados por los exudados radiculares (McNear, 2013), además, alberga una gran cantidad de microorganismos que en general estimulan el crecimiento vegetal y reducen la incidencia de enfermedades (Molina-Romero et al., 2015). A este grupo bacteriano también se le ha asignado el nombre de rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR por sus siglas en inglés: Plant Growth Promoting Rhizobacteria) (Kloepper y Schroth, 1978).
En el proceso de establecimiento de las relaciones con rizobacterias las plantas invierten hasta el 20% de las fuentes de carbono obtenidas durante la fotosíntesis, esto a cambio de la mejora de la arquitectura de raíz, la absorción de nutrientes y estimulación del sistema inmune de la planta llevados a cabo por las PGPR (Stringlis et al., 2018). Uno de los ejemplos más conocidos de tales beneficios se encuentra en el caso de la bacteria Rhizobium (Stringlis et al., 2018).
El impacto de las rizobacterias se ve altamente influenciado por los exudados radiculares, que además juegan un rol importante en procesos de señalización y reconocimiento entre plantas y microorganismos (Venturi y Keel, 2016). Los mecanismos de atracción de la bacteria hacia la rizosfera de su hospedero están mediados por una quimiotaxis específica bacteriana hacia exudados vegetales particulares, así mismo una buena adhesión y colonización en la superficie de la raíz son factores que pueden influir en la funcionalidad de la simbiosis asociativa (Molina-Romero et al., 2015; Venturi y Keel, 2016) (Figura 1).
Mecanismos directos en la promoción de crecimiento vegetal
Fijación biológica de nitrógeno (FBN). El nitrógeno (N) es uno de los nutrientes vitales para el crecimiento y la productividad de las plantas. Este elemento se encuentra presente en aminoácidos propios de proteínas, amidas, clorofila, hormonas, nucleótidos, vitaminas, alcaloides y ácidos nucleicos (Ahemad y Kibret, 2014). Una característica común de los microorganismos involucrados en la FBN es la presencia de enzimas nitrogenasas, las cuales reducen el nitrógeno atmosférico en el ion asimilable NH4 +. La actividad enzimática es generalmente susceptible a la concentración de oxígeno en el medio, por lo que, los microrganismos han adoptado mecanismos de adaptación como la protección respiratoria, conformacional y la compartamentalización celular (Mayz-Figueroa, 2004).
En la tierra el N2 constituye aproximadamente el 78% de los gases en la atmósfera, sin embargo, esta forma no es asimilable por las plantas. Los organismos que fijan el nitrógeno se clasifican generalmente en bacterias simbióticas fijadoras de N2, en las cuales se encuentran los miembros de la familia Rhizobiaceae y del género Frankia (Ahemad y Kibret, 2014) y no simbióticos de vida libre, asociativa y endóf itas, tales como cianobacterias (Anabaena, Nostoc), Azospirillum, Azotobacter, Gluconoacetobacter diazotrophicus, Azocarus (Bhattacharyya y Jha, 2012), Paraburkholderia (Perin et al., 2006).
Solubilización de fosfatos. El fósforo (P) es el segundo nutriente más importante que interviene en el crecimiento y productividad de las plantas. Este elemento es esencial en la división celular, transducción de señales, biosíntesis macromolecular, fotosíntesis y respiración de plantas, siendo la adquisición, almacenamiento y uso de energía una de sus principales funciones (Razaq et al., 2017). A diferencia del nitrógeno, el fósforo no se encuentra disponible en la atmósfera, por lo que su fuente principal se ve más limitada ya que proviene principalmente de minerales primarios y secundarios presentes en el suelo. Otro problema es que este elemento suele encontrarse en concentraciones más bajas que otros elementos que oscilan entre 0.001 y 1 mg L-1 (Brady y Weil, 2002), disminuyendo más su disponibilidad para las plantas.
El fósforo en el suelo suele encontrarse en tres categorías: (I) como compuesto inorgánico formando complejos con aluminio (Al), hierro (Fe), manganeso (Mn) y calcio (Ca); (II) compuestos orgánicos, como el humus, inositol, ácido fítico, fitina, fosfatos de azúcar, nucleótidos, fosfoproteínas, fosfonatos y fosfolípidos; y (III) como compuestos orgánicos e inorgánicos asociados a materia de células vivas (Yadav y Verma, 2012). Sin embargo, las plantas solo toman fosfato en forma monobásica: H2PO4 -1 y dibásica: HPO4 -2 (Lugtenberg y Kamilova, 2009).
Algunas rizobacterias tienen la capacidad de solubilizar fosfatos a partir de compuestos inorgánicos u orgánicos, empleando distintas vías. Por ejemplo, se ha reportado la actividad de enzimas como: fosfatasas no específicas, fitasas, fosfonatasas y C-P liasas (Lugtenberg y Kamilova, 2009; Molina-Romero et al., 2015) las cuales solubilizan fósforo a partir de compuestos orgánicos en el suelo. Así mismo, uno de los mecanismos más estudiados es la obtención de este elemento compuesto por las rizobacterias mediante la liberación de ácidos orgánicos como el ácido glucónico o 2-cetoglucónico, capaces de quelar el fósforo biodisponible en el suelo utilizando sus radicales hidroxilo y carboxilo. La producción de estos ácidos puede ser variable y depende de los exudados de la raíz (Ahemad y Kibret, 2014; Molina-Romero et al., 2015; Oteino et al., 2015). De esta manera, las rizobacterias solubilizadoras de fosfatos representan una alternativa en la mejora de la aplicación de los fertilizantes fosfatados químicos y productividad agrícola, ya que tienen la capacidad de proporcionar formas disponibles de fósforo a las plantas (Khan et al., 2007).
Solubilización de potasio. El Potasio (K) es el tercer macronutriente esencial necesario en el crecimiento de las plantas, por lo cual su limitación afecta considerablemente la producción de los cultivos (Parmar y Sindhu, 2013; Gouda et al., 2018). En las plantas el K desempeña un rol muy importante en procesos como la fotosíntesis, en la cual regula la apertura y el cierre estomático y por tanto la absorción de CO2, además se ha encontrado que está involucrado en la activación de enzimas, síntesis de proteínas, mantenimiento de la turgencia de las células, reducción de la respiración, transporte de azúcares y en absorción de nitrógeno, siendo de esta manera vital para un mejor desarrollo vegetal (Ahmad y Zargar, 2017). El déficit de K genera plantas con raíces poco desarrolladas, baja tasa de crecimiento y baja producción de semillas, lo que se ve reflejado en un menor rendimiento (Bhagyalakshmi et al., 2017). Las deficiencias de potasio no suelen ser iguales que las de nitrógeno o fósforo, sin embargo, la aplicación inadecuada, escorrentía, lixiviación y erosión del suelo suelen ser graves problemas (Ahmad y Zargar, 2017).
Recientemente se han identificado rizobacterias con capacidad de solubilizar minerales como K lo cual puede contribuir a la conservación de los recursos aumentando así la productividad (Parmar y Sindhu, 2013). Así mismo se ha demostrado el efecto positivo de las rizobacterias sobre la disponibilidad de K en el suelo (Bakhshandeh et al., 2014) y la absorción de K en cultivos como el maíz (Abou-el-Seoud y Abdel-Megeed, 2012), tabaco (Zhang y Kong, 2014) y trigo (Singh et al., 2010) han sido reportados previamente. Los principales mecanismos relacionados con la solubilización de potasio mineral incluyen la producción de ácidos orgánicos como ácido oxálico, ácido tartárico, ácido glucónico, ácido 2-cetoglucónico, ácido cítrico, ácido málico, ácido succínico, ácido láctico, ácido propiónico, ácido glicólico, ácido malónico, ácido fumárico y producción de protones (Saiyad et al., 2015). Algunos géneros como Acidithiobacillus, Aminobacter, Arthrobacter, Bacillus, Burkholderia, Cladosporium, Enterobacter, Paenibacillus y Sphingomonas han sido reportados como rizobacterias solubilizadoras de potasio (Etesami et al., 2017).
Producción de fitohormonas. Las fitohormonas son moléculas orgánicas que en pequeñas concentraciones (<1 mM) regulan la expresión de genes implicados en el crecimiento y desarrollo vegetal; éstas pueden ser sintetizadas en diferentes lugares de la planta y su acción varía en función de los cambios ambientales que modifican la expresión génica del organismo, por lo cual tienen un impacto prominente en el desarrollo y productividad de las plantas (Damam et al., 2016; Gouda et al., 2018). Algunas rizobacterias tienen la capacidad de producir fitohormonas, siendo este uno de los mecanismos más estudiados que se asocian en la promoción del crecimiento vegetal, como B. amyloliquefaciens en cultivo de papa (Calvo et al., 2010), Azospirillum y Klebsiella en cultivos de maíz (Carcaño-Montiel et al., 2006), Bacillus, Lysinibacillus, Arthrobacter y Rahnella en plantaciones de Eucalyptus nitens (Angulo et al., 2014). Algunos de los grupos en los cuales influyen las rizobacterias incluyen auxinas, citocininas, giberelinas, ácido abscísico, etileno y ácido jasmónico (Pereira et al., 2016; Egamberdieva et al., 2017). Estas moléculas influyen sobre la fisiología vegetal, incrementando el volumen radicular, la tasa de respiración de la raíz de la planta hospedera y el flujo de protones en la membrana de la raíz; provocando un aumento en la absorción de nutrientes y minerales solubles (Fibach-Paldi et al., 2011).
Auxinas. Las auxinas son un tipo de fitohormonas muy importantes en las plantas, éstas influyen en diversos eventos del desarrollo como la división celular, elongación, dominancia apical, formación de raíces adventicias y el fototropismo (Asgher et al., 2014; Egamberdieva et al., 2017). Una de las auxinas más conocidas y producidas por las rizobacterias es el ácido indol-3-acético (AIA) (Ali, 2015). El AIA liberado por las rizobacterias afecta principalmente al sistema radicular, aumentando su tamaño, peso, número de ramificación y el área de superficie en contacto con el suelo. Todos estos cambios conducen a un aumento en su capacidad de explorar el suelo para el intercambio de nutrientes, de esta manera, mejoran la nutrición de la planta y su capacidad de crecimiento. Además, se ha encontrado que esta auxina actúa como una molécula importante en la señalización e interacción planta-microorganismo (Raheem et al., 2018). Así mismo, se ha demostrado la capacidad de las rizobacterias para modular y tolerar el estrés abiótico empleando esta fitohormona (Egamberdieva et al., 2017).
Las rizobacterias utilizan L-triptofano que es secretado en la rizosfera para sintetizar el AIA principalmente a través de la vía del ácido indol-3-pirúvico (IPyA). Algunos géneros como Azospirillum, Rhizobium y Bradyrhizobium sintetizan la hormona por esta vía (Kang et al., 2017).
Citocininas. Las citocininas son otro grupo importante de fitohormonas, su estructura generalmente derivada de adenina, donde la posición N6 de la adenina se sustituye con un isoprenoide, tal como en zeatina, o una cadena lateral aromática, tal como en cinetina. Este tipo de hormonas promueven procesos como la división y diferenciación celular, el incremento del área de la raíz mediante la formación de raíces adventicias, formación de hojas, así como la prevención de la senescencia (Liu et al., 2013; Molina-Romero et al., 2015).
A principios de la década de los 70s, Phillips y Torrey (1972) reportaron una sustancia similar a las citocininas en filtrados de cultivo de Rhizobium leguminosarum y Bradyrhizobium japonicum, la cual posteriormente fue identificada como zeatina. En la actualidad se han encontrado más de 30 diferentes compuestos de citocininas promotoras de crecimiento en las plantas producidas por microorganismos asociados a las plantas como: zeatina, isopenteniladenina, dihidroxizeatina, entre otras. Así mismo, se han reportado una gran cantidad de especies productoras de esta fitohormona como: Arthrobacter giacomelloi, Azospirillum brasilense, Bradyrhizobium japonicum, Bacillus licheniformis, Paenibacillus polymyxa, Pseudomonas fluorescens y Rhizobium leguminosarum, entre otros (Vacheron et al., 2013; Maheshwari et al., 2015).
Giberelinas. Las giberelinas son un grupo de fitohormonas constituido por cerca de 136 moléculas con estructuras diferentes que regulan el crecimiento vegetal en diversos procesos metabólicos, incluidos la germinación de semillas, elongación del tallo, floración, formación del fruto y la altura de la planta (Kang et al., 2017). Las giberelinas interactúan con otras fitohormonas, lo que provoca respuestas importantes que median la tolerancia al estrés (Egamberdieva et al., 2017). Se ha reportado también la capacidad de estimular el crecimiento y desarrollo de plantas bajo diversas condiciones de estrés abiótico (Ahmad, 2010). Además, las giberelinas inducen la absorción eficiente de iones dentro de la planta, lo que aumenta el crecimiento y mantiene el metabolismo de las plantas bajo condiciones normales y condiciones de estrés (Iqbal y Ashraf, 2013).
Las giberelinas producidas por las PGPR promueven el crecimiento de la planta y aumentan los rendimientos (Desai, 2017). Actualmente se ha reportado la actividad por diversas especies de PGPR productoras de giberelinas, como: Azotobacter spp., Bacillus pumilus, B. licheniformis, Herbaspirilum seropedicea, Leifsonia xyli, Pseudomonas spp., Rhizobium meliloti y R. phaseoli las cuales han sido utilizadas para inducir la germinación en semillas (Molina-Romero et al., 2015).
Ácido abscísico. El ácido abscísico (ABA) es una fitohormona con una estructura sesquiterpenoide que juega un rol muy importante en la fisiología de las plantas, principalmente en las respuestas adaptativas frente a estrés biótico y abiótico (Cohen et al., 2015; Egamberdieva et al., 2017; Zhou et al., 2017). El ABA participa en procesos como la dormancia de la semilla y la abscisión de órganos. Así mismo, se ha reportado que, bajo condiciones de estrés abiótico, ABA regula la expresión de genes sensibles al estrés, lo que conduce a un mejor desempeño en las respuestas de tolerancia (Sah et al., 2016; Shahzad et al., 2017). Además, durante la sequía, se ha encontrado que ABA funciona como un anti-transpirante ya que induce el cierre estomático para minimizar la pérdida de agua a través de la transpiración (Cohen et al., 2015). Igualmente, se ha reportado que ABA puede controlar el crecimiento de las raíces y el contenido de agua bajo condiciones de estrés por sequía (Egamberdieva et al., 2017). Su aplicación de forma exógena puede mejorar los efectos provocados por tensiones, como la salinidad, sequía y estrés por frío, así como heridas (Li et al., 2014; Egamberdieva et al., 2017).
El estudio relacionado con rizobacterias productoras de ABA y su metabolismo se ha visto un poco más limitado comparado con el de otras fitohormonas, sin embargo, existen algunas especies como: Azospirillum brasilense, Arthrobacter koereensis, Bacillus amyloliquefaciens, B. licheniformis que han demostrado la capacidad para producir esta f itohormona (Egamberdieva et al., 2017; Shahzad et al., 2017), contrarrestando los efectos negativos ocasionados por el estrés biótico y abiótico.
Producción de exopolisacáridos y biopelículas. Una amplia variedad de rizobacterias poseen la capacidad para liberar exopolisacáridos (EPS) y formar biopelículas en la raíz (Mohammed, 2018). De esta manera, las comunidades de rizobacterias forman estructuras complejas de células microbianas que se adhieren a la superficie de la raíz, las cuales se encuentran rodeadas por una matriz polimérica extracelular (biopelículas) (Upadhyay et al., 2011; Gupta et al., 2017). Las rizobacterias dentro de la biopelícula protegen significativamente a las plantas del estrés externo, debido a que mantienen una mayor adherencia a las superficies, mejorando el estado de agregación del suelo de la rizosfera, lo que aumenta la disponibilidad de agua y nutrientes, así mismo, la densidad microbiana aumenta, lo que mejora el crecimiento de la planta (Kasim et al., 2016; Mohammed, 2018). Además, los exopolisacáridos de las rizobacterias funcionan como moléculas señal que activan la respuesta de defensa durante el proceso de infección de patógenos. Algunos EPS se unen a cationes, incluido el Na+, lo que sugiere un papel en la mitigación del estrés por salinidad reduciendo el contenido de Na+ disponible para consumo de plantas (Gupta et al., 2017). Algunas PGPR como Rhizobium leguminosarum, Azotobacter vinelandii, Bacillus drentensis, Enterobacter cloacae, Agrobacterium sp., Xanthomonas sp. y Rhizobium sp. liberan exopolisacáridos (Mahmood et al., 2016; Gouda et al., 2018). La aplicación de PGPR productoras de EPS representan una medida prometedora para combatir el estrés por sequía y salinidad, aumentando así la seguridad alimentaria mundial (Naseem et al., 2018).
Mecanismos indirectos en la promoción de crecimiento vegetal
Controladores de estrés. El estrés es definido como cualquier factor que influya de manera negativa en el desarrollo de la planta (Foyer et al., 2016). Las plantas son organismos sésiles y frecuentemente son sometidas a diversos tipos de estrés como: altas temperaturas, frío, sequía, salinidad, alcalinidad, radiación UV e infección por patógenos. Estos factores suelen ser impredecibles y llegan a perjudicar considerablemente la productividad agrícola (Gouda et al., 2018). Frente al presente cambio climático las problemáticas anteriormente mencionadas representan un desafío en la mejora de la sustentabilidad y producción agrícola. A continuación, se hace mención de la participación de las PGPR y su papel en el manejo del estrés.
ACC desaminasa. El etileno es un metabolito esencial para el crecimiento y la senescencia de hojas, flores y frutos. Esta hormona se produce endógenamente y en niveles óptimos es importante para inducir cambios fisiológicos en las plantas, ya que funciona como una molécula señal que activa la transcripción de diversos genes que influyen en la progresión, éxito reproductivo y longevidad de órganos, regulando de esta manera la vida útil de las plantas (Barnawal et al., 2017). Sin embargo, bajo condiciones de estrés como los generados por salinidad, sequía, metales pesados y patogenicidad, los niveles endógenos de etileno se incrementan deliberadamente causando defoliación, inhibición de la elongación de células, senescencia y otros procesos celulares que afectan negativamente el desarrollo de la planta (Stearns et al., 2012; Vacheron et al., 2013; Sarkar et al., 2018). Por lo tanto, se han buscado alternativas que ayuden a contrarrestar y disminuir el estrés en las plantas, ocasionado por los cambios ambientales impredecibles.
El precursor directo en la síntesis del etileno en las plantas es el ACC (ácido 1-aminociclopropano-1-carboxilato). Las rizobacterias con capacidad de producir la enzima ACC desaminasa, facilitan y ayudan al crecimiento y desarrollo de la planta bajo condiciones de estrés, ya que disminuyen los niveles de etileno metabolizando el precursor en una fuente de carbono (alfa-cetobutirato) y nitrógeno (amoniaco), los cuales utilizan como alimento (Shen et al., 2012; Molina-Romero et al., 2015). Además, se ha encontrado que en algunas leguminosas esto puede aumentar el número de nódulos, produciendo cambios en la arquitectura de la raíz y promoviendo el desarrollo de raíces laterales (Cedeño-García et al., 2018).
Actualmente, las cepas bacterianas que presentan ACC desaminasa se han identif icado en una amplia gama de géneros como Achromobacter, Alcaligenes, Azospirillum, Bacillus, Burkholderia, Rhizobium, Rhodococcus, Enterobacter, Klebsiella, Methylobacterium, Mesorhizobium, Pseudomonas y Sinorhizobium (Molina-Romero et al., 2015; Patil et al., 2016).
Osmoprotectores. Bajo condiciones de estrés por sequía, muchas rizobacterias producen moléculas que funcionan como osmoprotectores (glutamato, trehalosa, prolina, glicina betaína (GB), prolina betaína, ectoína etc.), manteniendo el equilibrio de los fluidos en las células y estimulando el crecimiento de la planta bajo condiciones desfavorables. Algunas especies de rizobacterias como Bacillus polymyxa, Pseudomonas jessenii, Pseudomonas synxantha, Azospirillum lipoferum, Arthrobacter nitroguajacolicus, han logrado mejorar el crecimiento de las plantas bajo condiciones de estrés hídrico a través de la acumulación de aminoácidos libres como la prolina y azúcares solubles (Vurukonda et al., 2016).
Algunas cepas como Bacillus subtilis, Klebsiella variicola, Pseudomonas fluorescens y Raoultella planticola han mostrado la capacidad de mejorar la biosíntesis y acumulación de colinas, un precursor en el metabolismo de GB, dando como resultando una mayor acumulación de este compuesto, mejorando así el contenido relativo de agua en la hoja y el peso seco (Vurukonda et al., 2016).
Proteínas de choque térmico. Las altas temperaturas (>40 °C) es un problema importante que afecta la producción de muchos cultivos en todo el mundo (Ali et al., 2011). Esta promueve la desnaturalización y agregación de proteínas, ocasionando graves problemas en las plantas. Algunas rizobacterias como Bacillus subtilis poseen la capacidad de inducir termotolerancia en plantas, sintetizando proteínas de alto peso molecular (8-90 kDa), conocidas como proteínas de choque térmico (HSPs: Heat Shock Proteins). La principal función de las HSPs es la protección de otras proteínas que son afectadas por las altas temperaturas (Palacio-Rodríguez et al., 2016).
Los HSPs están constituidas por chaperones (como GroEL, DnaK, DnaJ, GroES, ClpB, ClpA, ClpX, pequeñas proteínas de choque térmico (sHSP) y proteasas). Los chaperones están involucrados en el plegamiento adecuado de las proteínas que son desnaturalizadas, mientras que las proteasas se encargan de la degradación de proteínas que fueron irreversiblemente dañadas. La actividad de tales chaperones es esencial para la supervivencia celular durante el choque térmico y para la recuperación posterior (Grover et al., 2011).
Resistencia sistémica inducida (ISR). Algunas rizobacterias incrementan la capacidad defensiva en las plantas por periodos prolongados, mecanismo conocido como ISR (resistencia sistémica inducida, por sus siglas en inglés) (Lucas et al., 2013). Esta respuesta mantiene en estado de alerta a toda la planta y se induce en partes distantes o no afectadas (Chaturvedi y Paul Khurana, 2018). La respuesta ISR depende de la señalización del ácido jasmónico y etileno en la planta. La acumulación de estas moléculas coordina a nivel sistémico la activación y el mejoramiento de la capacidad de defensa, como el reforzamiento de la pared celular, la producción de fitoalexinas antimicrobianas, peroxidasa, quitinasa, β-1,3-glucanasa, fenilalalina amonio liasa, proteínas relacionadas con la patogénesis y producción de biosurfactantes (Sunar et al., 2015). Durante la interacción con la planta, las rizobacterias liberan estructuras celulares como: lipopolisacáridos (LPS), flagelos, ácido salicílico, sideróforos, lipopéptidos cíclicos, entre otros, que inducen la ISR (Poupin et al., 2013; Molina-Romero et al., 2015). La inducción de la ISR por rizobacterias es una herramienta útil para reducir las enfermedades ocasionadas por patógenos.
Mecanismos de biocontrol (antagonismo)
Algunas PGPR eliminan de forma natural a los fitopatógenos (bacterias, hongos, maleza e insectos), mediante la producción de diversos metabolitos secundarios que son excretados localmente o cerca de la superficie de la planta (Bloemberg y Lugtenberg, 2001). Las moléculas liberadas por estos microorganismos son biodegradables y se necesitan en pequeñas cantidades, a diferencia de algunos agroquímicos que son resistentes a la degradación y se aplican en grandes cantidades a los cultivos agrícolas (Molina-Romero et al., 2015). A continuación, se presentan algunos de los principales compuestos inhibitorios producidos por algunas rizobacterias (Cuadro 1).
Cuadro 1: Potencial biotecnológico de rizobacterias en la
agricultura.
Table 1. Biotechnological
potential of rhizobacteria in agriculture.
| Rizobacteria | Planta | Condiciones | Resultados | Referencia |
|---|---|---|---|---|
| Pseudomonas gessardii BLP141, P. fluorescens A506 y P. fluorescens LMG 2189 | Girasol (Helianthus annuus) | Invernadero | Mejoró el crecimiento de las plantas, fisiología, rendimiento y actividades antioxidantes, asi como la acumulación de prolina. | Saleem et al. (2018) |
| Bacillus sp. JS | Tabaco (Nicotiana tabacum 'Xanthi') y lechuga (Lactuca sativa 'Crispa') | In vitro | Aumentó el peso fresco y longitud de brotes. | Kim et al. (2018) |
| Klebsiella sp. Br1, Klebsiella pneumoniae Fr1, Bacillus pumilus S1r1, B. subtilis y Acinetobacter sp. S3r2 | Maíz (Zea mays L.) | Invernadero | Aumentó la biomasa seca de la parte superior y raíz, y contenido total de nitrógeno. | Kuan et al. (2016) |
| P. luteola IMPCA244, O. anthropi IMP311, Aeromonas salmonicida N264, Burkholderia cepacia N172, P. f luorescens N50 y S. maltophilia | Caña de azúcar (Saccharum officinarum) | Invernadero | Aumentó la altura de la planta (27.75%), el diámetro del tallo (30.75%), el número de macollos (38.5%), el área foliar en (49%), y el peso de materia seca aérea y de raíz. | Morgado González et al. (2015) |
| Pseudomonas putida, Azospirilium, Azotobacter | Alcachofa (Cynara scolymus) | In vitro | Aumentó la longitud de los brotes, peso de brote y tiempo de germinación. | Jahanian et al. (2012) |
| Pseudomonas sp. | Soya y trigo | Campo | Aumentó las actividades enzimáticas del suelo, la productividad total y la absorción de nutrientes. | Sharma et al. (2011) |
| Bradyrhizobium sp., Pseudomonas sp., Ochrobactrum cytisi | Lupinus luteus | Campo | Aumentó tanto la biomasa como el contenido de nitrógeno. | Dary et al. (2010) |
| Pseudomnas putida cepa R-168, P. fluorescens cepa R-93, P. fluorescens DSM 50090, P. putida DSM291, Azospirillum lipoferum DSM 1691, A. brasilense DSM 1690 | Maíz (Zea mays L.) | Campo | Aumentó la altura de la planta, el peso de la semilla, número de semillas, y área de hoja. | Gholami et al. (2009) |
| Azospirillum amazonense | Arroz (Oryza sativa L.) | Invernadero | Aumentó la acumulación de materia seca en el grano (7-11.6%), el número de panículas (3-18.6%) y acumulación de nitrógeno en la maduración del grano (3.5-18.5%). | Rodrigues et al. (2008) |
| Pseudomonas sp. | Arroz (Oryza sativa), maíz (Zea mays) | In vitro | Mostraron capacidad para controlar las patógenos fúngicos de la raíz. | Lawongsa et al. (2008) |
| Azospirillum brasilense Sp245 | Frijol (Phaseolus vulgaris) | Invernadero | Aumentó el crecimiento de la raíz. | Remans et al. (2008) |
| Bacillus subtilis, Pseudomonas aeruginosa | Solanum lycopersicum, Abelmoschus esculentus, Amaranthus sp. | Invernadero | Aumentó la biomasa seca un 31% en Solanum lycopersicum, 36% para Abelmoschus esculentus y 83% para Amaranthus sp. | Adesemoye et al. (2008) |
| Pseudomonas jessenii PS06, Mesorhizobium ciceri C-2/2 | Cicer arietinum | Invernadero | El tratamiento de co-inoculación aumentó el rendimiento de la semilla (52% más que el control) y el peso fresco del nódulo. | Valverde et al. (2006) |
| Azotobacter chroococcum HKN-5, Bacillus megaterium | Brassica juncea | Invernadero | Protegió a la planta de la toxicidad metálica y estimuló el crecimiento de la planta. | Wu et al. (2006) |
Antibióticos. Muchas rizobacterias secretan moléculas que eliminan o disminuyen el crecimiento de algunos fitopatógenos mediante la inhibición de la síntesis de pared celular, la desestabilización estructural de la membrana celular o la inhibición de la traducción en los fitopatógenos, entre otros (Beneduzi et al., 2012). La producción de antibióticos es una de las estrategias de biocontrol más estudiadas de las rizobacterias e incluyen una amplia variedad de antibióticos (amfisina, 2,4-diacetilfloroglucinol (DAPG), oomicina-A, fenazina, piroluteorina, pirrolnitrina, tensina, oligomicina A, kanosamina, zwittermicina A y xantobaccina) (Odoh, 2017).
Algunos géneros de rizobacterias productoras de antibióticos corresponden a Burkholderia (Tenorio-Salgado et al., 2013), Streptomyces (Rajesh y Prakash, 2011), Bacillus, Pseudomonas y Stenotrophomonas (Odoh, 2017).
Producción de sideróforos. El hierro (Fe) es un elemento esencial para prácticamente todos los seres vivos, en importantes funciones celulares como síntesis de ADN, respiración y destoxificación de radicales libres (Rajkumar et al., 2010). Para los microorganismos, la disponibilidad de este elemento es fundamental en el éxito o fracaso de la colonización de un ambiente determinado. Para resolver este problema, muchos organismos como las rizobacterias, secretan moléculas de bajo peso molecular (0.5 a 1.0 kDa) llamados sideróforos los cuales actúan de manera específica como agentes quelantes para secuestrar hierro en presencia de otros metales y reducirlo a Fe2+, una forma mucho más soluble y aprovechable para su nutrición (Stearns et al., 2012). Las PGPR con capacidad de producir sideróforos adquieren ventajas competitivas en la colonización de la raíz, competencia por el nicho ecológico e inhibición del crecimiento de hongos fitopatógenos por la baja concentración de Fe3+ disponible en suelos (Sunar et al., 2015).
Compuestos orgánicos volátiles (VOCs). Los VOCs son moléculas diversas de bajo peso molecular (300 g mol‑1); dentro de las cuales se encuentran aldehídos, alcoholes, cetonas, hidrocarburos, indoles, derivados de ácidos grasos, terpenos y jasmonatos (Farag et al., 2013). Recientemente, se han reportado cerca de 846 VOCs diferentes, producidos por 350 especies bacterianas, entre los cuales los más representativos son la acetoína y el 2,3-butanodiol (Tahir et al., 2017). Una gran cantidad de géneros de rizobacterias como Pseudomonas, Bacillus, Arthrobacter, Stenotrophomonas y Serratia han demostrado la capacidad de producir compuestos orgánicos volátiles que afectan positivamente el crecimiento de las plantas (Gouda et al., 2018).
Conclusiones
Las rizobacterias representan una alternativa biotecnológica en la agricultura principalmente por la gran cantidad de mecanismos moleculares que permiten mejorar el rendimiento y la salud de las plantas. Los inoculantes a base de rizobacterias son una alternativa biotecnológica en la agricultura sustentable, que permite incrementar el rendimiento, disminuyendo los costos de producción en la práctica agrícola. Igualmente, las rizobacterias pueden ayudar a disminuir el uso de fertilizantes químicos, plaguicidas y reguladores artificiales que tienen efectos negativos en los ecosistemas naturales, y contribuir a una agricultura más amigable con el medio ambiente. Es necesario una mayor investigación en la comprensión de los mecanismos de fitoestimulación en diferentes condiciones ambientales y diferentes cultivos, así como encontrar cepas que se puedan controlar en diferentes escenarios.
