Originales

 

Diversidad de Fusarium en las raíces de caña de azúcar (Saccharum officinarum) en el estado de Morelos, México

 

Fusarium diversity from the roots of sugarcane (Saccharum officinarum) in Morelos State, México

 

Edgar Martínez-Fernández¹*, Patricia Martínez-Jaimes¹, Dagoberto Guillén Sánchez², Guadalupe Peña-Chora¹ y Víctor Manuel Hernández-Hernández³

 

¹ Centro de Investigaciones Biológicas.

² Instituto Profesional de la Región Oriente.

³ Centro de Investigación en Biotecnología, Universidad Autónoma del estado de Morelos, Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa, C. P. 62209,Cuernavaca, Morelos, México.

 

*Autor para correspondencia:
Edgar Martínez-Fernández edgar@uaem.mx

 

Recibido: 11/09/ 2014;
Aceptado: 12/10/2015.

 

Resumen

Se obtuvieron 132 aislamientos, con las características morfológicas típicas de Fusarium, a partir de raíces de plantas de caña de azúcar con síntomas de marchitez del estado de Morelos. Para identificar a los aislamientos monoconidiales de Fusarium éstos se cultivaron en papa dextrosa agar, spezieller nährstoffarmer agar y hojas de clavel agar. La identificación se basó en la morfología y dimensiones de los macroconidios, microconidios, fiálides y clamidosporas, complementándose con la observación del desarrollo de los esporodoquios y determinación del color de la colonia desarrollada en papa dextrosa agar. Los aislamientos fueron identificados como F. andiyazi, F. nygamai, F. sacchari, F. proliferatum, F. verticillioides (sección Liseola), F. equiseti (sección Gibbosum), F. oxysporum (sección Elegans) y F. solani (sección Martiella). Este es el primer reporte sobre la identificación y descripción de las especies de Fusarium de las raíces de la caña de azúcar en México, y se registra por primera vez a F. andiyazi y F. nygamai.

Palabras clave: raíces necróticas, marchitez, caña de azúcar, Fusarium spp.

 

Abstract

One hundred thirty two isolates with morphological characteristics typical of Fusarium were obtained from the roots of sugarcane plants with wilt symptoms of Morelos State. The monoconidial isolates of Fusarium were grown in culture media potato dextrose agar, spezieller nährstoffarmer agar and carnation leaf agar for identification. The identification was based on morphology and dimensions of macroconidia, microconidia, phialides and chlamydospores, complemented by observing the development of sporodochia, and determining of colony color in potato dextrose agar. Isolates were identified as Fusarium andiyazi, F. nygamai, F. sacchari, F. proliferatum, F. verticillioides (section Liseola), F. equiseti (section Gibbosum), F. oxysporum (section Elegans) and F. solani (section Martiella). This is the first report on the identification and description of Fusarium species from sugarcane roots in México, F. andiyazi and F. nygamai are recorded for the first time.

Keywords: roots necrotic, wilt, sugarcane, Fusarium spp.

 

Introducción

El género Fusarium Link representa uno de los grupos más importantes dentro de los hongos ascomicetos. Los miembros de este género exhiben un grado notable de diversidad respecto a sus atributos morfológicos, fisiológicos y ecológicos, por eso no es sorprendente que las especies de este género ocurran en un amplio rango de nichos ecológicos en la mayoría de las regiones geográficas del mundo (Burgess et al., 1996). Muchas especies son comunes en suelos o como colonizadores secundarios de raíces de plantas y otras especies son fitopatógenas causando una amplia variedad de enfermedades tales como marchiteces vasculares y necrosis de raíces y tallos, y son responsables de pérdidas económicas importantes debido a la reducción en la producción de los cultivos y su efecto negativo en algunos alimentos almacenados. Se ha calculado que al menos el 80% de las plantas cultivadas están asociadas con una enfermedad inducida por Fusarium (Leslie y Summerell, 2006).

Una de las principales plantas que se cultivan en el mundo es la caña de azúcar, destacando países productores como Brasil, India y China. México es el sexto productor a nivel mundial con aproximadamente 770 000 ha cultivadas (Salgado-García et al., 2013). Los campos cañeros se encuentran distribuidos en 15 entidades federativas del país: Campeche, Chiapas, Colima, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz. En el estado de Morelos el cultivo de la caña de azúcar es uno de los más importantes, ocupando una superficie cosechada de 16 675 hectáreas con una producción total de 1 847 106 toneladas y un rendimiento de 110 ton/ha (SIAP, 2013).

La caña de azúcar en el estado de Morelos y en la mayoría de las regiones productoras se practica como monocultivo hasta por cinco ciclos, lo que provoca un desarrollo pobre de las raíces y disminuye el crecimiento de las plantas (Savario y Hoy, 2011). Uno de los factores bióticos involucrados en el deterioro de las raíces de la caña es la presencia de diferentes grupos de hongos, entre los que destacan género Pythium (Lee y Hoy, 1992) y principalmente Fusarium (Leslie et al., 2005). Algunas especies de Fusarium son citadas por ocasionar enfermedades en la caña de azúcar tales como el pokkah boeng o deformación del ápice de la planta (Siti-Nordahliawate et al., 2008) y de la marchitez (Viswanathan et al., 2011). Considerando la importancia del cultivo de la caña de azúcar en nuestro país, el objetivo de este trabajo es identificar las especies de Fusarium asociadas a las raíces de plantas de caña con síntomas de marchitez en el estado de Morelos, México.

 

Materiales y métodos

Muestreo

Durante el periodo de junio del 2011 a mayo del 2012 se muestrearon 14 campos cañeros del estado de Morelos, ubicados en los municipios de Cuautla, Jojutla, Miacatlan, Tlaltizapan, Tlaquiltenango, Villa de Ayala, Xochitepec y Zacatepec. Se realizó la recolección de plantas con necrosis en las raíces a partir de cinco plantas con síntomas de marchitez colectadas en un área de cinco surcos de 10 metros de largo dentro de cada parcela.

 

Aislamiento de los hongos

En el laboratorio las raíces de las plantas colectadas se lavaron con agua corriente para eliminar las partículas de suelo y materia orgánica. De estas raíces lavadas se eligieron fragmentos de 5 mm presentando tejidos con daños de necrosis en su etapa inicial, se desinfestaron con hipoclorito de sodio al 3% durante un tiempo de dos a tres minutos, posteriormente se enjuagaron con agua destilada esterilizada y finalmente se secaron con papel absorbente esterilizado. Se colocaron seis fragmentos en cada caja Petri con medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA) acidificado (200 μl de ácido láctico al 85% L^-1) y se incubaron a 24 - 26 °C. Estas cajas Petri se revisaron a partir de las 24 h para la observación del desarrollo de hifas a partir de los fragmentos sembrados. Se tomó un fragmento pequeño de medio de cultivo que contenía las hifas en desarrollo y se transfirió a una nueva caja Petri con medio de cultivo PDA. Se observó el desarrollo de estas colonias en las cajas Petri y se hicieron preparaciones temporales para analizar las características morfológicas de sus conidióforos y esporas para determinar si correspondían con las del género Fusarium de acuerdo con Barnett y Hunter (1998). De las colonias identificadas como Fusarium completamente desarrolladas se obtuvieron cultivos monoconidiales mediante la técnica de rayado en placa (Nur-Ain-Izzati, 2011).

 

Identificación de las especies de Fusarium

Para llevar a cabo la identificación morfológica de los cultivos monoconidiales se tomaron pequeños fragmentos de la periferia de las colonias y se transfirieron al centro de las cajas Petri con los medios de cultivo spezieller nährstofarmer agar (SNA), hojas de clavel agar (HCA: 20 g de agar en un litro de agua destilada y 12 piezas de clavel esterilizadas mediante la aplicación de rayos gama) y PDA de acuerdo con la metodología propuesta por Leslie y Summerell (2006). A partir de los 14 días se realizó la observación de las estructuras morfológicas de Fusarium de las colonias creciendo en medio SNA y HCA. El análisis microscópico se realizó en un microscopio Nikon Ni con aumentos de 10X, 40X y 100X y se obtuvieron imágenes de las estructuras microscópicas de cada especie con una cámara Lumenera modelo Infiniti 1. La identificación se basó principalmente en la observación de las dimensiones y formas de los macroconidios, microconidios, fiálides y clamidosporas, complementándose con la observación del desarrollo de esporodoquios y determinación del color de la colonia desarrollada en PDA, siguiendo las claves y descripciones de Booth (1971), Gerlach y Nirenberg (1982) y Leslie y Summerell (2006).

 

Resultados y discusión

La presencia de las especies de Fusarium en caña de azúcar ha sido reportada en países productores como Malasia (Siti-Nordahliawate et al., 2008; Nur-Ain-Izzati et al., 2009), India (Viswanathan et al., 2011), Iran (Mohammadi et al., 2012) y Australia (Summerell et al., 2011). Además algunas especies de Fusarium han sido citadas como causantes de la enfermedad conocida como pokkah boeng o deformación del cogollo en caña de azúcar en Ecuador, Colombia, India y los Estados Unidos (Leslie y Summerell, 2006).

En el presente estudio se obtuvieron un total de 132 aislamientos de Fusarium a partir de las muestras de tejidos necróticos de las raíces de plantas de caña de azúcar analizadas. Estos aislamientos corresponden a ocho especies de Fusarium pertenecientes a cuatro secciones. Las especies identificadas se ubican en las secciones Liseola (F. andiyazi, F. sacchari, F. verticillioides, F. proliferatum, F. nygamai), Martiella (F. solani), Elegans (F. oxysporum) y Gibbosum (F. equiseti). Estas especies se describen a continuación:

 

Fusarium andiyazi Marasas, Rheeder, Lampr., K. A. Zeller & J. F. Leslie. Mycologia 93(6): 1205 (2001)

Figuras 1a-1c

Micelio aéreo abundante, flocoso, al inicio blanco y después tornándose a violeta. Los microconidios ovoides o clavados, con una base aplanada, sin septos, de 5.6-15.5 x 1.8-2.5 μm, formados en monofiálides en conidióforos algunas veces ramificados, en falsas cabezas o cadenas largas de más de 15 conidios. Los macroconidios son rectos o ligeramente curvados, con 3-4 septos, con la célula apical ligeramente curvada y la célula basal en forma de pie, de 35-42 μm x 2-4 μm. Después de 4-6 semanas en el medio HCA se presenta el desarrollo de seudoclamidosporas, de pared lisa, solitarias de 7-15 μm, o en cadenas cortas.

Observaciones. Esta especie se caracteriza por presentar el desarrollo de seudoclamidosporas en las hifas (Marasas et al., 2001). Se le ha reportado de arroz en Italia (Dal Prá et al., 2010), Malasia (Hsuan et al., 2011) y en China, Vietnam, India, Nepal, Tanzania y Ghana (Wulff et al., 2010), del maíz en Siria (Madamia et al., 2013) y del sorgo en Australia (Petrovic et al., 2009). Se registra por vez primera para México.

 

Fusarium nygamai L.W. Burgess & Trimboli, Mycologia 78(2): 223 (1986)

Teleomorfo: Gibberella nygamai Klaasen & P. E. Nelson, Mycologia 88(6): 967 (1997)

Figuras 2a-2c

Micelio aéreo abundante, flocoso, inicialmente blanco, cambiando a violeta con la edad, produciendo pigmentos violáceos en el medio de cultivo PDA. Microconidios ovales o clavados, unicelulares, algunos uniseptados, de 4-17 x 2-3.5 μm, formados en falsas cabezas o en su mayoría en cadenas cortas de menos de 10 conidios, a partir de monofiálides en conidióforos algunas veces ramificados. Los macroconidios son delgados, rectos, ligeramente curvados, en su mayoría de 3 septos, con la célula apical corta y aguda y la célula basal en forma de pie, de 12-45 x 3-4.5 μm, formados en conidióforos ramificados. Las clamidosporas lisas o rugosas formadas en el medio HCA después de 2-4 semanas y en el medio SNA después de 4- 6 semanas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. verticillioides y F. thapsinum de las cuales se distingue por la presencia de clamidosporas y la formación de microconidios en cadenas cortas (Kvas et al., 2009). Se ha aislado de sorgo en diferentes regiones de Australia (Burges y Summerell, 1992) de mazorcas de maíz en Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), de chile, guayaba, platáno, y frijol en Sri Lanka (Sapumohotti, 2004), de arroz en Sardinia (Balmas et al., 2000), de cebada y trigo de Irán (Darvishnia, 2013). Se registra por vez primera para México.

 

Fusarium sacchari (E. J. Butler & Hafiz Khan) W. Gams, Cephalosporiumartige Schimmelpilze: 218 (1971)

Teleomorfo Gibberella sacchari Summerell & J. F. Leslie, Mycologia 97(3): 719 (2005)

Figuras 3a-3b

Micelio aéreo, abundante, flocoso, blanco en su inicio de crecimiento, cambiando con los días a violeta en el medio de cultivo PDA. Microconidios abundantes, ovales, unicelulares o uniseptados, de 10.4-12 x 1.6-4.4 μm, en monofiálides y polifiálides en conidióforos no ramificados. Los macroconidios escasos, delgados, ligeramente curvados, generalmente con 3 septos, con la célula apical curvada en punta y la célula basal en forma de pie poco desarrollada, de 29.5-35.5 x 2.6-3.6 μm. No se observó el desarrollo de clamidosporas.

Observaciones. Una especie relacionada es F. subglutinans, la cual forma macroconidios de manera abundante en esporodoquios (Leslie y Summerell, 2006). Esta especie se distribuye en las zonas productoras de caña de azúcar en el mundo (Sivanesan y Waller, 1986), pero recientemente se ha citado de maíz en México (Leslie et al., 2005) y en Australia (Petrovic et al., 2013), de caña de azúcar en Malasia (Siti-Nordahliawate et al., 2008) y en la India (Viswanathan et al., 2011) , de orquídeas en Japon (Ichikawa y Aoki, 2000) y de sorgo en Estados Unidos (Leslie et al., 2005), Filipinas y México (Ploetz, 2006).

 

Fusarium proliferatum (Matsush.) Nirenberg ex Gerlach & Nirenberg, Mitt. biol. BundAust. Land.-u. Forstw. 169: 38 (1982)

Figuras 4a-4b

Micelio aéreo abundante, pannoso, inicialmente blanco cambiando a violeta púrpura con los días en PDA. Los microconidios, clavados, con una base aplanada sin septos, de 8-10 x 2.2-3.5 μm, formando cadenas cortas a partir de conidióforos no ramificados en polifiálides. Los macroconidios delgados, relativamente rectos, de 3-5 septos, con la célula apical curvada y la célula basal poco desarrollada, de 30-46 x 3.3-4.1 μm. No se forman clamidosporas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. oxysporum, F. thapsinum y F. verticillioides. F. oxysporum se distingue por la producción de clamidosporas y los microconidios en falsas cabezas (Leslie y Summerell, 2006); mientras F. thapsinum y F. verticillioides presentan monofiálides y los microconidios en cadenas largas (Klittich et al., 1997). Se ha aislado de semilla del ajo en México (Ochoa-Fuentes et al., 2012) y en Estados Unidos (Dugan et al., 2003), de maíz en Italia (Logrieco et al., 1995), México (Morales-Rodríguez et al., 2007; García-Aguirre y Martínez-Flores, 2010), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), Benin (Fandohan et al., 2004), Uganda (Atukwase et al., 2012) y Serbia ( Krnjaja et al., 2012) , de pino en Estados Unidos (Ocamb et al., 2002), del esparrago en Australia (Elmer et al., 1999), Sudáfrica (Schreuder y Lamprecht, 1995) España e Inglaterra (Wong y Jeffries, 2006), de la palma datilera en Arabia Saudita (Abdalla et al., 2000) de frijol en México (Montiel-González et al., 2005) y de arroz en China, Vietnam, India, Nepal, Tanzania y Ghana (Wulff et al., 2010).

 

Fusarium verticillioides (Sacc.) Nirenberg, Mitt. Biol. BundAust. Land.-u. Forstw. 169:26 (1976)

Teleomorfo Gibberella moniliformis Wineland, J. Agric. Res., Washington 28:909 (1924)

Figuras 5a-5b

Micelio aéreo inicialmente blanco y después adquiriendo tonos violáceos en PDA. Microconidios formado cadenas largas, ovales o clavados, con una base aplanada, en su mayoría unicelulares, algunos con 1 septo, de 8.8-11 x 1.8-2.6 μm, a partir de monofiálides en conidióforos no ramificados. No se observó la formación de macroconidios y clamidosporas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. thapsinum, F. proliferatum y F. andiyazi. F. thapsinum se diferencia por producir pigmentos amarillos en el medio de cultivo y la formación de conidios napiformes. F. proliferatum se distingue por cadenas cortas de microconidios en polifiálides y F. andiyazi produce seudoclamidosporas (Leslie y Summerell, 2006). Se ha aislado de arroz en Corea (Jeon et al., 2013), de maíz en México (Morales-Rodríguez et al., 2007; Figueroa-Rivera et al., 2010), Argentina (Sampietro et al., 2010) Irán (Chehri et al., 2010), Siria (Madania et al., 2013), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011) Benin (Fandohan et al., 2005) y Uganda (Atukwase et al., 2012) , en caña de azúcar de Malasia (Siti-Nordaliahwite, et al., 2008) e Irán (Chehri et al., 2010), de sorgo en Estados Unidos (Leslie et al., 2005) y Australia (Petrovic et al., 2009).

 

Fusarium equiseti (Corda) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 4: 707 (1886)

Teleomorfo Gibberella intricans Wollenw., Fusaria autogaphica delineata 3: no. 810 (1930)

Figuras 6a-6b

Micelio aéreo abundante, flocoso, inicialmente blanco y posteriormente cambiando a durazno o ligeramente café en PDA. Los macroconidios son largos y delgados, falcados, de 4-6 septos, la célula apical elongada, filiforme y curvada, la célula basal en forma de pie, de 48-62 x 3-4.5 μm, desarrollados en conidióforos ramificados. No hay formación de microconidios. Las clamidosporas son globosas o subglobosas, de pared rugosa, de 8-14 μm, solitarias, intercalares, en pares o formando cadenas y grupos.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. compactum, la cual se distingue por producir macroconidios más robustos y produce pigmentos café en el medio de cultivo y F. scirpi la cual produce microconidios abundantes en polifiálides (Leslie y Summerell, 2006). Se ha aislado del maíz en México (Figueroa-Rivera et al., 2010), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), y Siria (Madania et al., 2013), del algodón en Nigeria (Chimbekujwo, 2000), papa en la India (Rai, 1979) e Irán (Moghadan y Husseiunzadeh, 2013), papaya en México (Vásquez-López et al., 2012), de ginseng en Canadá (Goswami, 2008), de frijol en México (Montiel-González et al., 2005), de trigo en Canadá (Fernández et al., 2014) y de pepino y melón de Irán (Chehri et al., 2011).

 

Fusarium oxysporum Schltdl., Fl. berel. (Berlin) 2: 139 (1824)

Figuras 7a-7b

Colonias de crecimiento rápido, alcanzando 6-8 cm de diámetro en 8 días a 25 °C en PDA con el micelio aéreo, abundante, estriado, ligeramente flocoso, de color blanquecino, púrpura o violeta. Microconidios ovales o ligeramente curvados, de 5-12 x 2.2-3.5 μm, formados en falsas cabezas, sobre conidióforos cortos, no ramificados. Los macroconidios relativamente delgados, rectos o ligeramente curvados, de 3-5 septos, con la célula apical en punta y ligeramente curvada y la célula basal en forma de pie, formados en conidióforos ramificados, de 25-35 x 2.5-4 μm. Clamidosporas abundantes, globosas o subglobosas, de 8-10 μm, de superficie lisa, terminales o intercalares, solitarias, en pares o formando cadenas cortas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. solani y F. subglutinans. La primera especie se distingue por producir sus microconidios en falsas cabezas sobre monofiálides muy largas y la segunda se diferencia por la producción de los microconidios en polifiálides y la ausencia de clamidosporas (Leslie y Summerell, 2006). Debido a la amplia distribución e importancia económica de esta especie se ha llevado una gran cantidad de investigación científica demostrada con los 6000 artículos disponibles (Leslie y Summerell, 2006). F. oxysporum comprende diferentes formas especiales (Booth, 1971; Holliday, 1980) las cuales colectivamente infectan más de 100 plantas hospederas ocasionando enfermedades de marchitez vascular, ahogamiento y necrosis de raíz y tallo (Michelse y Rep, 2009). En México algunos de los cultivos susceptibles a este hongo son: el jitomate, la papa, el frijol, el chícharo, la cebolla, la col, el rábano, el pepino, el melón, la sandía, el plátano, el café, el tabaco, el gladiolo, el clavel, el algodón y el lino (Romero, 1993). F. oxysporum se ha aislado de caña de azúcar de Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2009) y se ha señalado que no es patógena a esta planta así como a otras gramíneas tales como el arroz, sorgo y maíz (Kommendahl et al., 1979; Leslie et al., 1990; Nur-Ain-Izzati et al., 2009).

 

Fusarium solani (Mart.) Sacc. Michelia 2 (No. 7): 296 (1881)

Teleomorfo Haematonectria haematococca (Berk. & Broome) Samuels & Rossman, in Rossman, Samuels, Rogerson & Lowen, Stud. Mycol. 42: 135 (1999)

Figuras 8a-8c

Micelio aéreo generalmente delicado, escaso, algunas veces zonado, produciendo una pigmentación café violácea en el medio de cultivo. Microconidios en falsas cabezas, de forma oval, elipsoidales o subcilíndricos, unicelulares o con un septo, de 8-20 x 2-4 μm, formados en conidióforos largos no ramificados, en monofiálides. Los macroconidios ligeramente curvados, robustos, en su mayoría de 3 septos, algunos con 4, con la célula apical redondeada y la célula basal ligeramente en forma de pie, de 35-46 x 4-7 μm. Las clamidosporas se desarrollan en el medio HCA a las 2-4 semanas, de forma globosa u oval, de 6-11 μm, con la pared granular o verrucosa, se forman en las hifas en posición intermedia o terminal, solitarias, en pares o en cadenas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. oxysporum, la cual se caracteriza por las monofiálides considerablemente más cortas, los microconidios ovales y los macroconidios delgados. Esta especie cosmopolita se distribuye en todo tipo de suelos como saprobia (Leslie y Summerell, 2006) y como patógena de plantas se reconocen 18 formas especiales (Booth, 1971) afectando 111 especies de plantas (Bogale et al., 2009) ocasionando ahogamientos, necrosis de la raíz y cancros en los tallos (Holliday, 1980). En México los cultivos más afectados son el frijol, la papa, la calabaza y el chícharo (Romero, 1993). F. solani se ha aislado de caña de azúcar y de otras gramíneas de Malasia pero se considera que no es patógena a estas plantas (Nur-Ain-Izzati et al., 2009).

Este es el primer reporte integral sobre la identificación de las especies de Fusarium en las raíces de caña de azúcar en México. De las especies descritas en este trabajo solo se han reportado como patógenas de la caña de azúcar a F. sacchari y F. verticillioides causantes de la enfermedad conocida como pokkah boeng, que significa deformación del ápice de la planta (Sitti Nordahliawate et al., 2008 y Mohammadi et al., 2012. También a F. sacchari se le ha reportado como causante de la marchitez de la caña de azúcar (Viswanathan et al., 2011).

La presencia de las especies de Fusarium encontradas en las raíces de la caña de azúcar coincide con las reportadas en las raíces de otras plantas cultivadas en México. De esta manera en frijol se reportan 10 especies (Montiel-González et al., 2005), coincidiendo en ambas plantas las especies F. oxysporum, F. solani, F. equiseti, F. verticillioides y F. proliferatum. En relación al cultivo del maíz se reportan seis especies (Figueroa-Rivera et al., 2010) coincidiendo las especies F. verticillioides, F. equiseti y F. proliferatum. Mientras tanto en el cultivo del ajo se han reportado cuatro especies (Ochoa-Fuentes et al., 2012), compartiendo a F. verticillioides, F. equiseti y F. solani. En los tres cultivos señalados y en la caña de azúcar se presentan en común las especies F. verticillioides y F. equiseti, causantes de infecciones en las raíces de varias plantas (Leslie y Summerell, 2006).

En el presente estudio es evidente la prevalencia en la diversidad y distribución de las especies de Fusarium de la sección Liseola asociadas con las raíces de la caña de azúcar en la zona de estudio. De igual manera en otras plantas gramíneas cultivadas también se tienen evidencias de la incidencia de especies de la sección Liseola en las raíces tales como en el maíz (Chehri et al., 2010, Nur-Ain-Izzati et al., 2011), sorgo (Leslie et al., 1990), arroz (Sunder, 1998) y caña de azúcar (Egan et al., 1997; Leslie et al., 2005). También en gramíneas silvestres se ha establecido la presencia notable de especies de Fusarium de la sección Liseola (Nur-Ain-Izzati et al., 2009). Actualmente de acuerdo con algunos autores las especies de la sección Liseola se consideran dentro del complejo de especies de Gibberella fujikuroi (Nirenberg y O'Donnell, 1998). En este grupo se incluyen especies que comparten características morfológicas y biológicas, estableciendo relaciones estrechas con la distribución de sus plantas hospedantes (Kvas et al., 2009).

 

Agradecimientos

Al Fondo Mixto Conacyt Gobierno del estado de Morelos por el financiamiento al proyecto MOR-2010-C01-149018.

 

Literatura citada

Abdalla, M.Y., A. Rokibah, A. Moretti, G. Mule, 2000. Pathogenicity of toxigenic Fusarium proliferatum from date palm in Saudi Arabia. Plant Disease 84: 321-324.         [ Links ]

Akutwase, A., A. Kayaa, C. Muyanja, H. Vismer, J.P. Rheeder, 2012. Diversity of Gibberella fujikuroi species complex isolated from maize produced in Uganda. International Journal of Plant Pathology 3: 1-13.         [ Links ]

Balmas, V., P. Corda, A. Marcello, A. Bottalico, 2000. Fusarium nygamai associated with Fusarium foot rot of rice in Sardinia. Plant Disease 84: 807.         [ Links ]

Barnett, H.L., B.B. Hunter, 1998. Illustrated genera of imperfect fungi. 4^th edition. The American Phytopathological Society, St Paul.         [ Links ]

Booth, C., 1971. The genus Fusarium. Commonwealth Mycological Institute, Kew.         [ Links ]

Bogale, M., E.T. Steenkamp, M.J. Wingfield, B.D. Wingfield, 2009. Diverse Fusarium solani isolates colonize agricultural environments in Ethiopia. European Journal of Plant Pathology 124: 369-378.         [ Links ]

Burgess, L.W., D. Trimboli, 1986. Characterization and distribution of Fusarium nygamai, sp. nov. Mycologia 78: 223-229.         [ Links ]

Burgess, L.W., B.A. Summerell, 1992. Mycogeography of Fusarium: survey of Fusarium species from subtropical and semi-arid grassland soils from Queensland, Australia. Mycological Research 96: 780-784.         [ Links ]

Burgess, L.W., B.A. Summerell, D. Backhouse, F. Benyon, J. Levic, 1996. Biodiversity and population studies in Fusarium. Sydowia 48: 1-11.         [ Links ]

Chehri, K., D. Zafari, M. Nurhazrati, B. Salleh, K.R.N. Reddy, E. Karami, 2010. Natural occurrence of Fusarium species associated with root and stalk rot of maize in Kermanshah Province, Iran. Journal of Biological Sciences 10: 795-799.         [ Links ]

Chimbejukwo, I.B., 2000. Frequency and pathogenicity of Fusarium wilts (Fusarium solani and Fusarium equiseti) of cotton (Gossypium hirsutum) in Nigeria. Revista de Biología Tropical. 48: 1-5.         [ Links ]

Dal Prá, M., S. Tonyi, D. Pancaldi, P. Nipoti, I. Alberti, 2010. First report of Fusarium andiyazi associated with rice bakanae. Plant Disease 94: 1070.         [ Links ]

Darvishnia, M., 2013. Morphological and phylogenetic studies of Fusarium species in Iran. Journal of Novel Applied Sciences 2: 1134-1142.         [ Links ]

Dugan, F.M., B.C. Hellier, S.L. Lupien, 2003. First report of Fusarium proliferatum causing rot of garlic bulbs in North America. Plant Pathology 52: 426.         [ Links ]

Egan, B.T., R.C. Magary, B.J. Croft, 1997. Sugarcane. In: Hillocks, R.J., J.M. Walker (eds.), Soilborne Diseases of Tropical Crops. CAB International, Wallingford. pp. 277-302.         [ Links ]

Elmer, W.H., B.A. Summerell, L.W. Burgess, E.L. Nigh, 1999. Vegetative compatibility groups in Fusarium proliferatum from asparagus in Australia. Mycologia 91: 650-654.         [ Links ]

Fandohan, P., B. Gnanlonfin, K. Hell, W.F.O. Marasas, M.J. Wingfield, 2004. Natural ocurrence of Fusarium and subsequent fumonisin contamination in preharvest and stored maize in Benin, West Africa. International Journal of Food Microbiology 99: 173-183.         [ Links ]

Fernández, M.R., S.L. Fox, P. Hucl, A.K. Singh, F.C. Stevenson, 2014. Root rot severity and fungal populations in spring common, durum and spelt wheat, and kamut grown under organic management in western Canada. Canadian Journal of Plant Science 94: 937-946.         [ Links ]

Figueroa-Rivera M.A., R. Rodríguez-Guerra, B.Z. Guerrero-Aguilar, M.M. González-Chavira, J.L. Pons-Hernández, J.F. Jiménez-Bremont, J.G. Rodríguez-Pimentel, E. Andrio-Enriquez, M. Mendoza-Elos, 2010. Caracterización de especies de Fusarium asociadas a la pudrición de raíz de maíz en Guanajuato, México. Revista Mexicana de Fitopatología 28: 124-134.         [ Links ]

García-Aguirre, G., R. Martínez-Flores, 2010. Especies de Fusarium en granos de maíz recién cosechado y desgranado en el campo en la región de Ciudad Serdán, Puebla. Revista Mexicana de Biodiversidad 81: 15-20.         [ Links ]

Gerlach, W., H. Nirenberg, 1982. The genus Fusarium - a pictorial atlas. Biologische Bundesanstalt für Land-und Forstwirtschaft Institut für Mikrobiologie, Berlin.         [ Links ]

Goswami, R. S., Y. Dong, Z.K. Punja, 2008. Host range and mycotoxin production by Fusarium equiseti isolates originating from ginseng fields. Canadian Journal of Plant Pathology 30: 155-160.         [ Links ]

Holliday, P., 1980. Fungus diseases of tropical crops. Cambridge University Press, Cambridge.         [ Links ]

Hsuan, H. M., B. Salleh, L. Zakaria, 2011. Molecular identification of Fusarium species in Gibberella fujikuroi species complex from rice, sugarcane and maize from Peninsular Malaysia. International Journal of Molecular Sciences 12: 6722-6732.         [ Links ]

Ichikawa, K., T. Aoki, 2000. New leaf spot disease of Cymbidium species caused by Fusarium subglutinans and Fusarium proliferatum. Journal of General Plant Pathology 66: 213-218.         [ Links ]

Jeon, Y., S. Yu, Y. Lee, H. Park, S. Lee, J.S. Sung, Y. Kim, H. Lee, 2013. Incidence, molecular characteristics and pathogenicity of Gibberella fujikuroi species complex associated with rice seeds from Asian countries. Micobiology 41: 225-233.         [ Links ]

Kvas, M., W.F.O. Marasas, B.D. Wingfield, M.J. Wingfield, E.T. Steenkamp, 2009. Diversity and evolution of Fusarium species in the Gibberella fujikuroi complex. Fungal Diversity 34: 1-21.         [ Links ]

Klittich, C.J.R., J.F. Leslie, P.E. Nelson, W.F.O. Marasas, 1977. Fusarium thapsinum (Gibberella thapsina): a new species in Section Liseola from sorghum. Mycologia 89: 643-652.         [ Links ]

Krjaja, V., L. Levic, S. S. Stankovic, S. Tancic, 2012. Genetic, pathogenic and toxigenic variability of Fusarium proliferatum isolated from maize kernels. African Journal of Biotechnology 11: 4660-4665.         [ Links ]

Kommedahl, T., C .E. Windels, R.E. Stucker, 1979. Occurrence of Fusarium species in roots and stalks of symptomless corn plants during the growing season. Phytopathology 69: 961-966.         [ Links ]

Lee, Y.S., J.W. Hoy, 1992. Interactions among Pythium species affecting root rot of sugarcane. Plant Disease 76: 735-739.         [ Links ]

Leslie, J.F., C.A.S. Pearson, P.E. Nelson, T.A. Toussoun, 1990. Fusarium spp. from corn, sorghum and soybean fields in the central and eastern United States. Phytopathology 80: 343-350.         [ Links ]

Leslie, J.F., B. A. Summerell, S. Bullock, F.J. Doe, 2005. Gibberella sacchari: The teleomorph of Fusarium sacchari. Mycologia 97: 718-724.         [ Links ]

Leslie, J.F., B.A. Summerell, 2006. The Fusarium laboratory manual. Blackwell Publishing Professional, Iowa.         [ Links ]

Logrieco, A., A. Moretti, A. Ritieni, A. Bottalico, P. Corda, 1995. Occurrence and toxigenicity of Fusarium proliferatum from pre-harvest maize ear rot and associated mycotoxins in Italy. Plant Disease 79: 727-731.         [ Links ]

Madania, A., M. Altawil, W. Naffaa, P.H. Volker, M. Hawat, 2013. Morphological and molecular characterization of Fusarium isolated from maize in Syria. Journal of Phytpathology 161: 452-458.         [ Links ]

Marasas, W.F.O., S.C. Lamprecht, K.A. Zeller, J.F. Leslie, 2001. Fusarium andiyazi sp. nov., a new species from sorghum. Mycologia 93: 1203-1210.         [ Links ]

Michelse, C.B., M. Rep, 2009. Pathogen profile update: Fusarium oxysporum. Molecular Plant Pathology 10: 331-324.         [ Links ]

Moghadan, B.S., A.A. Hossinzadeh, 2013. Study of Fusarium species causing dry rot of potatoes in Ardabil Province. International Journal of Agronomy and Plant Production 4: 1226-1233.         [ Links ]

Mohammadi, A., R.F. Nejad, N.N. Mofrad, 2012. Fusarium verticillioides from sugarcane, vegetative compatibility groups and pathogenicity. Plant Protection Science 48: 80-84.         [ Links ]

Morales-Rodríguez, I., M.J. Yañez-Morales, H.V. Silva-Rojas, G. García-de-los-Santos, D.A. Guzmán-de-Peña, 2007. Biodiversity of Fusarium species in México associated with ear rot in maize, and their identification using a phylogenetic approach. Mycopathologia 163: 31-39.         [ Links ]

Montiel-González, L., F. González-Flores, B.M. Sánchez-García, S. Guzmán-Rivera, F.P. Gámez-Vázquez, J.A. Acosta-Gallegos, R. Rodríguez-Guerra, J. Simpson-Williamson, M. Cabral-Enciso, M. Mendoza-Elos, 2005. Especies de Fusarium presentes en raíces de frijol (Phaseolus vulgaris L.) con daños de pudrición, en cinco estados del centro de México. Revista Mexicana de Fitopatología 23: 1-10.         [ Links ]

Nirenberg, H.I., K. O'Donnell, 1998. New Fusarium species and combinations within the Gibberella fujikuroi species complex. Mycologia 90: 434-458.         [ Links ]

Nur-Ain-Izzati, M.Z., M.S. Siti-Nordahliawate, J. Nor-Azlina, B. Salleh, 2009. Distribution and diversity of Fusarium species associated with grasses in ten states throughout peninsular Malaysia. Biotropia 16: 55-64.         [ Links ]

Nur-Ain-Izzati, M.Z., A.R. Azmi, M.S. Siti-Nordahliawate, J. Nor-Azlina, 2011. Contribution of the knowledge of diversity of Fusarium associated with maize in Malaysia. Plant Protection Science 47: 20-24.         [ Links ]

Ocamb, C., M.J. Juzwik, F.B. Martin, 2002. Fusarium spp. and Pinus strobus seedlings: Root disease pathogens and taxa associated with seed. New Forests 24: 67-79.         [ Links ]

Ochoa-Fuentes, Y.M., E. Cerna-Chávez, G. Gallegos-Morales, J. Landeros-Flores, J.C. Delgado-Ortiz, S. Hernández-Camacho, R. Rodríguez-Guerra, V. Olalde-Portugal, 2012. Identificación de especies de Fusarium en semillas de ajo en Aguascalientes, México. Revista Mexicana de Micología 36: 27-31.         [ Links ]

Petrovic, T., J.L. Walsh, L.W. Burgess, B.A. Summerell, 2009. Fusarium species associated with stalk rot of grain sorghum in the northern grain belt of eastern Australia. Australasian Plant Pathology 38: 373-379.         [ Links ]

Petrovic, T., L.W. Burgess, I. Cowie, R.A. Worren, P.R. Harvey, 2013. Diversity and fertility of Fusarium sacchari from wild rice (Oryza australiensis) in Northern Australia and pathogenicity tests with wild rice, rice, sorghum and maize. European Journal of Plant Pathology 136: 773-788.         [ Links ]

Ploetz, R.C., 2006. Fusarium induced diseases of tropical, perennial crops. Phytopathology 96: 648-652.         [ Links ]

Rai, R.P., 1979. Fusarium equiseti (Corda) Sacc. causing dry rot of potato tuber, new report. Current Science 48: 1043-1045.         [ Links ]

Romero, C.S., 1993. Hongos fitopatógenos. Universidad Autónoma Chapingo, Texcoco.         [ Links ]

Salgado-García, S., L.C. Lagunes-Espinoza, R. Núñez-Escobar, C.F. Ortíz-García, L. Bucio-Alanís, E.M. Aranda-Ibañez, 2013. Caña de azúcar. Producción sustentable. Colegio de Postgraduados, Texcoco.         [ Links ]

Sampietro, D.A., P. Marín, J. Iglesias, D.A. Presello, M.A. Vattuone, C.A.N. Catalán, M.T. González, 2010. A molecular base strategy for rapid diagnosis of toxigenic Fusarium species associated with cereal grains fron Argentina. Fungal Biology 114: 74-81.         [ Links ]

Sapumohotti, W.P., 2004. Existence of Fusarium nygamai in the southern region of Sri Lanka and a key for their characterization. Tropical Agricultural Research and Extension 7: 150-154.         [ Links ]

Savario, C.F., J.W. Hoy, 2011. Microbial communities in sugarcane field soils with and without a sugarcane cropping. Plant and Soil 341: 63-73.         [ Links ]

Schreuder, W., S.C . Lamprecht, 1995. Pathogenicity of three Fusarium species associated with asparagus decline in South Africa. Plant Disease 79: 177-181.         [ Links ]

Sivanesan, A., J.M. Waller, 1986. Sugarcane diseases. CAB International, Slough.         [ Links ]

SI AP. 2013. Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera. SAGARPA, México.         [ Links ]

Siti-Nordahliawate, M.S., M.Z. Nur-Ain-Izatti, A.R. Azmi, B. Salleh, 2008. Distribution, morphological characterization and pathogenicity of Fusarium sacchari associated with pokkah boeng disease of sugarcane in Peninsular Malaysia. Journal of Tropical Agriculture and Food Science 31: 279-286.         [ Links ]

Summerell, B.A., J.F. Leslie, E.C.Y. Liew, M.H. Laurence, S. Bullock, T. Petrovic, A.R. Bentley, C.G. Howard, S.A. Peterson, J.L. Walsh, L.W. Burgess, 2011. Fusarium species associated with plants in Australia. Fungal Diversity 46: 1-27.         [ Links ]

Sunder, S. S., 1998. Vegetative compatibility, biosynthesis of GA3 and virulence of Fusarium moniliforme isolates from bakanae disease of rice. Plant Pathology 47: 767-772.         [ Links ]

Vásquez-López, A., E. Hernández-Castro, J.A. Mora-Aguilera, C. Nava-Díaz, F. Sánchez-García, 2012. Etiología y epidemiología de la necrosis de flores y frutos juveniles del papayo (Carica papaya L .) en Guerrero, México. Agrociencia 46: 757-767.         [ Links ]

Viswanathan, R., M. Poongothai, P. Malathi, 2011. Pathogenic and molecular confirmation of Fusarium sacchari causing wilt sugarcane. Sugar Tech 13: 68-76.         [ Links ]

Wong, J.Y., P. Jeffries, 2006. Diversity of pathogenic Fusarium populations associated with asparagus roots in decline soils in Spain and the UK. Plant Pathology 55: 331-342.         [ Links ]

Wulff, E.G., J.L. Sorensen, M. Lubeck, K.F. Nielsen, U. Thrane, J. Torp, 2010. Fusarium spp. associated with rice bakanae: ecology, genetic diversity, pathogenicity and toxigenecity. Environmental Microbiology 12: 649-657.         [ Links ]