Contribuciones

 

Registros nuevos del género Helvella (Fungi: Ascomycota) para Costa Rica

 

New records of the genus Helvella (Fungi: Ascomycota) for Costa Rica

 

Fidel Landeros^1*, Julieta Carranza², Laura Guzmán-Dávalos³

 

¹ Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Avenida de las Ciencias s/n, Santiago de Querétaro, Qro., 76270, México.

² Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San Pedro Costa Rica, Centro América.

³ Departamento de Botánica y Zoología, Universidad de Guadalajara, Apartado postal 1-139, Zapopan, Jal., 45101, México.

 

* Autor para correspondencia:
Fidel Landeros landeros@uaq.mx

 
Recibido 26 de octubre 2012;
Aceptado 17 de abril 2014.

 

Resumen

En el presente trabajo se dan a conocer cinco registros nuevos de Helvella para Costa Rica: H. fibrosa, H. láctea, H. pezizoides, H. solitaria y H. sulcata. Con éstos, se incrementa a 12 el número de especies de Helvella reconocidas para este país. Se incluyen comentarios taxonómicos para estas cinco especies y una clave dicotómica para las 12 que se conocen de Costa Rica.

Palabras clave: Helvella fibrosa, H. lactea, H. pezizoides, H. solitaria, H. sulcata.

 

Abstract

Five new records of Helvella are reported for Costa Rica: H. fibrosa, H. láctea, H. pezizoides, H. solitaria, and H. sulcata. The number of species of Helvella cited from this country is increased to 12 with this work. Taxonomic comments for the new records and a dichotomous key for the 12 known species for Costa Rica are presented.

Keywords: Helvella fibrosa, H. láctea, H. pezizoides, H. solitaria, H. sulcata.

 

Introducción

Kirk et al. (2008) estimaron que el género Helvella incluye cerca de 52 especies, las cuales están restringidas principalmente al hemisferio norte, en particular en zonas templadas y son muy escasas en las tropicales. El primer registro de una especie de Helvella para Costa Rica fue H. atra J. König por Denison (1963). Posteriormente, Gómez (1974) citó tres especies, entre las que destacan H. crispa (Scop.) Fr. como registro nuevo y H. didicusana L.D. Gómez como especie nueva. Un año después, Hernández y Gómez (1975) mencionaron a H. macropus (Pers.) P. Karst. Calonge et al. (2003) registraron seis especies de Helvella, de las cuales citaron por primera vez para el país a H. albella Quél, y H. lacunosa Afzel. Finalmente, Calonge et al. (2006) indicaron dos especies, de ellas H. stevensii Peck como un registro nuevo. En total se conocían siete especies de Helvella para Costa Rica, distribuidas en su mayoría en bosques de zonas altas, que coincide con lo observado para México por Vite-Garín et al. (2006).

Como parte de un estudio sobre la taxonomía y filogenia del género Helvella, se realizó la revisión de ejemplares depositados en el Herbario USJ, con el objetivo de contribuir al conocimiento de las especies de este género para Costa Rica, así como generar una clave dicotómica para la determinación de las especies presentes en este país.

 

Materiales y métodos

Los ejemplares se estudiaron de acuerdo con la técnica descrita por Largent et al. (1977), que consiste en hacer cortes a mano de los ascomas con navaja de doble filo, colocarlos en alcohol al 70% e hidratarlos con agua, o montarlos en reactivo de Melzer o azul de algodón. Cuando fue posible, las especies se compararon con el especimen tipo (referido como material adicional estudiado), además se revisaron las descripciones originales de las especies en todos los casos para su correcta determinación. La terminología usada es la descrita por Weber (1972) y Landeros et al. (2012), excepto para la base del asea, en donde se siguió la terminología de Landeros y Guzmán-Dávalos (2013). Para mayor referencia sobre los sinónimos de las especies aquí descritas, consultar Dissing (1966), Weber (1972) y Abbott y Currah (1997).

 

Resultados

Se revisaron 18 especímenes y se determinaron nueve especies: Helvella atra, H. crispa (Scop.) Fr., H. fibrosa (Wallr.) Korf, H. láctea Boud., H. lacunosa sensu lato, H. macropus sensu lato, H. pezizoides Afeei., H. solitaria P. Karst, y H. sulcata Afeei. De ellas H. fibrosa, H. láctea, H. pezizoides, H. solitaria y H. sulcata son registros nuevos para Costa Rica. Helvella lacunosa y H. macropus son consideradas complejos de especies (Vite-Garin et al., 2006) y por tal motivo, las señalamos como "sensu lato" (s.l.), ya que se requieren de más estudios para dilucidar a qué corresponden. Recientemente, Nguyen et al. (2013) llevaron a cabo un estudio del complejo "H. lacunosa", usando secuencias de ADN. En sus resultados determinaron que H. lacunosa sensu stricto, descrita de Suecia, no está presente en el continente americano. En dicho trabajo sólo nombraron y describieron dos especies nuevas del oeste de EUA, quedando por resolver el estatus de los ejemplares mexicanos, que seguramente corresponderán a otras especies nuevas.

A continuación se describen las características más importantes para reconocer a las especies que se registran por primera vez para este país y se discute cómo distinguirlas de otras parecidas morfológicamente. Además se presenta una clave dicotómica para las especies que a la fecha se conocen de Costa Rica.

 

Helvella fibrosa (Wallr.) Korf, Mycotaxon 103:311, 2008

≡ Peziza fibrosa Wallr., Flora Cryptogamica Germaniae 2: 498, 1833

≡ Helvella villosa (Hedw.) Dissing & Nannf., Svensk bot. Tidskr. 60:330, 1966

≡ Helvella dissingii Korf, Mycotaxon 31(2): 381, 1988

= Helvella chinensis (Velen.) Nannf. & L. Holm, in Lundell, Nannfeldt & Holm, Publications from the Herbarium, University of Uppsala, Sweden 18:5, 1985

= Helvella pallidula N.S. Weber, The Michigan Bot. 11(4): 171, 1972

Figuras 1,9

Apotecio en forma de copa, en ocasiones algo ondulado, o con los bordes hacia abajo; himenio de color marrón, marrón-grisáceo o marrón oscuro; superficie estéril pubescente; longitud del estípite siempre mayor al diámetro del apotecio, de color marrón a marrón oscuro, hacia la base puede ser de tono más pálido, pubescente, sin costillas en especímenes jóvenes, puede llegar a formar pliegues o hendiduras basales en ejemplares viejos, las cuales nunca llegan a ser verdaderas costillas; ascosporas elipsoides de 16-20 x 10-13 µm.

Comentarios taxonómicos. Debido a la forma de copa del apotecio y estípite sin costillas, H. fibrosa puede confundirse con H. cupuliformis Dissing & Nannf., H. didicusana L.D. Gómez y H. macropus, pero H. cupuliformis presenta ascomas con estípite corto y diámetro del apotecio igual o mayor con respecto a la longitud del estípite (Abbott y Currah, 1997). Helvella didicusana se distingue porque esta especie tiene ascosporas más pequeñas, de 6-14 χ 6-8 µm (Gómez, 1974; Calonge et al., 2006). Helvella macropus tiene ascosporas fusoides a subfusoides (figs. 7-8) que la separan de la mayoría de las especies (Dissing, 1966; Weber, 1972; Abbott y Currah, 1997).

Material revisado. ALAJUELA: Grecia, Bosque del Niño, 7 octubre 1994, J.L. Mata 346 (USJ 65580).

Material adicional revisado. CHINA: Pai N'a, 28 agosto 1930, E. Licent 2398 (PRM 151669, holotipo de H. chinensis); USA: Michigan, Montmorency Co., scattered on sandy soil in a deciduous woods, northwest corner, 24 julio 1967, N.J. Smith 397 (MICH, holotipo de H pallidula).

 

Helvella láctea Boud., Hist. Class. Discom. Eur. (Paris): 36, 1907

Figura 2

Apotecio lobado unido al menos en dos puntos al estípite; himenio blanquecino a color crema; superficie estéril glabra, de igual color que el himenio; estípite blanquecino, glabro, normalmente costillado o lagunoso; ascosporas elipsoides de 16-18 x 11-12 µm.

Comentarios taxonómicos. Helvella láctea, por la forma lobada de su apotecio y estípite costillado o lagunoso, puede confundirse con H. crispa y H. lacunosa. De H. crispa se distingue porque en esta especie los bordes del apotecio son libres y presenta pubescencias en la superficie externa del apotecio y estípite, y de H. lacunosa por el color del himenio, ya que en ésta el himenio es de tonos oscuros, que van de grisáceo, marrón oscuro a negro (Dissing, 1966; Weber, 1972; Abbott y Currah, 1997). Calonge et al. (2003) citaron el espécimen J.L. Mata 658 como H. crispa.

Material revisado. ALAJUELA: Grecia, Bosque del Niño, 29 julio 1995, J.L. Mata 658 (USJ 64556).

 

Helvella pezizoides Afzel., K. svenska Vetensk-Akad. Handl: 308,1783

Figura 3

Apotecio de forma lobada; himenio de color marrón oscuro a negro; superficie estéril pubescente; estípite de color marrón oscuro, pubescente, sin costillas, en ocasiones con pliegues o hendiduras basales en ejemplares viejos, que nunca llegan a ser verdaderas costillas; ascosporas elipsoides de 16-18 x 10-11.5 µm.

Comentarios taxonómicos. Debido a la forma de su apotecio y estípite sin costillas se puede confundir con H. atra y H. ephippium Lév. Se diferencia de H. atra porque ésta presenta la superficie estéril del apotecio y estípite glabros a subpubescentes, y de H. ephippium porque en esta especie el himenio es de color sepia o marrón, además de que sus apotecios son normalmente más pequeños, de menos de 1.5 cm de diámetro, mientras que H. pezizoides tiene apotecios de 1.5-5.5 cm (Dissing, 1966; Abbott y Currah, 1997).

Material revisado. PUNTARENAS: Coto Brus, Las Cruces, 10 junio 2002, L.D. Gómez 26227 (USJ 82484).

 

Helvella solitaria P. Karst, Bidr. Känn. Fini. Nat. Folk 19:37, 1871

= Helvella queletii Bres.,Fungi trident. 1(3): 39,1883

Figura 4

Apotecio en forma de copa; himenio de color marrón a marrón oscuro; superficie estéril pubescente, sin costillas; estípite de color blanquecino a marrón claro, pubescente, costillado; aseas con gancho en la base; ascosporas elipsoides de 17-19 x 12-13 µm.

Comentarios taxonómicos. Debido a la forma de copa de su apotecio y estípite costillado, con las costillas que no llegan a la superficie estéril del apotecio, puede confundirse con H. leucomelaena (Pers.) Nannf., H. ulvinenii Harmaja y H. verruculosa (Sacc.) Harmaja. De H. leucomelaena se distingue porque ésta tiene aseas con la base simple (Weber, 1972; Abbott y Currah, 1997; Landeros y Guzmán-Dávalos, 2013), y de H. ulvinenii y H. verruculosa porque el pigmento citoplasmàtico de las células del excípulo extemo y fascículos hifales del apotecio es visible en azul de algodón, mientras que en H. solitaria en ninguno es visible (Landeros et al., 2012).

Material revisado. ALAJUELA: Grecia, Bosque del Niño, 6 septiembre 1996, J.L. Mata 1040 (USJ 64693).

Material adicional revisado. FINLANDIA: prov. Enontekiön Lappi, par. Enontekiö, Kilpisjärvi, NE slope of W peak of field Pikku-Malla, alt. ca. 650 m, H. Harmaja, 25 agosto 1979 (H. ulvinenii, H, holotipo). Mustiala, in horto, ad marg. rivula, 21 septiembre 1866, P. Karsten PAK 3288 (H. solitaria, H, holotipo). ITALIA: Bosee di lance sopra Terzolaj, mayo 1882, J. Bresadola (H. queletii, S, holotipo). RUSIA: Madagan Obi., Chukotski Peninsula, Arakamchene Island by the Bearing Strait, Stony Hills, 11 agosto ca. 1885, Wright, Herb. U.S.N. Pacif. Expl. Exped. No. 369 (H. verruculosa, K, holotipo, FH, isotipo, ambos estudiados).

 

Helvella sulcata Afzel., K. Vetensk-Akad. Handl. 4: 305, 1783, Tab. 10, Fig.1

Figura 5

Apotecio lobado, borde adherido al estípite en dos puntos; himenio de tonos oscuros (marrón oscuro a negro); superficie estéril del apotecio glabra y sin costillas; estípite blanquecino, crema o grisáceo oscuro, glabro o subpubescente, costillado o con algunos septos transversales; ascosporas elipsoides de 15-18 x 10-12 µm.

Comentarios taxonómicos. Helvella sulcata es comúnmente confundida con H. lacunosa (Fig. 6), pero ésta presenta el estípite lagunoso y las costillas del estípite llegan a la superficie estéril del apotecio (Afzelius, 1783; Weber, 1972; Landeros y Guzmán-Dávalos, 2013). Los especímenes USJ21694, USJ53240, USJ54136 y USJ65586 habían sido citados por Calonge et al. (2003) como H. lacunosa.

Material revisado. ALAJUELA: Grecia, Bosque del Niño, 14 octubre 1994, J.L. Mata 403 (USJ 65586). CARTAGO: El Empalme, 2 septiembre 1980, J.A. Sáenz & M. Boza 3312 (USJ 21694); Parque Nacional Volcán Irazú, Bosque Prusia, 20 julio 1993, R.E. Hailing 7035 (USJ 53240). PUNTARENAS: Coto Brus, Las Cruces, 10 junio 2002, L.D. Gómez 26228 (USJ 82483); Palmira de Gutiérrez Braun, 11 noviembre 1995, L.D. Gómez 25878 (USJ 54136). SAN JOSÉ: San Gerardo de Dota, Savegre, 13 noviembre 2002, B.C. Dentinger CR 15 (USJ 82292).

 

Claves de identificación de las especies de Helvella conocidas para Costa Rica

1. Apotecio en forma de copa.........................................................................2

1. Apotecio en forma lobada...........................................................................5

2. Estípite sin costillas...................................................................................3

2. Estípite costillado.........................................................................H. solitaria

3. Ascosporas fusoides a subfusoides.........................................H. macropus s. l.

3. Ascosporas elipsoides................................................................................4

4. Ascosporas de 6—14 x 6—8 µm.................................................H. didicusana

4. Ascosporas de 16—20 x 10—12 µm.................................................H. fibrosa

5. Estípite sin costillas...................................................................................6

5. Estípite costillado o lagunoso......................................................................9

6. Superficie estéril del apotecio y estípite glabra a subpubescente......................7

6. Superficie estéril del apotecio y estípite pubescente.......................................8

7. Himenio negro, estípite blanquecino o de color crema...........................H. albella

7. Himenio y estípite marrón grisáceo a negro...........................................H. atra

8. Himenio de color crema o café claro, estípite de tonos claros (color crema)........ ..................................................................................................H. stevensii

8. Himenio y estípite marrón oscuro..................................................Η. pezizoides

9. Apotecio adherido al estípite en al menos dos puntos, superficie estéril del apotecio glabra o subpubescente...............................................................................10

9. Apotecio no adherido al estípite, superficie estéril del apotecio pubescente, ascoma blanquecino a color crema ..................................................................H. crispa

10. Estípite normalmente lagunoso, con costillas llegando a la mitad o hasta el borde de la superficie estéril del apotecio............................................................... 11

10. Estípite normalmente costillado, costillas ausentes en la superficie estéril del apotecio, o llegando sólo hasta una cuarta parte de la superficie, himenio de tonos oscuros ........... ......................... ...............................................................................H. sulcata

11. Apotecio de tonos blanquecinos o color crema ....................................H. láctea

11. Apotecio de tonos oscuros (marron, gris o negro) ........................H. lacunosa s.l

 

Discusión

El género Helvella se caracteriza por presentar paráfisis en forma de clava (Abbott y Currah, 1997), es decir, rectas con la parte terminal normalmente ensanchada (Eckblad, 1968; Rifai, 1968), pero en uno de los especímenes revisados, el ejemplar J.L. Mata 658, que corresponde a H. láctea, observamos que presenta la peculiaridad de que algunas de sus paráfisis son en forma de gancho. Esta característica nunca se ha registrado para Helvella, por lo cual podría tratarse de una variedad nueva, pero para esto es necesario revisar más colecciones de esta especie en Costa Rica, para evaluar la presencia de tales paráfisis como una característica constante y distintiva.

A pesar de que son pocos los especímenes de Helvella depositados en el Herbario USJ, todos asociados a bosques de Quercus, es alta la cantidad de especies (nueve); de hecho de cinco de ellas (H. atra, H. fibrosa, H. láctea, H. pezizoides y H. solitaria) sólo se encontró un especimen de referencia. Además, en el herbario sólo existen muestras de cuatro de las siete provincias de Costa Rica (Alajuela, Cartago, Puntarenas y San José), lugares que presentan bosques de altura. Con base en lo anterior -bajo número de especímenes de referencia, nula representación de tres provincias y sólo un tipo de vegetación muestreado-pensamos que deben de existir más especies de Helvella en Costa Rica. Por lo cual es necesario que se hagan más exploraciones micológicas en búsqueda de especímenes de este género, para conocer realmente la diversidad de especies presentes en el país.

 

Agradecimientos

El primer autor agradece a Teresa Iturriaga (Universidad Simón Bolívar, Venezuela) y Richard P. Korf (Universidad de Cornell, EUA) su apoyo, formación y consejos en la taxonomía de los Pezizales. Se reconoce el apoyo de la Universidad Autónoma de Querétaro y de la Universidad de Guadalajara, ambas de México.

 

Literatura citada

Abbott, S.P., R.S. Currah, 1997. The Helvellaceae: systematic revision and occurrence in northern and northwestern North America. Mycotaxon 62:1—125.         [ Links ]

Afzelius, Α., 1783. Svamp-Slägtet Helvella. Kungliga Svenska Vetenskapsakademiens Handlingar 4:299—313.         [ Links ]

Calonge, F.D., T. Iturriaga, M. Mata, J. Carranza, 2003. Contribución al estudio de los Pezizales (Ascomycotina) de Costa Rica. Boletín de la Sociedad Micológica de Madrid 27:21—32.         [ Links ]

Calonge, F.D., M. Mata, L. Umafia, 2006. Adiciones y correcciones al catálogo de Ascomycota (Fungi) de Costa Rica, con especial referencia al género Scutellinia. Boletín de la Sociedad Micológica de Madrid 30:25—34.         [ Links ]

Denison, W.C., 1963. A preliminary study of the operculate cup-fungi of Costa Rica. Revista de Biología Tropical 11 (1): 99—129.         [ Links ]

Dissing, Η., 1966. The genus Helvella in Europe with special emphasis on the species found in Norden. Dansk Botanisk Arkiv 25:1—172.         [ Links ]

Eckblad, F., 1968. The genera of the operculate Discomycetes. A re-evaluation of their taxonomy, phylogeny and nomenclature. Nytt Magasin for Botanikk 15:1—191.         [ Links ]

Gómez, L.D., 1974. Revisión de las especies costarricenses del género Helvella Fries. Brenesia3:31—42.         [ Links ]

Hernández, L.R., L.D. Gómez, 1975. Helvella macropus (Fr.) Karst, en Costa Rica. Brenesia 5:47—49.         [ Links ]

Kirk, RM., RF. Cannon, D.W. Minter, J.A. Stalpers (eds.). 2008. Ainsworth and Bisby's dictionary of the fungi. 10^th ed. CABI Bioscience, Oxon. 771 p.         [ Links ]

Landeros, F., T. Iturriaga, L. Guzmán-Dávalos, 2012. Type studies in Helvella (Pezizales) l.Mycotaxon 119:35—63.         [ Links ]

Landeros, F., L. Guzmán-Dávalos, 2013. Revisión del género Helvella (Ascomycota: Fungi) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad(Suplemento-Micología) 84: S3—S20.         [ Links ]

Largent, D., D. Johnson, R. Watling, 1977. How to identify mushrooms to genus III: microscopic features. Mad River Press. Eureka, CA. 148 p.         [ Links ]

Nguyen, N., F. Landeros, R. Garibay-Orijel, K. Hansen, E.C. Vellinga, 2013. The Helvella lacunosa species complex in western North America: cryptic species, misapplied names and parasites. Mycologia 105(5): 1275—1286.         [ Links ]

Rifai, M.A., 1968. The Australasian Pezizales in the Herbarium of the Royal Botanical Gardens, Kew. Verhnad. Konink. Nedekandse Akad. Van Wetenschappen, Afd, Natuurkunde. Tweede Reeks 57(3): 1—295.         [ Links ]

Vite-Garin, T., J.L. Villaruel-Ordaz, J. Cifuentes, 2006. Contribución al conocimiento del género Helvella (Ascomycota: Pezizales) en México: descripción de especies poco conocidas. Revista Mexicana de Biodiversidad 77:143—151.         [ Links ]

Weber, N.S., 1972. The genus Helvella in Michigan. The Michigan Botanist 11:147—201.         [ Links ]