Introducción

Los mamíferos marinos de todo el mundo tienen patrones de coloración distintivos que varían según la especie, la edad, el sexo y la región geográfica, e incluso individualmente (^{Perrin 2009}). El color de la piel en los cetáceos está definido por la melanina, lo que les otorga el color oscuro a los animales (^{Fertl et al. 2004}, ^{Koper et al. 2017}). La ausencia de la enzima que produce la melanina causa el albinismo y, por ende, la ausencia de color en la piel, los ojos y el pelo (^{Fertl y Rosel 2009}, ^{Hauser-Davis et al. 2020}). Otro fenotipo en el que predomina la coloración blanca o las manchas es el leucismo, que es el resultado de defectos en la diferenciación de las células pigmentarias, con producción continua de melanina; en este caso, la piel y el pelo pueden carecer de pigmentación y el color se conserva en los ojos o en parches en la piel (^{dos Santos et al. 2016}, ^{Koper et al. 2017}). Se han reportado deficiencias de pigmentación en al menos 25 especies de cetáceos (^{Koper et al. 2017}), y se ha documentado el leucismo en al menos 14 especies de delfines (^{Hauser-Davis et al. 2020}).

Existen algunos informes sobre delfínes de Risso (Grampus griseus) con leucismo, y hasta donde sabemos, la información publicada reporta 3 defines presumiblemente leucísticos que fueron capturados con el fin de ser trasladados a acuarios en el Pacífico (^{Funasaka et al. 2017}). Los delfines de Risso se distribuyen por todo el mundo en aguas tropicales y templadas, y aparecen en múltiples áreas del Atlántico Norte, con una población residente en las Azores (^{Pereira 2008}). Aquí, reportamos los primeros 3 delfines de Risso leucísticos para el Atlántico Norte.

Materiales y métodos

Se avistaron delfines de Risso leucísticos en 6 ocasiones distintas al norte de la isla de Faial, archipiélago de los Azores (Portugal). Dos de los avistamientos se registraron el 12 de septiembre de 2020 (individuos A y B; Fig. 1) y los otros 5 (individuo C) el 12 de junio y el 21 de agosto de 2021, el 24 y 28 de julio de 2022 y el 3 de junio de 2023 (38°38.717ʹ N, 28°30.379ʹ W; 38°38.748ʹ N, 28°33.040ʹ W; 38°36.975ʹ N, 28°33.104ʹ W; 38°40.183ʹ N, 28°40.726ʹ W; 38°36.51030' N, 28°36.42432ʹ W). No fue posible obtener la localización GPS del avistamiento del 21 de agosto de 2021. Los avistamientos se realizaron desde una embarcación inflable Zodiac de 8.5 m durante las expediciones de observación de cetáceos y aves organizadas por Naturalist - Science and Tourism. Los datos fueron recolectados de manera oportunista, y aunque se fotografiaron varios individuos adultos, no se realizó una foto-identificación exhaustiva del grupo. El proceso de verificación se realizó visualmente sin ningún programa de foto-identificación. Los individuos fueron reconocidos por la presencia de marcas, cicatrices, muescas, forma de la aleta o patrones de pigmentación específicos (^{Tyson et al. 2011}, ^{Sprogis et al. 2016}).

Figura 1. Fotografías de 3 delfines de Risso (Grampus griseus) (individuos A, B y C) con pigmentación atípica avistados al norte de la isla de Faial, archipiélago de las Azores. Avistamiento del 12 de septiembre de 2020: (a) individuo A, cría de delfín de Risso con pigmentación atípica al lado de un adulto con pigmentación típica; (b) individuo B, juvenil/subadulto de delfín de Risso con cuerpo blanco atípico y coloración rosa en la aleta dorsal. Avistamiento del 12 de junio de 2021: (c-e) individuo C, Martins, mostrando todo el cuerpo y aletas de color blanco pálido. Avistamiento del 21 de agosto de 2021: (f-g) individuo C observado de los 2 lados; en (f) se observa en compañía del mismo adulto que se observó en los diferentes años con la coloracion típica. (h-i) Individuo C fotografiado e1 24 y 28 julio de 2022, respectivamente, con el mismo adulto. Avistamiento del 3 junio de 2023: (j-k) individuo C; en (j) se muestra con un juvenil con pigmentación típica, y en (k) se muestra con el mismo adulto que en los años anteriores; (l) Fotografía demostrativa de una cría de delfín de Risso de otro grupo/avistamiento con la pigmentación típica de una cría. La fotografía en (b) fue tomada por Olivier Coucelos. 

Se tomaron notas sobre el comportamiento y la ecología social, e imágenes fotográficas durante periodos no mayores que 15 min por evento de avistamiento debido a las limitaciones y regulaciones turísticas. Las imágenes fotográficas se tomaron con una cámara Canon 77D con un lente de 18-135 mm. Las imágenes se guardaron en la base de datos de Atlantic Naturalist en Horta, isla de Faial.

Resultados

Dos delfines de Risso, individuos A (Fig. 1a) y B (Fig. 1b), fueron avistados por separado el 12 de septiembre de 2020 en un grupo de 100 a 120 individuos. Un observador en tierra siguió al grupo durante todo el día, y los delfines fueron avistados en 2 ocasiones diferentes (11:20 AM y 2:50 PM) a una distancia de ~6 km al noreste de la isla de Faial. El individuo A (Fig. 1a) era una cría con coloración corporal atípica completamente blanca y pálida y pliegues neonatales verticales oscuros; fue avistado en la mañana nadando junto a un adulto durante todo el evento de avistamiento. El individuo B (Fig. 1b) tenía el tamaño de un juvenil/subadulto (^{Hartman et al. 2013}) y era casi totalmente blanco, con ojos oscuros, tonos de gris claro en la zona dorsal posterior a la cabeza, coloración rosa en la aleta dorsal y coloración oscura a lo largo del borde posterior y la punta de la aleta dorsal; fue avistado en la tarde (Fig. 1b) transitando lentamente dentro de un subgrupo de otros 5 individuos de tamaño similar muy asustados. No fue posible confirmar el sexo de los delfines en ninguno de los 2 casos.

Una segunda cría de delfín de Risso (individuo C; Fig. 1e-f) fue observada el 12 de junio de 2021 en un grupo de 30 a 50 individuos. Esta cría presentó una coloración atípica, con un cuerpo mayoritariamente blanco, pálido y algunas marcas grises claras a lo largo del borde de la aleta dorsal y en la parte superior de la cabeza, líneas verticales oscuras en el costado (pliegues neonatales) y ojos oscuros. Durante este avistamiento, la cría pasó la mayor parte del tiempo cerca de un adulto con pigmentación corporal típica. Esta misma cría fue avistada nuevamente en la tarde junto al adulto que la acompañaba. Las buenas condiciones meteorológicas que se presentaron ese día permitieron observar a la cría amamantándose.

El individuo C fue avistado de nuevo (Fig. 1g-h) el 21 de agosto de 2021 en un grupo pequeño de al menos 15 individuos. Fue avistado nuevamente el 24 de julio de 2022 en un grupo de al menos 12 individuos, y el 28 de julio del mismo año fue visto junto a un juvenil/subadulto más oscuro y de mayor edad; 10 adultos del evento del 28 de julio fueron foto-identificados. En todos los casos, la cría estaba acompañada por el mismo adulto del primer avistamiento (12 de junio de 2021). La identificación de la cría fue posible gracias a la coloración pálida distintiva y a la muesca en la base de aleta dorsal.

El 3 de junio de 2023, el individuo C fue avistado nuevamente al norte la isla Faial. Estaba acompañado de un adulto, con un total de 10-12 individuos en el grupo, incluso 3 juveniles. El grupo estaba descansando. Solo se foto-identificaron algunos individuos. El individuo C fue nombrado Martins en honor del observador en tierra que ha vigilado el mar en el área al norte de la isla de Faial durante muchos años y ha estado avistando la especie.

Discusión

El delfín de Risso presenta cambios ontogénicos en su coloración externa, ya que se vuelven más claros con la edad. Las crías del delfín de Risso son de color marrón claro a gris plateado, los subadultos son de color marrón oscuro a negro y los adultos son típicamente blancos debido al aclaramiento de la piel y a la acumulación de cicatrices. La alteración de la pigmentación corporal es más evidente debido a la acumulación de cicatrices por las interacciones sociales, lo que proporciona suficientes diferencias fenotípicas para estimar de la edad (^{Hartman et al. 2013}, ²⁰¹⁶). Esta es una característica rara entre los delfínidos, pero es una característica de diagnóstico en el delfín de Risso. Por lo tanto, los casos de leucismo en los delfines de Risso pueden ser distinguidos más fácilmente cuando los animales aún están en sus primeras etapas de vida que cuando están en etapas de edad avanzada.

Los delfines reportados en este trabajo (2 crías [individuos A y C] y 1 juvenil/subadulto [individuo B]; Fig. 1 a, e, b, respectivamente) tenían el tamaño de y se comportaron como individuos en edades tempranas, pero su coloración evidentemente era anormal, ya que los individuos jóvenes/subadultos tienen pigmentación oscura y cicatrices notables. Esto, además, fue evidenciado por la comparación de individuos de edad similar y con coloración típica (Fig. 1 a, k, l) y por la diferencia de tamaño con respecto a los adultos que se muestran en la Figura 1. A diferencia del individuo B, los 2 juveniles de delfines de Risso leucísticos que presentaron pliegues neonatales estaban nadando cerca de adultos. Además, el comportamiento de lactancia del individuo C y la presencia del mismo adulto con coloración típica en los 2 avistamientos de julio de 2022 sugieren que uno de los progenitores no era leucístico. Considerando las fechas del comportamiento de lactancia, estimamos que la fecha de nacimiento estimada fue entre finales de 2020 y principios de 2021. Es importante resaltar el hecho de que se observaron 3 delfines de Risso con coloración atípica en un periodo de tiempo tan corto. El tamaño de grupo parece ser de 12 individuos. La consistencia de las observaciones al norte de la isla de Faial indica que el grupo visita el área al menos en los meses de primavera-verano, aunque no se quedan durante periodos largos, según las observaciones diarias de un observador de ballenas con binoculares.

Las presencia de manchas oscuras en la piel de los 3 individuos reportados en este estudio es indicativo de leucismo y descarta la posibilidad de que los individuos fueran albinos (^{Fertl et al. 1999}). Se han registrado casos de delfínidos leucísticos en la Macaronesia, por ejemplo, los delfines moteados del Atlántico (Stenella frontalis) en el archipiélago de las Azores (^{dos Santos et al. 2016}) y frente a la isla de Madeira (^{Alves et al. 2017}). Se han observado casos de leucismo en otras especies, pero no hay registros o reportes. A pesar del extenso trabajo de investigación sobre los cetáceos en las Azores (e.g., ^{Pereira y Gonçalves 2009}, ^{Silva et al. 2014}) y en otras regiones del Atlántico Norte (^{Gaspari et al. 2007}, ^{Boer et al. 2013}, ^{Stevens 2014}), particularmente la investigación sobre la ecología social del delfín de Risso (e.g., Pereira 2008; ^{Hartman et al. 2008}, ²⁰¹³, ²⁰¹⁴), los 3 individuos que aquí se reportan son los primeros delfines de Risso con hipopigmentación atípica (manchado claro generalizado en la piel) en ser reportados para el Atlántico. Este reporte puede ser valioso para los estudios poblacionales y de monitoreo en las Azores, ya que estos delfines anormalmente blancos son fáciles de rastrear. La ausencia de registros puede explicarse, en parte, por el hecho de que, salvo que haya ausencia total de pigmentación, como ocurre con el albinismo, y se pueda observar el iris, la hipopigmentación atípica en los delfines de Risso puede detectarse fácilmente sólo durante las etapas de edad tempranas.

El leucismo es el resultado de mutaciones en unos pocos genes que pueden ser heredados (e.g., ^{van Grouw 2013}). Aunque lo esperado en un grupo grande de delfines es ver varias manadas o grupos que mantienen cierta estabilidad (^{Hartman et al. 2008}, ^{Pereira 2008}) y considerando las diferencias de tamaño entre los individuos A y B, se puede especular que la descendencia de estos 2 individuos puede provenir del mismo adulto. El grupo no fue fotografiado exhaustivamente, y no se observó ningún adulto de este grupo que presentara coloración atípica. Además, el proceso en el que la coloración de los individuos se aclara progresivamente hasta alcanzar una coloración totalmente blanca en adultos mayores no se ha comprendido del todo a nivel molecular. En el caso del individuo C, Martins, el tamaño del grupo era relativamente estable y no se observó ningún signo evidente de hipopigmentación en los otros individuos. Futuros trabajos deberían abordar la dispersión del leucismo dentro de la población, los impactos en la aptitud o el cambio de coloración temprano en esta especie en particular.