Área de estudio

El GC se localiza entre los 23° y 32° N y los 108° y 115° W. Presenta una orientación de NW a SE, mide aproximadamente 1,100 km de largo y 150 km de ancho y se comunica en la parte sur con el océano Pacífico. La capa superficial del GC presenta una circulación termohalina que depende de los procesos físicos estacionales; por otro lado, algunas propiedades químicas (oxígeno disuelto, pH y nutrientes) se encuentran influenciadas por aguas subsuperficiales asociadas a la capa del mínimo de oxígeno, misma que se extiende desde el NE del Pacífico tropical hasta la región central del GC (^{Delgadillo-Hinojosa et al. 2006}). En general, en el GC se distinguen 2 temporadas durante el ciclo estacional: la temporada fría y la temporada cálida. La temporada fría se extiende de diciembre a mayo y se caracteriza por mostrar bajas temperaturas superficiales y una capa de mezcla profunda, especialmente en febrero, como resultado del forzamiento de los vientos predominantes y la convección térmica (^{Robles y Marinone 1987}). En contraste, en la temporada cálida, entre junio y octubre, hay un incremento de la temperatura superficial y estratificación de la columna de agua (^{Valdez-Holguín et al. 1999}). Durante este periodo, el aporte de nutrientes desde aguas profundas es limitado y la capa superficial por encima de la nutriclina se encuentra notablemente empobrecida en nitratos (^{White et al. 2007}, ^{Torres-Delgado et al. 2013}).

Recolecta de muestras

Del 3 al 5 de septiembre de 2016, a bordo del buque oceanográfico Alpha Helix, se realizó el crucero EXFINIFE en la región central del GC. Durante estos 3 días se realizaron 4 muestreos en un punto localizado sobre la CG (27°12ʹ N, 111°18ʹ W) (Fig. 1a): 3 de septiembre, D1; 4 de septiembre, D2; y 5 de septiembre, D3-1 y D3-2. Los muestreos fueron realizados durante el verano tardío en condiciones de mareas muertas. Estas condiciones favorecen la presencia de grupos fitoplanctónicos propios de condiciones oligotróficas (^{White et al. 2007}, ^{Segovia-Zavala et al. 2010}).

Figure 1 Location of the sampling station (). Satellite image of chlorophyll a (Modis-Aqua, 8-day composite: 28 August to 4 September 2016) (a) and spatiotemporal distribution of temperature (b), salinity (c), sigma-t (d), and fluorescence (e). For the elaboration of the cross sections for temperature, density, salinity, and fluorescence, a linear interpolation scheme was used in the Ocean Data View program. 

Mediante un CTD (SeaBird Electronics, modelo SBE 9-11 plus) equipado con sensores de conductividad, temperatura, oxígeno disuelto y fluorescencia, a lo largo de las horas luz, se realizaron un total de 5 lances en D1, 6 lances en D2 y 4 lances en D3-1 y D3-2. El punto de muestreo tiene una profundidad aproximada de 2,000 m; sin embargo, para el análisis de clorofila a (Cla), fitoplancton, hierro disuelto (Fe_d), nitratos más nitritos (NO₃ + NO₂), fosfatos (PO₄) y silicatos (SiO₄), se recolectaron muestras de agua a 3 diferentes profundidades, iguales o menores que 50 m (5 m, 25-35 m y 37-50 m), mediante botellas Niskin de 5 L (General Oceanics) acopladas a una roseta. Las profundidades de muestreo se eligieron de acuerdo con el potencial de la actividad fotosintética correspondiente a la superficie (5 m), ~50% de la irradiancia superficial (I₀) y el máximo de fluorescencia (7-9% de I₀). Para el análisis de Cla, se filtró 1 L de agua de mar a través de filtros de fibra de vidrio (GF/F, 25 mm). Una vez realizada la filtración, los filtros se colocaron en cápsulas de HistoPrep, las cuales se almacenaron en nitrógeno líquido hasta su análisis en el laboratorio. La recolecta de agua para el análisis de Fe_d se realizó bajo condiciones de ultra limpieza (^{Bruland et al. 2001}, ^{Delgadillo-Hinojosa et al. 2006}, ^{Segovia-Zavala et al. 2010}). Las muestras de agua para la estimación de la abundancia y la identificación del fitoplancton se preservaron en una solución ácida de Lugol al 1% de concentración final y se almacenaron en oscuridad a 4 °C. El agua para el análisis de nutrientes se mantuvo en frascos de plástico oscuros de 20 mL a -20 °C hasta su análisis en el laboratorio.

Análisis de variables

Análisis estadístico

Con el objetivo de encontrar asociaciones entre las variables fisicoquímicas, biológicas y las especies fitoplanctónicas bajo la condición oligotrófica imperante, se realizó un análisis de correlación mediante la prueba no paramétrica de rango de Spearman.

Condiciones hidrográficas

A lo largo de los 3 días de muestreo, la columna de agua pasó de una estratificación fuerte a una mezcla parcial. En los primeros 2 días de muestreo (D1 y D2), la isopicna de los 22 kg·m^-3 se mantuvo a una profundidad aproximada de 30 m (Fig. 1d). Esto se debió a que los valores promedio de salinidad (35.41 ± 0.06) y temperatura (30.69 ± 0.11 °C) en la capa por encima de los 30 m (llamada capa superficial de aquí en adelante) fueron mayores que los de salinidad (35.23 ± 0.10) y temperatura (24.82 ± 2.91 °C) registrados por debajo de los 30 m (llamada capa profunda de aquí en adelante). Sin embargo, como resultado de una disminución de salinidad y temperatura promedio en la capa superficial (35.34 ± 0.05 y 28.30 ± 1.60 °C), durante el tercer día de muestreo (D3-1 y D3-2), la isopicna de 22 kg·m^-3 presentó un levantamiento abrupto, lo que indica un cambio de estabilidad a relativa inestabilidad en la columna de agua (Fig. 1d).

Variables biogeoquímicas

Variables químicas

Los nutrientes inorgánicos presentaron un comportamiento similar durante los 3 días de muestreo, con concentraciones bajas en la capa superficial y altas en la capa profunda (Fig. 2a-c). Los promedios encontrados para NO₃ + NO₂, PO₄ y SiO₄ fueron, respectivamente, 0.02 ± 0.00, 0.58 ± 0.17 y 3.49 ± 1.12 µM en la capa superficial y 2.29 ± 2.08, 0.95 ± 0.22 y 8.16 ± 3.44 µM en la capa profunda (Tabla 1). En el primer día de muestreo (D1), la distribución vertical del Fe_d presentó concentraciones promedio menores en la capa superficial y mayores en la capa profunda (2.50 ± 0.00 nM y 4.60 ± 2.40 nM, respectivamente; Fig. 2d). En contraste, los promedios para los muestreos del segundo (D2) y del tercer (D3) día presentaron valores muy similares para la capa superficial y la capa profunda (1.19 ± 0.46 y 1.29 ± 0.22 nM, respectivamente; Tabla 1).

Figure 2 Vertical distribution of nitrates plus nitrites (NO₃ + NO₂) (a), phosphates (PO₄) (b), silicates (SiO₄) (c), and dissolved iron (Fe_d) (d) in the samples from the Guaymas Basin during the late summer of 2016. 

Table 1 Physicochemical and biological variables measured during the EXFINIFE cruise carried out in the Guaymas Basin from 3 to 5 September 2016. Depth (Z, m); temperature (T, °C); salinity (S); chlorophyll a (Chla, mg·m^-3); diatoms (Diato., cell·L^-1); dinoflagellates (Dino., cell·L^-1); Trichodesmium spp. (Trich., cell·L^-1); Richelia sp. (Rich., cell·L^-1); picophytoplankton (Pico., cell × 10⁶·L^-1); nano-microdiatom biomass (BND-BMD, µg C·L^-1); picophytoplankton biomass (BPico., µg C·L^-1); irradiance (I₀, %); nitrates plus nitrites (NO₃ + NO₂), phosphates (PO₄), and silicates (SiO₄) (detection limit of 0.02, 0.02, and 0.04 µM, respectively); and dissolved iron (Fe_d, 0.04 nM detection limit). 

Survey	Z	T	S	Chla	Diato.	Dino.	Trich.	Rich.	Pico.	BND-BMD	BPico.	I0	NO3 + NO2	SiO4	PO4	Fed
D1	5	30.61	35.37	0.33	1,717	8,623	1,043		28.8	1.39-3.42	32.70	100	0.02	3.08	0.51	2.47
	35	28.94	35.25	0.32	1,770	5,379	3,128		33.8	0.54-89.30	37.40	15	0.02	3.67	0.80	2.86
	50	22.20	35.09	0.39	10,872	5,050	5,214		18.3	42.90-122.60	20.70	5	3.80	9.24		6.31
D2	5	30.77	35.46	0.48	677	6,088	2,085		23.3	0.12-5.25	26.41	100	0.02	2.24	0.38	1.63
	35	24.57	35.22	0.78	31,285	11,411		1,564	49.7	71.73-1,590.00	56.30	15	0.06	6.03	0.84	1.53
	45	23.59	35.35	0.80	17,747	11,091		417	21.6	20.41-422.30	24.50	5	3.24	9.14		1.24
D3-1	5	29.08	35.36	0.33	1,408	4,629		2,086	28.1	1.00-4.96	31.90	100	0.02	3.75	0.65	0.71
	25	26.45	35.29	0.61	4,218	6,190			134.0	3.70-105.19	151.90	20	0.02	4.89	0.77	1.24
	40	24.45	35.29	0.94	8,861	4,421			89.7	14.94-1,828.00	101.70	10	4.31	12.70	1.20	1.10
D3-2	5	29.23	35.38	0.19	989	5,261			31.1	0.59-5.01	35.30	100
	33	25.59	35.34	0.74	5,269	4,612			147.0	6.18-230.24	166.60	20
	37	25.06	35.35	1.02	8,729	4,878			64.9	11.07-293.90	72.40	10

Biomasa y abundancia del fitoplancton

En la Figura 3 se muestran los perfiles verticales de la concentración de Cla y de la biomasa cuantificada a partir de 2 grupos de fitoplancton (diatomeas más picofitoplancton autótrofo). Aunque se observó una considerable variabilidad temporal de Cla y de biomasa fitoplanctónica, ambas variables estuvieron estrechamente correlacionadas (r de Spearman = 0.75, n = 12, P < 0.05). Con excepción del perfil de Cla para el muestreo D1, donde se presentó escasa variabilidad vertical, los máximos valores de Cla y biomasa se observaron en la subsuperficie (Fig. 3a-b). En general, la biomasa superficial promedio, caracterizada por las contribuciones de picofitoplancton autótrofo, nanodiatomeas y microdiatomeas (~85.0%, 2.0% y 13.0%, respectivamente), fue ~20 veces menor que la de la capa profunda (10.0%, 8.0% y 82.0%, respectivamente). Particularmente, los máximos de biomasa en D2 (1,718 µg C·L^-1) y D3-1 (1,944 µg C·L^-1) fueron 4 veces mayores que los registrados en D3-2 (403 µg C·L^-1).

Figure 3 Vertical profiles of chlorophyll a concentration and biomass of phytoplankton groups (diatoms plus autotrophic picophytoplankton) in samples collected during the 3 days of sampling (D1, D2, D3-1, and D3-2) in the Guaymas Basin during the late summer of 2016. 

El fitoplancton (>5 µm) presentó mayores abundancias en D2 respecto a los otros muestreos, con un máximo de 60 × 10³ célula·L^-1 a 35 m (Fig. 4). Por su parte, el picofitoplancton (<2 µm) presentó máximos subsuperficiales, aunque de menor magnitud en D1 y D2 en comparación con D3-1 y D3-2 (134 y 147 × 10⁶ célula·L^-1, respectivamente) (Fig. 4). En cuanto a la contribución de los grupos fitoplanctónicos a la abundancia de la fracción >5 µm, las fitoflageladas indeterminadas y los dinoflagelados fueron predominantes en las muestras superficiales (promedio: 44.0% y 39.0%, respectivamente), a diferencia de las diatomeas que predominaron en las del estrato más profundo (43.0%). En el estrato intermedio, la contribución promedio fue similar entre los 3 grupos (30.0-32.0%). Los registros de las cianobacterias diazótrofas en tricomas fueron, en general, muy irregulares, y se registraron abundancias relativamente bajas (entre indetectables y 5.21 × 10³ célula·L^-1), con observaciones de Trichodesmium spp., principalmente, en D1 y D2 a 5 m. En contraste, Richelia intracellularis no se detectó en D1, pero se encontró en D2 a 35 y 45 m y en D3-1 a 5 m (Tabla 1). Estos diazótrofos y otros grupos fitoplanctónicos (cocolitofóridos más silicoflagelados) contribuyeron, respectivamente, hasta el 22.0% (e.g., en D1 a 35 m) y el 1.2% (e.g., en D2 a 35 m) de la abundancia de la fracción >5 μm (Fig. 4).

Figure 4 Vertical profiles of the total abundance of phytoplankton >5 μm and diagrams of the relative contribution of the main phytoplankton groups (%) to the abundance of samples collected in the Guaymas Basin during the late summer of 2016: September 3, D1 (a); September 4, D2 (b); and September 5, D3-1 (c) and D3-2 (d). 

Hidrografía

El área de estudio presentó una estabilidad vertical bien definida en D1 y D2 (Fig. 1b, c). Sin embargo, en D3-1 y D3-2 se observó una disminución de temperatura y salinidad en la capa superficial. Este cambio de una estabilidad vertical a una mezcla parcial pudo ser debido a que durante los muestreos D3-1 y D3-2, la región experimentó un incremento en la velocidad del viento y la altura del oleaje debido a la influencia del huracán Newton (https://www.nhc.noaa.gov/archive/2016/ep15/ep152016.publica.005.shtml?, accedida en octubre de 2016), lo que, además de limitar la continuidad del estudio, disminuyó en 10 m la zona eufótica (de 70 a 60 m) y en un 50% la profundidad de la capa de mezcla (de 30 a 15 m).

Variabilidad espacial y temporal de los nutrientes

A pesar del debilitamiento parcial de la estratificación vertical en D3-1 y D3-2, la condición de oligotrofía se mantuvo durante todo el estudio. Los cocientes promedio de N:P (0.55 ± 1.34), N:Si (0.13 ± 0.18) y Fe:N (52.70 ± 29.70) indicaron que el nutriente limitante durante este estudio fue el N. El principal abastecimiento de N a la capa superficial en la región central del GC proviene desde las capas más profundas y es modulado por procesos de convección, advección y difusión diapicnal y/o turbulenta (^{Lavín et al. 1995}, ^{Torres-Delgado et al. 2013}). Sin embargo, las aguas de estas capas más profundas suelen presentar deficiencias en el contenido de N (N:P < 16) disponible para productores primarios no diazótrofos (^{Dutkiewicz et al. 2012}, Torres-Delgado et al. 2013). Esto es debido a que las masas de agua a las que pertenecen experimentaron procesos de desnitrificación en la zona del mínimo de oxígeno del Pacífico nororiental tropical (^{Delgadillo-Hinojosa et al. 2006}), lo cual reduce el contenido de N utilizable por productores primarios no diazótrofos (^{Dutkiewicz et al. 2012}).

Estructura del fitoplancton

La composición fitoplanctónica fue representativa de zonas de transición, con especies de condiciones tanto costeras como oceánicas, y se caracterizó por una contribución importante de diatomeas, dinoflagelados y fitoflageladas. Comparable con nuestros resultados, ^{Hernández-Becerril (1987)} reportó una riqueza de 60 especies y 3 morfotipos no identificados en la región central del GC durante junio de 1982, con una contribución de diatomeas y dinoflagelados del 48.0% y 33.0%, respectivamente, en relación con el total de taxones de fitoplancton >5μm.

La alta contribución de algunas especies de dinoflagelados (e.g., Tripos fusus, Tripos furca, Tripos macroceros, Tripos candelabrus, Prorocentrum gracile, Prorocentrum micans, Oxytoxum sceptrum y Oxytoxum scolopax) al fitoplancton >5 μm en la capa superficial se caracterizó por la presencia de especies con alta motilidad, capaces de regular su posición en la columna de agua y de crecimiento más lento para conservar biomasa y administrar recursos en condiciones oligotróficas y de alta irradiancia (^{Reynolds 1991}). En profundidades intermedias se detectó un importante componente de nanodiatomeas céntricas (e.g., Chaetoceros messanensis, Chaetoceros radicans, Chaetoceros curvisetus, Leptocylindrus danicus) y dinoflagelados (e.g., S. trochoidea, Oxytoxum laticeps), caracterizados por una elevada relación superficie-volumen. Esto último les confiere una rápida asimilación de nutrientes, así como altas tasas de crecimiento en entornos con bajos niveles de perturbación (^{Reynolds et al. 2002}). Bajo las condiciones oligomesotróficas de la termoclina, coexisten diatomeas con similares estrategias a las de las diatomeas del nivel intermedio, y poblaciones de diatomeas de mayor tamaño y morfología (e.g., Rhizosolenia clevei, Rhizosolenia bergonii, Rhizosolenia imbricata, Coscinodiscus gigas, Coscinodiscus radiatus y Actinoptychus senarius), con alta captación y altos requerimientos de nutrientes (^{Reynolds 1991}).

Biomasa del fitoplancton

Los resultados indican que las diatomeas tendieron a acumularse en los niveles más profundos y presentaron una distribución vertical similar a la de la fluorescencia (Figs. 1e, 4). Esta acumulación de diatomeas se produce debido a que en las aguas más profundas se encuentran las mayores concentraciones de nutrientes, principalmente de NO₃ + NO₂, y a que las diatomeas cuentan con adaptaciones ecofisiológicas de fotoaclimatación dadas por el aumento de Cla por célula con la profundidad (^{Latasa et al. 2017}). En contraste, otros grupos relativamente abundantes en la capa superficial, constituidos por algunas especies de dinoflagelados y ecotipos de picofitoplancton, se caracterizan por una mayor afinidad a condiciones oligotróficas (e.g., aquellos con capacidad heterotrófica o mixotrófica) y de adaptación a altas irradiancias (e.g., bajos cocientes de clorofila b ₂/a ₂ y variaciones en su contenido de ficoeritrina) (^{Ong y Glazer 1991}, ^{Moore y Chisholm 1999}) (Fig. 4).

La resolución temporal de los perfiles de fluorescencia, como indicador de la biomasa fitoplanctónica, confirma la dinámica del fitoplancton en relación con la fotoadaptación a la intensidad de luz en combinación con la disponibilidad de nutrientes inorgánicos (Fig. 1e). Esta distribución muestra una capa predominantemente oligotrófica en los primeros metros, así como un máximo subsuperficial entre ~40 y 55 m que tiende, ligeramente, a profundizarse e incrementarse en magnitud durante los lances de la tarde. (Figs. 1e, 4c). Esto último se ve reflejado en las correlaciones significativas (P < 0.05) que la Cla tiene con la profundidad y la temperatura (ρ = 0.58 y ρ = -0.61, respectivamente; n = 12). El máximo subsuperficial de Cla es una característica común en ambientes estratificados verticalmente y, en general, coincide con la parte menos profunda de la nutriclina y con condiciones óptimas de irradiancia (^{Cullen 2015}). Esto indica que las bajas concentraciones de Cla detectadas en los niveles superficiales en este trabajo pueden ser consecuencia de la irradiancia excesiva (>1,500 µE·m^-2·s^-1) y las bajas concentraciones de NO₃ + NO₂, lo cual puede limitar el crecimiento fitoplanctónico. Por otro lado, en aguas intermedias-profundas, la abundancia de nutrientes y la aclimatación del fitoplancton a la irradiación y su calidad espectral estimulan el crecimiento de células de microfitoplancton y, por tanto, aumentan la concentración de pigmentos fotosintéticos y biomasa (^{Klausmeier y Litchman 2001}). Esto último se ve reflejado en las correlaciones significativas (P < 0.05) de Cla con la concentración de NO₃ + NO₂ (ρ = 0.68, n = 9) y la profundidad (r = 0.58, n = 12). En síntesis, las bajas concentraciones de NO₃ + NO₂ y el exceso de irradiancia en la superficie no favorecen la proliferación de diatomeas, lo cual está de acuerdo tanto con la correlación significativa entre estas últimas y la Cla (P < 0.05, ρ = 0.68, n = 12) como con la alta contribución de la Cla a la biomasa de las nano-microdiatomeas. Esta observación, es consistente con los valores de Cl_sat del MODIS-Aqua a la primera profundidad óptica (~20 m, Fig. 1a), los cuales fueron muy similares a la concentración de Cla del muestreo D1 a 5 y 35 m (Tabla 1, Fig. 3a).

Por otro lado, las bajas concentraciones de Cla detectadas en superficie coinciden con el incremento relativo de biomasa del picofitoplancton en un 85.0% en relación con las diatomeas. Este predominio puede ser explicado por la elevada relación superficie-volumen que caracteriza a células muy pequeñas y, en consecuencia, por su eficiencia para la absorción de nutrientes respecto a las fracciones más grandes (^{Chisholm 1992}, ^{Raven et al. 2005}). Esta contribución a la biomasa es similar al 75.0% aportado por el picofitoplancton (Synechococcus y Prochlorococcus) que reportaron ^{Miranda-Alvarez et al. (2020)} para las aguas superficiales de la región noreste del Pacífico tropical. De la misma manera, la relación entre los intervalos de Cla y los valores de la contribución relativa a la biomasa autotrófica de las fracciones por tamaño observada aquí es muy similar a la reportada para la región sur de la corriente de California (^{Taylor y Landry 2018}).

Lo anteriormente descrito indica que el aporte de nutrientes, el cual depende del grado de estabilidad de la columna de agua (^{Karl y Lukas 1996}, ^{Falkowski 1997}), y el grado de fotoadaptación a la intensidad de luz controlaron la presencia y la abundancia de ciertos grupos de fitoplancton en las aguas superficiales del GC.

Variabilidad espaciotemporal de cianobacterias diazótrofas

La presencia de cianobacterias diazótrofas en este trabajo fue muy irregular y en abundancias relativamente bajas (2,220 ± 1,575 célula·L^-1). Esto último es comparable a las cuantificaciones indirectas a partir de tricomas de Richelia intracelularis (<40-1,700 tricoma·L^-1, con el supuesto de un intervalo de 3-5 células vegetativas en simbiosis por tricoma) y de genes nifH de Trichodesmium spp. (0-624 copias de ADNc·L^-1) realizadas previamente en la CG en verano por ^{White et al. (2007}, ²⁰¹³⁾. Trichodesmium spp. fue encontrada en todas las profundidades en D1 y a 5 m en D2, pero estuvo ausente en D3-1 y D3-2 (Tabla 1). En contraste, Richelia intracelularis no se detectó en D1, pero se encontró a 35 y 45 m en D2 y a 5 m en D3-1 (Tabla 1). Esto sugiere que, a pesar de las condiciones favorables de estratificación vertical, alta temperatura y bajas concentraciones de N inorgánico, la proliferación de estos organismos pudo estar limitada por factores no evaluados en este estudio (e.g., concentración de micronutrientes, pastoreo, competencia, etc.).