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Ciencias marinas
versión impresa ISSN 0185-3880
Cienc. mar vol.49 Ensenada ene./dic. 2023 Epub 12-Ago-2023
https://doi.org/10.7773/cm.y2023.3353
Artículos
Variaciones estacionales en el desempeño reproductivo y larvario de la concha nácar Pteria sterna asociadas con condiciones ambientales anómalas
1CIBNOR, 23096 La Paz, Baja California Sur, Mexico.
Se estudió el desempeño reproductivo y larvario de Pteria sterna en relación a factores ambientales anómalos, hipotetizando que la transición entre los eventos de La Niña y El Niño 2008-2009 afectó los periodos “normales” para recolectar reproductores maduros y cultivar larvas en laboratorio. Se realizaron muestreos estacionales en 2 periodos reproductivos (febrero y abril 2009), 1 periodo pre-reproductivo (noviembre 2008) y 1 periodo post-reproductivo (junio 2009). De las 40 ostras recolectadas en cada periodo, 20 se utilizaron para evaluar el desove y cultivo larvario y 20 para determinar indicadores de condición reproductiva. La temperatura, salinidad y contenido de seston se monitorearon en cada periodo. Los datos de temperatura superficial del mar (TSM) asociados a condiciones ambientales anómalas se obtuvieron del satélite Aqua-MODIS. Las variaciones en la TSM afectaron más el desempeño reproductivo que el desempeño larvario de Pteria sterna. La inducción al desove falló en noviembre 2008 y fue exitosa en febrero, abril y junio 2009, aunque solo en abril las larvas completaron la metamorfosis y se fijaron, a partir de reproductores más maduros, ovocitos más grandes y condiciones ambientales favorables (21.80 °C; ~31 mg·L-1 seston total; +0.50 °C TSM). Las anomalías positivas de TSM (+0.50 a +1.10 °C) de agosto a diciembre 2008 favorecieron un verano más largo que afectó el desove de febrero 2009. En junio 2009 (22.50 °C, 29.50 mg·L-1 seston total, +0.40 °C TSM), cuando los porcentajes de gónadas y ovocitos maduros eran bajos, las larvas no fueron viables y pocas semillas se fijaron. Además de recolectar reproductores maduros en invierno-primavera para una viabilidad óptima de las larvas y semillas, recomendamos incluir un breve periodo de acondicionamiento en el laboratorio después del pico de desove y un segundo a finales del otoño para promover el reciclaje de nutrientes y la recuperación natural de gametos.
Palabras clave: acuacultura; condición de reproductores; cultivo larvario; factores ambientales; ENSO
The reproductive and larval performance of Pteria sterna associated with anomalous environmental factors was evaluated, testing the hypothesis that the transition from La Niña to El Niño in 2008-2009 affected the “normal” periods in which ripe broodstock are collected and larvae are reared in a hatchery. Seasonal sampling included 2 reproductive periods (February and April 2009), 1 pre-reproductive period (November 2008), and 1 post-reproductive period (June 2009). Of the 40 oysters collected in each period, 20 were used for induced spawning and larval culture, while 20 were used to evaluate indices of reproductive performance. Water temperature, salinity, and seston content were monitored in each period. Sea surface temperature (SST) data associated with anomalous environmental conditions were obtained from the Aqua-MODIS satellite. Variations in SST affected reproductive performance more than larval performance in Pteria sterna. Spawning induction failed in November 2008 and succeeded in February, April, and June 2009, although only the larvae from April completed metamorphosis and settled, given the riper broodstock, larger oocytes, and favorable environmental conditions (21.80 °C; 31 mg·L-1 total seston; +0.50 °C SST). Positive SST anomalies (+0.50 to +1.10 °C) from August to December 2008 resulted in longer summer conditions that affected spawning in February 2009. In June 2009 (22.50 °C; 29.50 mg·L-1 total seston; +0.40 °C SST), when the percentages of ripe gonads and mature oocytes were small, the larvae were not viable, and few spat settled. In addition to collecting ripe broodstock in winter-spring for optimal larval and spat viability, we recommend including a brief conditioning period at the hatchery following the spawning peak and a second conditioning period in late autumn to promote nutrient recycling and natural gamete recovery.
Key words: aquaculture; broodstock condition; larval culture; environmental conditions; ENSO
INTRODUCCIÓN
En moluscos bivalvos, las reservas energéticas de los reproductores juegan un papel clave en el desarrollo y madurez de los gametos, así como en la viabilidad y vigor de los embriones y larvas (Chávez-Villalba et al. 2003, Wassnig y Southgate 2012a). Estas reservas son importantes durante el desarrollo temprano, cuando la habilidad de las larvas veliger para alimentarse de fuentes exógenas es limitada, así como durante el estadio tardío cuando éstas experimentan procesos energéticos demandantes asociados a la metamorfosis y la transición entre la vida pelágica y bentónica (Gagné et al. 2010, Angel-Dapa et al. 2015). Los mecanismos internos de almacenamiento y movilización de nutrientes para sustentar primero la gametogénesis y más adelante el desarrollo embrionario y larvario están regulados por factores endógenos y exógenos, tales como enfermedades, estrés y factores ambientales (Saucedo y Southgate 2008, Gireesh et al. 2009). Una mala condición fisiológica de los reproductores puede también derivar en un desove fallido, la reabsorción de gametos y un pobre desempeño larvario, afectando todos los pasos secuenciales de la producción de semilla (Gómez-Robles et al. 2013, Mazón-Suástegui et al. 2021). Finalmente, la ocurrencia de condiciones ambientales anómalas asociadas con la cambiante relación entre la atmósfera y el océano somero, pueden incrementar o disminuir la temperatura superficial del mar (TSM; Pastor 2021). Esto puede favorecer eventos como La Niña o El Niño, los cuales también pueden afectar el éxito reproductivo de muchas especies de moluscos bivalvos intermareales.
En ostras perleras utilizadas para producción de perlas, los estudios relacionados con el cultivo de larvas en laboratorio son necesarios para complementar la errática recolecta de semilla del campo (Southgate 2008, 2011; Hoyos-Chairez et al. 2020). Sin embargo, este tipo de estudios son aún insuficientes en ostras perleras del género Pteria y no garantizan un abasto continuo de semilla. Estudios con Pteria penguin, una especie de mayor tamaño utilizada mayormente para cultivo de medias perlas (mabé) en muchos países del Pacífico sur, se han enfocado en evaluar los estadios de desarrollo embrionario y larvario (Wassnig y Southgate 2012a), los inductores físicos y químicos de la fijación larvaria (Wassnig y Southgate 2012b), densidades de siembra y raciones alimenticias (Wassnig y Southgate 2016) y el cultivo de larvas en laboratorio sin microalgas vivas (Southgate et al. 2016).
En el golfo de California, Pteria sterna (Gould, 1851) es la única especie que sustenta actualmente el cultivo comercial de perlas, las cuales poseen un patrón multicolor claramente diferenciado de las perlas producidas por los miembros del género Pinctada (Kiefert et al. 2004, Ruiz-Rubio et al. 2006). Estudios previos reportan que la especie se reproduce múltiples veces durante las temporadas de invierno y primavera (enero a mayo), cuando la temperatura del agua disminuye y la productividad primaria aumenta (Saucedo y Monteforte 1997, Vite-García y Saucedo 2008, Cáceres-Puig et al. 2009). Los ensayos sobre cultivo en laboratorio de larvas de Pteria sterna son escasos (Araya-Nuñez et al. 1991, 1995; Saucedo 2017; Hoyos-Chairez et al. 2020) y aún representan el principal cuello de botella para la propagación controlada de la especie. Por ello, es necesario determinar los factores que ejercen mayor influencia en el desarrollo larvario, particularmente para entender la relación de la viabilidad de las larvas con la condición de los reproductores y el ambiente. Esta relación ha sido analizada para otras especies de bivalvos, como las almejas Pecten maximus (Le Pennec et al. 1990, Gagné et al. 2010), Argopecten purpuratus (Nevejean et al. 2003), Placopecten magellanicus (Pernet et al. 2003) y Argopecten ventricosus (Mazón-Suástegui et al. 2021); el ostión japonés Crassostrea gigas (Chávez-Villalba et al. 2003); y el hacha china Atrina maura (Angel-Dapa et al. 2015).
En este estudio se evaluaron las variaciones estacionales en el desempeño reproductivo y larvario de Pteria sterna por influencia de factores ambientales, probando la hipótesis de que la transición entre los eventos de La Niña y El Niño en el ciclo 2008-2009 ocasionaron una serie de anomalías en la TSM, las cuales generaron condiciones cálidas que prolongaron el verano. Se piensa que estas condiciones afectaron los tiempos “normales” para recolectar reproductores maduros en el campo y cultivar larvas de Pteria sterna en el laboratorio.
MATERIALES Y MÉTODOS
Origen de los reproductores y diseño experimental
La hipótesis de este trabajo con larvas de Pteria sterna fue sustentada en los resultados de las investigaciones de Gómez-Robles et al. (2013) con la misma especie, las cuales sugieren que el manejo interno de reservas energéticas asociadas con la maduración gonadal y el éxito reproductivo de Pteria sterna durante el ciclo 2008-2009 también se vieron afectados por la transición entre los eventos de La Niña y El Niño en la bahía de La Paz, golfo de California.
Se recolectaron 40 adultos de Pteria sterna (94.4 ± 1.2 mm de altura de la concha) de una plataforma de cultivo submarina ubicada a 10 m en la bahía de La Paz, Baja California Sur, México (24°16′ N, 110°19′ O). Para comprobar la hipótesis de trabajo, los muestreos se realizaron en 2 periodos reportados previamente como picos reproductivos de la especie (febrero y abril 2009), así como en un periodo identificado como pre-reproductivo (noviembre 2008) y otro post-reproductivo (junio 2009; Saucedo y Monteforte 1997, Vite-García y Saucedo 2008, Cáceres-Puig et al. 2009). Después de cada muestreo en campo, las ostras fueron llevadas al laboratorio, limpiadas y separadas en 2 grupos de 20 ostras cada uno. El primer grupo se utilizó para la inducción del desove y el cultivo de larvas y el segundo grupo para la determinación de los índices de condición de los reproductores. El seguimiento de los factores ambientales también se realizó de forma paralela en cada muestreo.
Inducción al desove y cultivo de larvas
El cultivo de larvas se llevó a cabo siguiendo el protocolo de Saucedo (2017) para Pteria sterna. Los reproductores fueron inducidos al desove mediante choque térmico (20-27 °C; 3 periodos de 30 min cada uno). Después de la fertilización de gametos, las larvas se cultivaron en 3 tanques (1,500 L) cónicos de fibra de vidrio con agua de mar filtrada (1 µm) e irradiada con luz UV a 22 °C y salinidad de 35-36. Las larvas se sembraron a 5-7 larva·mL-1 y se alimentaron con una mezcla 1:1:1 de las microalgas Isochrysis galbana, Pavlova salina y Chaetoceros calcitrans a 15 × 103 célula·mL-1 (días 1 a 10) y 25 × 103 célula·mL−1 (día 11 en adelante). Los tanques se drenaron, lavaron y rellenaron con agua de mar fresca cada tercer día.
Durante el lavado de tanques, se tomaron muestras (1 mL) de larvas por triplicado que se fijaron en una solución de formol al 3%. Las larvas se contaron bajo el microscopio (10×) en una cámara Sedgewick-Rafter para estimar la tasa promedio de supervivencia (%). Grupos de 20 larvas se fotografiaron y se procesaron con el software Image Pro Plus v. 9.0 (Media Cybernetics, Bethesda, MD, EE. UU.) para estimar el incremento en la altura de la concha (0.1 μm) y la tasa promedio de crecimiento (μm·d-1). También se tomaron muestras de larvas (0.5 mL) por triplicado al principio (etapa veliger) y final (etapa pediveliger) del cultivo larvario y se almacenaron a -80 °C para los análisis bioquímicos posteriores.
Las muestras preservadas de larvas se filtraron, enjuagaron con formiato de amonio y se descalcificaron en ácido acético para eliminar al máximo la concha. Las muestras se pesaron (±0.001 g), liofilizaron, rehidrataron en solución salina fría al 3.5% y se homogeneizaron para obtener los extractos crudos. Los carbohidratos totales se determinaron siguiendo el método de antrona-ácido sulfúrico (Leyva et al. 2008) utilizando una solución de dextrosa como estándar (G8270, Sigma-Aldrich, St. Louis, MO, EE. UU.). Las proteínas totales se determinaron por el método de Bradford (1976), empleando el reactivo de Coomassie (B6916, Sigma-Aldrich) y albúmina de bovino (A7906, Sigma-Aldrich) como estándar. Los lípidos totales se estimaron con una versión modificada del método de Bligh y Dyer (1959) utilizando 20 µL del sobrenadante, 200 µL del reactivo (Randox Laboratories, Antrim, Reino Unido) y solución lipídica Lin-Trol (L2648, Sigma-Aldrich) como estándar. Los resultados se expresaron en µg·larva-1. Finalmente, se calcularon los equivalentes energéticos para larvas veliger y pediveliger a partir de los factores de conversión de energía propuestos por Brett y Groves (1979): proteína (20.0 mJ·µg-1), carbohidratos (17.5 mJ·µg-1) y lípidos (39.5 mJ·µg-1). Los datos se reportan como J µg-1·larva-1.
Cuando aproximadamente la mitad de la población alcanzó el estadio de pediveliger, las larvas se transfirieron a tanques de fijación idénticos a los de cultivo. Los tanques de fijación contenían colectores artificiales hechos a base de costales cebolleros de color oscuro, tanto la bolsa exterior como el sustrato interior (Saucedo 2017). Después de 2 semanas, la semilla asentada en los colectores, el fondo y paredes de los tanques se recuperó para estimar el reclutamiento total en cada corrida larvaria. Durante este tiempo la semilla se alimentó con la misma mezcla de Isochrysis galbana, Pavlova salina y Chaetoceros calcitrans, pero ahora a 70-80 × 103 célula·mL-1.
Indicadores de condición de reproductores
Las ostras del segundo grupo se separaron por sexo y se consideraron únicamente las hembras para los análisis, por ser los huevos el mejor indicador de calidad de gametos y viabilidad larvaria. Las ostras se midieron (±0.1 mm) y pesaron (±0.1 g) para determinar primeramente un índice de condición general según la ecuación de Gómez-Robles et al. (2013):
Adicionalmente, las hembras se sacrificaron para extraer muestras de gónadas. La primera sección se fijó en solución Davidson durante 48 h para los análisis histológicos e histoquímicos y la segunda sección a -80 °C para análisis bioquímicos.
Las muestras de gónadas utilizadas para los análisis histológicos se deshidrataron, se incluyeron en Paraplast-TX (SPI Supplies, West Chester, PA, EE. UU.) y se cortaron por duplicado a 4 µm. Un primer juego de laminillas se tiñó con hematoxilina-eosina (Kim et al. 2006) y se examinó bajo el microscopio para identificar las etapas del desarrollo gonadal (inactivo, desarrollo, madurez, desove y post-desove) y calcular el área promedio de los ovocitos (0.1 µm2), según los métodos de Vite-García y Saucedo (2008). Esta información sirvió como base para determinar los cambios estacionales en la condición de los reproductores y su influencia en el desempeño larvario (Gómez-Robles et al. 2013). Un segundo juego de laminillas se tiñó con Sudan Black B (Bayliss 1984) para identificar las gotas de lípidos y triglicéridos en la gónada, las cuales se marcan de color gris oscuro a negro. Luego, las laminillas se digitalizaron a alta resolución y se procesaron con el programa Image Pro Plus para determinar el índice lipídico de los ovocitos (%) de acuerdo a la ecuación de Rodríguez-Jaramillo et al. (2008):
Para los análisis bioquímicos, las muestras de gónadas femeninas se pesaron (~100 mg), liofilizaron, rehidrataron en solución salina al 3.5% y homogeneizaron para obtener los extractos crudos. La composición total de proteínas, carbohidratos y lípidos se determinó siguiendo los procedimientos descritos previamente para las larvas.
Factores ambientales
La temperatura (±0.01 °C) y salinidad (±0.01) del agua se registraron in situ con un medidor portátil (mod. 6920, YSI, Yellow Springs, OH, EE. UU.). Para comprobar la hipótesis de trabajo, los datos de temperatura del agua y TSM para ciclos anteriores (2006-2007) y posteriores (2010-2011) se obtuvieron de la base de datos Aqua MODIS de la Oficina Nacional de Administración Oceánica y Atmosférica (NOAA; http://coastwatch.pfeg.noaa.gov) y se procesaron según los métodos de Reynolds et al. (2002). Adicionalmente, se recolectaron muestras de agua in situ por cuadruplicado para determinar la disponibilidad y contenido del alimento. Los primeros 2 L de agua se filtraron a través de filtros Whatman GF/C (47 mm diámetro), lavaron con agua destilada, secaron a 100 °C, quemaron a 450 °C (4 h), pesaron (±0.001 g) y conservaron a -20 °C. La composición de seston se determinó de acuerdo a los métodos de Luna-González et al. (2000). Los otros 2 L de agua se filtraron, secaron en horno a 80 °C durante 24 h, pesaron (0.001 g), quemaron a 475 °C durante 4 h y se volvieron a pesar para determinar el contenido de seston inorgánico. El contenido de seston orgánico se determinó por la diferencia de peso entre el seston total y el seston inorgánico. Los datos se expresaron como mg·L-1. Los datos relativos a la productividad primaria y la concentración de clorofila a (mg·m-3) para cada uno de los 4 muestreos se obtuvieron también de la base de datos Aqua MODIS de la NOAA.
Análisis estadístico
Los datos de la condición de reproductores (índice de condición, composición bioquímica, talla de ovocitos, índice lipídico) y larvas (tasa de crecimiento) se verificaron para fines de normalidad con la prueba de Kolmogorov-Smirnov. Se evaluó la presencia de diferencias significativas en estos datos a lo largo del tiempo con un análisis de varianza (ANDEVA) de una vía (Sokal y Rolf 1981). Debido a que el tamaño de muestra manejado fue pequeño (n = 5), se utilizó un análisis de Kruskal-Wallis para evaluar las diferencias significativas en la composición bioquímica de las larvas entre las corridas de abril y junio (letras superíndices en la Tabla 2) y las etapas veliger y pediveliger (números superíndices en la Tabla 2). Cuando fue necesario, se incluyeron comparaciones de rangos múltiples (diferencia significativa de honestidad [DSH]) con la prueba de Tukey. También se aplicaron coeficientes de correlación de Pearson y de correlación de rangos de Spearman para evaluar la relación entre los indicadores de la condición de reproductores, larvas y el ambiente. Los datos se transformaron con la función arcsen cuando se requirió. Los análisis se realizaron con el software STATISTICA 8.0 (Statsoft, Tulsa, OK, EE. UU.).
Tabla 1 Desempeño reproductivo y larvario de la concha nácar Pteria sterna asociados con factores ambientales durante las temporadas pre-reproductiva, reproductiva y post-reproductiva 2008-2009 en la bahía de La Paz, Baja California Sur, México.
| Indicators | 2008 | 2009 | ||
| Nov (Autumn) | Feb (Winter) | Apr (Spring) | Jun (Summer) | |
| Spawning and larvae (num) | ||||
| Spawning response | Unsuccessful | Successful | Successful | Successful |
| Spawned oysters | - | 4 Males; 2 Females | 2 Males; 1 Female | 2 Males; 1 Female |
| Pooled veliger larvae | - | None | 28 × 106 | 1 × 106 |
| Broodstock (female) | ||||
| Main gonad development stage | Ripeness (58%) (Fig. 1b) | Development (63%) (Fig. 1a) | Spawned (83%) (Fig. 1c) | Ripeness (42%) (Fig. 1b) |
| General condition index (%) | 12.5 ± 0.6b | 11.4 ± 0.6b | 11.6 ± 0.7b | 20.3 ± 0.8a |
| Mean size of oocytes (µm2) | 3,935.9 ± 48.1b | 3,453.3 ± 99.5b | 4,597.4 ± 97.2a | 3,786.2 ± 64.3b |
| Mean lipid index of oocytes (%) | 9.7 ± 0.6b | 8.3 ± 1.1bc | 13.1 ± 1.2a | 6.7 ± 0.8c |
| Mean protein content (mg·g-1) | 238.6 ± 23.3a | 199.6 ± 11.8a | 230.5 ± 20.0a | 92.0 ± 8.5b |
| Mean carbohydrate content (mg·g-1) | 17.8 ± 2.4c | 29.2 ± 1.8b | 60.1 ± 5.3a | 30.7 ± 2.7b |
| Mean lipid content (mg·g-1) | 30.8 ± 3.5b | 28.1 ± 1.9b | 39.8 ± 3.2b | 93.6 ± 11.4a |
| Environment | ||||
| Temperature (°C) | 26.2 | 21.1 | 21.8 | 22.5 |
| Sea Surface Temperature SST (°C) | 0.71 | 0.43 | -0.18 | 0.44 |
| Salinity | 35.8 | 36.3 | 36.4 | 36.1 |
| Chlorophyll a (mg·m-3) | 1.4 | 1.9 | 1.3 | 0.8 |
| Total seston (mg·L-1) | 20.8 | 29.1 | 32.3 | 29.5 |
| Organic seston (mg·L-1) | 3.0 | 3.1 | 3.2 | 3.1 |
| Inorganic seston (mg·L-1) | 17.8 | 25.9 | 29.1 | 26.4 |
Mean ± standard errors are shown. Identical superscripts letters within columns denote lack of significant differences at P < 0.001
Tabla 2 Supervivencia, crecimiento, composición bioquímica y equivalentes energéticos de larvas veliger y pediveliger de la concha nácar Pteria sterna cultivadas en el laboratorio en abril y junio de 2009.
| Indicators | April | June | ||
| Veliger (day 3) | Pediveliger (day 21) | Veliger (day 3) | Pediveliger (day 21) | |
| Overall performance of larvae and spat | ||||
| Mean survival of larvae (%) | 95.4 | 7.7 | 60.1 | 0.1 |
| Mean shell height of larvae (µm) | 98.6 ± 3.5 | 199.2 ± 7.3 | 72.5 ± 1.5 | 181.5 ± 5.8 |
| Mean growth rate of larvae (µm·d-1) | 6.3 ± 0.6a | 4.9 ± 0.4a | 4.2 ± 0.6b | 2.6 ± 0.4b |
| Pooled pediveliger larvae (num) | - | 184 × 103 | - | < 16,000 |
| Settlement day | - | 23 | - | 32* |
| Final settlement rate of spat (%) | - | 6.6 | - | < 0.1 |
| Harvested spat (num) | - | 17 × 103 | - | < 150 |
| Biochemical composition (mg·larvae-1) | ||||
| Mean protein content | 0.470 ± 0.002a,2 | 6.650 ± 0.710a,1 | 0.410 ± 0.003a,2 | 3.180 ± 0.260b,1 |
| Mean carbohydrate content | 0.0140 ± 0.0001a,2 | 0.7500 ± 0.0010a,1 | 0.0100 ± 0.0001a,2 | 0.2300 ± 0.0010b,1 |
| Mean lipid content | 0.0040 ± 0.0002b,2 | 0.1400 ± 0.0020a,1 | 0.0300 ± 0.0002a,2 | 0.0500 ± 0.0010b,1 |
| Energy equivalents (J µg-1·larvae-1) | ||||
| Mean protein energy | 0.044a,1 | 0.003b,2 | 0.050a,1 | 0.010a,1 |
| Mean carbohydrate energy | 1.310a,1 | 0.020b,2 | 1.290a,1 | 0.080a,2 |
| Mean lipid energy | 10.700a,1 | 0.300b,2 | 12.000a,1 | 0.800a,2 |
Mean ± standard errors are shown. Identical superscripts letters within columns denote lack of significant differences between the April and June runs at each developmental stage; identical superscripts numbers denote lack of significant differences between veliger and pediveliger stages at each month; (*) larvae reached day 32 in culturing tanks, but most of them died and only a few of them settled
RESULTADOS
Respuesta al desove en relación a la condición de los reproductores y el ambiente
La respuesta al desove y su relación con la condición de los reproductores y los factores ambientales se presentan en la Tabla 1. Las ostras recolectadas en noviembre de 2008 no respondieron al desove inducido. Durante este tiempo, la temperatura del agua fue la más alta, el contenido de seston el más bajo y solo el 63% de los reproductores tenían gónadas maduras. Por el contrario, las ostras desovaron con éxito en febrero (4 machos, 2 hembras), abril (2 machos, 1 hembra) y junio 2009 (2 machos, 1 hembra). No obstante, solo en abril 2009 las gónadas fueron óptimas para la reproducción (20% maduras, 63% desovadas, ovocitos más grandes; Fig. 1) y las condiciones ambientales favorables (temperatura del agua más baja, contenido de seston total más alto; Tabla 1). Las relaciones estacionales entre la temperatura del agua y el contenido total de seston fueron inversas (r = -0.87). La relación entre el seston total y el contenido de clorofila a no fue significativa (r = -0.44).
Desempeño larvario en relación a la condición de los reproductores y el ambiente
El desove de febrero 2009 falló y no permitió obtener larvas veliger. Aunque la temperatura del agua se mantuvo baja y la talla de los ovocitos e índice lipídico ocuparon el segundo lugar de todos los periodos, los reproductores tenían gónadas mayormente en desarrollo y el índice de condición más bajo (Fig. 1, Tabla 1). En abril y junio 2009, las larvas veliger que se obtuvieron fueron viables, no mostraron deformidades y su comportamiento de natación fue activo. Sin embargo, solo las larvas pediveliger de la corrida de abril lograron completar la metamorfosis, fijarse al día 23 y convertirse en semillas sanas (Tabla 2). Estas larvas se originaron de reproductores con un índice de condición bajo, pero con un alto porcentaje de gónadas maduras-desovadas, los ovocitos más grandes y el índice lipídico más alto de todos los periodos. Estos valores también coincidieron con bajas temperatura del agua y los valores máximos del seston total (no así la clorofila a ni la TSM que no mostró anomalías en abril 2009). Aunque la corrida de junio también resultó en pocas larvas viables, la mayoría de ellas dejó de crecer entre los días 15 y 17 y solo se lograron recolectar ~150 semillas pequeñas al día 32 (Tabla 2). Si bien los reproductores en este periodo tenían el índice de condición más alto, solo el 50% de las gónadas estaban maduras (Fig. 1). Además, sus ovocitos eran pequeños y sus valores de índice de lípidos fueron los más bajos del estudio, aunque tanto la temperatura del agua como los valores totales de seston se mantuvieron favorables.
Figura 1 Microfotografías de gónadas femeninas (10×) de la concha nácar Pteria sterna teñidas con hematoxilina-eosina, mostrando las etapas del ciclo gametogénico que predominaron en cada uno de los muestreos del estudio: (a) etapa de desarrollo en febrero de 2009, con ovocitos pre-vitelogénicos (PrO), ovocitos vitelogénicos (VO) y ovocitos post-vitelogénicos (PO) llenando los acinos; (b) etapa de madurez en noviembre de 2008 y junio de 2009, mostrando en su mayoría PO y pocos VO; y (c) etapa de desove en abril de 2009, donde solo se observan ovocitos residuales (RO) al interior de los ácinos. La barra de la escala es de 50 µm.
La Figura 2 presenta las variaciones en la temperatura del agua y anomalias en la TSM del presente ciclo 2008-2009 en comparación con ciclos previos (2006-2007) y posteriores (2009-2010). En general, los efectos de los eventos de El Niño 2006-2007, La Niña 2007-2008 y El Niño 2008-2009 eran evidentes en la bahía de La Paz, con las temperaturas durante el ciclo 2008-2009 siendo al menos 1.5-2.0 °C más cálidas que las del ciclo anterior. En 2009 en particular, las variaciones en las anomalias en la TSM oscilaron de 0.7 °C en febrero y -0.2 °C en abril a 0.5 °C en junio, aunque continuaron incrementándose hasta alcanzar 1.7 °C en enero-febrero de 2010. Las TSM disminuyeron drásticamente en 2009-2010 para favorecer otro evento frio de La Niña.
Figura 2 Variaciones en la temperatura del agua y anomalías en la temperatura superficial del mar (TSM) para el presente ciclo reproductivo 2008-2009 en la bahía de La Paz (rectángulo sólido), comparado con ciclos previos (2006-2007) y posteriores (2010-2011).
El índice de condición general de los reproductores fue significativamente mayor (F = 41.4, P < 0.001) en junio 2009 y menor en febrero y abril y mantuvo una relación inversa con la temperatura del agua (r = -0.75) y directa con el seston total (r = 0.90). Se observaron incrementos significativos en el área promedio de los ovocitos (F = 26.9, P < 0.001) y el índice lipídico (F = 9.9, P < 0.001) en abril 2009 en comparación con otros meses. Ambos indicadores se correlacionaron significativamente entre sí (r 2 = 0.88) y mostraron una relación inversa con la temperatura del agua (r = -0.71) y directa con el seston total (r = 0.62). A su vez, el contenido de proteínas totales, carbohidratos y lípidos fueron significativamente más altos en noviembre 2008 (F = 13.5, P < 0.001), abril 2009 (F = 18.6, P < 0.001) y junio 2009 (F = 22.5, P < 0.001), respectivamente. Sin embargo, el contenido de lípidos de las gónadas femeninas mostró una relación inversa con el índice lipídico (r = -0.91) y el área de los ovocitos (r = -0.77).
Supervivencia, crecimiento y composición bioquímica y energética de las larvas
La supervivencia y el crecimiento de las larvas en las corridas de abril y junio 2009 se muestran en la Figura 3 y Tabla 2. En la etapa veliger (día 3), la supervivencia fue del 95.4% en abril 2009 y el 60.1% en junio 2009. En la etapa umbonada (días 10-11), la supervivencia disminuyó drásticamente en abril (16.1%) y junio (10.3%), en tanto que la supervivencia final de las larvas pediveliger con mancha ocular al día 21 fue del 7.7% en abril y 0.1% en junio.
Figura 3 Crecimiento y supervivencia en altura de la concha de las larvas de la concha nácar Pteria sterna cultivadas en el laboratorio en abril y junio 2009.
Al día 11, la tasa promedio de crecimiento de las larvas umbonadas fue significativamente mayor (F = 18.1, P < 0.001) en abril 2009 que en junio 2009. Al día 23, las diferencias en la tasa de crecimiento de las larvas pediveliger también fueron significativas (F = 24.5, P < 0.001) entre los meses de abril y junio (Tabla 2, Fig. 3). Las relaciones entre la altura de la concha de las larvas y el área de los ovocitos y entre la altura de la concha y el índice lipídico no fueron significativas (r = 0.30 en ambos casos).
En la etapa veliger, las diferencias en el contenido de proteínas y carbohidratos de las larvas no fueron significativas entre abril y junio 2009 (H = 2.3, P > 0.050), aunque las diferencias si fueron significativas para la etapa pediveliger (H = 6.8, P < 0.050). Igualmente, las variaciones en el contenido de proteínas y carbohidratos fueron significativas entre las etapas veliger y pediveliger en abril (H = 19.2, P < 0.001) y junio (H = 20.5, P < 0.001). El contenido de lípidos de las larvas varió significativamente entre las corridas de abril y junio en las etapas veliger (H = 24.1, P < 0.001) y pediveliger (H = 16.5, P < 0.001), así como entre ambas etapas de desarrollo en abril (H = 20.3, P < 0.001) y junio (H = 6.2, P < 0.050). En comparación con los equivalentes energéticos de proteínas y carbohidratos totales, los obtenidos de las reservas lipídicas aumentaron significativamente de abril a junio (H = 11.3, P < 0.001) y se agotaron significativamente de la etapa veliger a la pediveliger (H = 27.3, P < 0.001; Tabla 2).
DISCUSIÓN
Este estudio aporta evidencias que tanto confirman como contradicen la presente hipótesis de trabajo, a partir de la clara relación que existe entre la condición reproductiva, viabilidad larvaria y el ambiente (Chávez-Villalba et al. 2003, Mazón-Suástegui et al. 2021). En Pteria sterna, se aprecia en primer lugar que las variaciones ambientales afectaron más el desempeño reproductivo que el desempeño larvario, ya que todos los cultivos se realizaron en el laboratorio bajo condiciones controladas de temperatura y dieta, y no en el medio exponiendo las larvas a las imperantes condiciones al momento de recolectar los reproductores. Por ejemplo, noviembre se considera un periodo pre-reproductivo para la especie (Saucedo y Monteforte 1997, Vite-García y Saucedo 2008, Cáceres-Puig et al. 2009), y la respuesta fallida de los reproductores para desovar y producir larvas este mes parece estar directamente relacionada con la temperatura del agua más alta, el contenido de seston más bajo y la ocurrencia de anomalías en la TSM. Estas anomalías, que son un reflejo de los eventos oceanológicos cíclicos que ocurrieron en 2006-2007 (El Niño), 2007-2008 (La Niña) y 2008-2009 (El Niño), provocaron oscilaciones térmicas positivas (+0.5 a +1.0 °C) de agosto a diciembre 2008 que prolongaron las condiciones cálidas de verano. A su vez, este escenario posiblemente resultó en la producción de ovocitos inmaduros o sobre-maduros (atrésicos) incapaces de sostener el desarrollo larvario en noviembre 2008 y febrero 2009 (Gómez-Robles et al. 2013). Esto es importante si se toma en cuenta que febrero se reporta como uno de los picos reproductivos principales de la especie. Las anomalías en la TSM continuaron incrementándose hasta alcanzar valores de +1.7 °C en enero-febrero 2010 (evento El Niño) y luego disminuyeron drásticamente a -1.6 °C en julio 2010 y -2.1 °C en febrero 2011 (evento La Niña; Fig. 2). García-Cuellar et al. (2004) también reportaron que un verano anómalamente más largo causado por el evento de El Niño en 1997-1998 en la bahía de La Paz extendió la temporada de desove de la ostra perlera Pinctada mazatlanica que, a diferencia de Pteria sterna, se reproduce únicamente en el verano.
La evidencia de este estudio sugiere en segundo lugar que las condiciones ambientales de febrero a junio 2009 (temperatura del agua baja, alto contenido de seston y anomalías de TSM entre -0.5 a +0.5 °C) fueron favorables para la nutrición de los gametos y el desarrollo de las larvas a lo largo de la primavera. Sin embargo, abril 2009 fue el único periodo en el que las larvas fueron viables y tuvieron las reservas energéticas suficientes (mayormente lípidos) para completar la metamorfosis y asentarse, en coincidencia con altos porcentajes de gónadas maduras-desovadas, los ovocitos más grandes, el índice lipídico más alto, baja temperatura y el mayor contenido de seston. De acuerdo a Saucedo y Monteforte (1997), Vite-García y Saucedo (2008) y Cáceres-Puig et al. (2009), abril es otro de los picos reproductivos principales de Pteria sterna, lo cual coincide con un óptimo manejo de reservas energéticas durante la gametogénesis para maximizar el desempeño reproductivo (Gómez-Robles et al. 2013). Finalmente, junio se reconoce como un periodo post-reproductivo para Pteria sterna, debido mayormente al incremento en la temperatura del agua y disminución en la disponibilidad de alimento (Saucedo y Monteforte 1997, Vite-García y Saucedo 2008, Cáceres-Puig et al. 2009). En este periodo, las anomalías térmicas seguían dentro de un rango normal (+0.50 °C); no obstante, la temperatura por encima de los 24.0 °C a partir de mayo ocasionó de nuevo condiciones adversas para el desarrollo gonadal (solo un 50% de las gónadas se encontraban maduras, los ovocitos eran pequeños y los valores del índice lipídico fueron los más bajos de todos los periodos). Por ello, aunque las ostras desovaron con éxito en junio, las únicas larvas viables que sobrevivieron y lograron fijarse (<150) murieron cuando se trasladaron al campo para la fase de crecimiento final.
Los estudios relacionados con el cultivo larvario de Pteria sterna en laboratorio son escasos y reportan tasas finales de supervivencia que varían notablemente desde el 2-4% (Araya-Núñez et al. 1991, 1995) hasta el 17% (Saucedo 2017). En este estudio, las tasas finales de supervivencia de larvas pediveliger fueron del 7.70% en abril 2009 y <0.10% en junio. El valor de supervivencia de las larvas en abril en particular es superior al 0.32% reportado por Hoyos-Chairez et al. (2020) para larvas de Pteria sterna y al 4.70% reportado por Southgate et al. (2016) para larvas de Pteria penguin, una especie de ostra perlera alada de mayor talla que comienza la fijación al día 16-17 a unos 240 μm de altura de la concha (Wassnig y Southgate 2012b, Wassnig y Southgate 2016). Igualmente, el día y talla de fijación de larvas de Pteria sterna varía considerablemente dependiendo del estudio: día 19 a ~218 μm (Saucedo 2017), día 23 a ~210 μm (presente estudio), día 28 a ~290 µm (Hoyos-Chairez et al. 2020) y día 39 a 252 μm (Araya-Nuñez et al. 1995).
El retraso o incapacidad de las larvas de los moluscos bivalvos para completar la metamorfosis puede indicar una de 3 posibles causas: (1) condiciones de cultivo inadecuadas, incluyendo una deficiente calidad de agua de mar y dieta, aunque el protocolo de suministro de agua, producción de microalgas y cultivo larvario de este estudio es el mismo utilizado previamente con Pteria sterna (Saucedo 2017, Hoyos-Chairez et al. 2020); (2) diferencias en el material, superficie, color y naturaleza de los inductores de fijación del sustrato (Doroudi y Southgate 2002, Wassnig y Southgate 2012b), aunque todos estos factores fueron constantes en nuestro estudio; y (3) un pobre estado fisiológico de los reproductores al momento de la recolecta en campo (Chávez-Villalba et al. 2003, Gómez-Robles et al. 2013), el cual solo fue sub-óptimo en noviembre 2008. Diversos autores han subrayado la clara relación entre el tamaño/composición del huevo y la supervivencia y vigor de las larvas en algunas especies de bivalvos, como Mercenaria mercenaria y Argopecten irradians (Kraueter et al. 1982), Pecten maximus (Le Pennec et al. 1990, Gagné et al. 2010), Crassostrea gigas (Chávez-Villalba et al. 2003), Argopecten purpuratus (Nevejean et al. 2003), Atrina maura (Angel-Dapa et al. 2015) y Pteria sterna (Gómez-Robles et al. 2013).
Las estrategias de manejo de reservas de carbohidratos, proteínas y lípidos en moluscos bivalvos varían entre especies, dependiendo de su ubicación geográfica (i.e., zonas tropicales, subtropicales y templadas) y etapa de desarrollo larvario (Nevejean et al. 2003, Pernet et al. 2003, Gireesh et al. 2009). En Pteria sterna, las proteínas representaron el componente principal de las larvas veliger (~96%) y pediveliger (~90%) en abril y junio 2009, probablemente ligadas a la formación de la concha y órganos vitales desde la etapa temprana. A pesar de ello, los equivalentes energéticos calculados para las proteínas y carbohidratos fueron muy bajos en ambos meses y para ambas etapas de desarrollo (<1.3 J µg-1·larva-1), indicando que el gasto de energía asociado a ambos combustibles es mínimo en Pteria sterna. En contraste, la energía suministrada por los lípidos no solo fue significativamente mayor (8 a 9 veces) en abril y junio, sino que se agotó 10 veces más rápido en la etapa pediveliger que en la veliger. Este resultado indica que los lípidos son mucho más importantes que las proteínas y los carbohidratos para satisfacer las demandas metabólicas asociadas al éxito de la metamorfosis de las larvas pediveliger. Diversos autores han confirmado que los lípidos aportan entre el 70% y el 90% del gasto energético total asociado al desarrollo larvario en moluscos bivalvos. Estos autores también han utilizado el contenido de lípidos de los huevos como un indicador confiable de desempeño larvario en especies como M. mercenaria y Crassostrea gigas (Gallager et al. 1986), Pecten maximus (Le Pennec et al. 1990, Gagné et al. 2010), Argopecten purpuratus (Nevejean et al. 2003), Placopecten magellanicus (Pernet et al. 2003), Atrina maura (Angel-Dapa et al. 2015), Paphia malabarica (Gireesh et al. 2009) y Argopecten ventricosus (Mazón-Suástegui et al. 2021).
Los resultados de este estudio confirman que la condición de los reproductores (huevos) es vital durante la etapa inicial del desarrollo larvario, pero también tiene efectos duraderos hasta la metamorfosis. Aunque las condiciones para el cultivo larvario y producción de semilla de Pteria sterna fueron óptimas solo en abril, es probable que se sigan presentando anomalías ambientales asociadas a las TSM, afectando el desempeño reproductivo de la especie. Además de recolectar reproductores maduros en invierno-primavera para asegurar la viabilidad larvaria, se recomienda un breve periodo de acondicionamiento gonadal en laboratorio justo después del desove para promover el reciclaje de nutrientes y la recuperación natural de los gametos, así como a finales de otoño para acelerar su maduración. Ambas estrategias podrían aumentar las posibilidades de producir semillas sanas fuera de la temporada principal de reproducción, apoyando con ello las operaciones de recolecta de semilla del campo y cultivo de perlas en el golfo de California.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al siguiente personal del CIBNOR: Horacio Bervera, Juan Ramírez y Enrique Calvillo por su asistencia durante la recolecta de reproductores en el campo; Carmen Rodríguez y Roberto Herrera por su apoyo en el procesamiento de muestras de tejido para análisis histológicos y bioquímicos y Mario Osuna, Delfino Barajas y Pablo Ormart por su asistencia técnica durante las corridas larvarias. Ira Fogel (también en CIBNOR) editó el inglés de este manuscrito. El financiamiento fue proporcionado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología a través del proyecto SEP-CONACYT 81249). EGR fue beneficiaria de una beca doctoral de CONACYT (No. 17098).
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Recibido: 13 de Marzo de 2022; Aprobado: 14 de Octubre de 2022
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