INTRODUCCIÓN

Los mamíferos marinos son especies centinela que permiten monitorear cambios en la estructura y función de los ecosistemas marinos por su naturaleza conspicua, longevidad, reservas de grasa y posición trófica alta (^{Bossart 2006}, ^{Hazen et al. 2019}). Además, incorporan y reflejan variaciones de escala espacial y temporal a largo plazo (^{Moore 2008}), revelando la respuesta del ecosistema a la variabilidad ambiental (^{Hazen et al. 2019}). Dentro de este grupo se encuentran los pinnípedos, los cuales responden de forma rápida a los cambios en la disponibilidad de presas debido a oscilaciones climáticas (^{Le Boeuf y Crocker 2005}, ^{Robinson et al. 2012}, ^{Páez-Rosas et al. 2020}).

El elefante marino del norte (Mirounga angustirostris; EMN) se distribuye en el Pacífico nororiental con zonas de reproducción y descanso en islas y algunas playas continentales de Baja California, México, y California, Estados Unidos (^{Le Boeuf y Laws 1994}). Durante su ciclo anual, los adultos de ambos sexos migran 2 veces desde las colonias reproductivas hacia sus principales áreas de alimentación en aguas costeras y oceánicas de latitudes altas del Pacífico nororiental (^{Le Boeuf et al. 2000}). La primera migración (migración post-reproductiva) ocurre al final de la temporada reproductiva en invierno (diciembre-febrero), mientras que la segunda (migración post-muda) después de la muda, la cual se presenta en primavera para las hembras y en verano para los machos (^{Le Boeuf et al. 2000}, ^{Hückstädt 2015}). En ambas migraciones, las hembras se alimentan en zonas entre los 40° y 45° N; sin embargo, sus movimientos longitudinales varían. Esto es, permanecen al este de los 160° O en la migración post-reproductiva, mientras que se desplazan cerca de los 180° E en la migración post-muda (^{Robinson et al. 2012}). En cambio, las 2 migraciones de los machos son similares, llegando hasta el golfo de Alaska e islas Aleutianas (^{Stewart y DeLong 1995}, ^{Le Boeuf et al. 2000}).

Durante la última década, los fenómenos oceanográficos a gran escala han afectado el entorno en el que se alimenta el EMN. Desde principios de la primera década del siglo XXI, se han presentado varios episodios de la fase cálida del fenómeno climático y oceanográfico de El Niño/Oscilación del Sur (ENOS), y el evento de El Niño 2015-2016 es uno de los más fuertes registrados (^{Kintisch 2016}, ^{L'Heureux 2016}). Además, desde finales de 2013 hasta mediados de 2016, se desarrolló en el Pacífico nororiental la onda marina cálida denominada La Mancha, con anomalías positivas de hasta 4 °C en la temperatura superficial del mar (TSM; ^{Kintisch 2015}, ^{Peterson et al. 2016}). La Mancha se originó al sur del golfo de Alaska y se extendió hasta la costa occidental de la península de Baja California, y alcanzó una amplitud de unos 2,000 km y 100 m de profundidad (^{Bond et al. 2015}, ^{Kintisch 2015}, ^{Peterson et al. 2016}). La combinación de El Niño y La Mancha dio lugar a condiciones inusuales en el Pacífico nororiental (^{Bond et al. 2015}, ^{Cavole et al. 2016}, ^{Gentenmann et al. 2016}): concentraciones anómalamente bajas de clorofila a que se reflejaron en una reducción de la productividad primaria, especies tropicales y subtropicales en latitudes medias y un aumento en la frecuencia e intensidad de las floraciones algales nocivas (^{Cavole et al. 2016}). Como consecuencia de estos cambios, se produjeron eventos de mortandad masiva de aves y mamíferos marinos (^{Leising et al. 2015}, ^{Cavole et al. 2016}, ^{Gentenmann et al. 2016}). Para el verano de 2019, se registró otra onda marina cálida denominada La Mancha 2.0 en el golfo de Alaska, la cual presentó anomalías de la TSM de hasta 2.5 °C por encima del promedio (^{Amaya et al. 2020}).

El efecto de anomalías cálidas de TSM en la condición corporal de hembras de EMN y en la producción de crías ha sido ampliamente documentado en las colonias de California (^{Le Boeuf y Crocker 2005}, ^{Crocker et al. 2006}, ^{Robinson et al. 2012}). Durante eventos fuertes de El Niño, la ganancia de peso en las hembras de la colonia de Año Nuevo, al norte de California, es más baja debido al incremento en el esfuerzo de alimentación. Es decir, las hembras pasan más tiempo buscando parches de presas, pero menos tiempo en ellos, lo que disminuye su éxito en la búsqueda de alimento en comparación con años “normales” (^{Crocker et al. 2006}). Los cambios en la estrategia de alimentación y la disminución de la condición corporal de las hembras parecen no afectar gravemente la tasa de natalidad en la colonia de Año Nuevo (^{Le Boeuf y Reiter 1991}, ^{Crocker et al. 2006}, ^{Robinson et al. 2012}). Sin embargo, el peso de crías destetadas nacidas durante o después de años con eventos de El Niño es menor, lo que puede disminuir la probabilidad de supervivencia en los juveniles (^{Le Boeuf y Crocker 2005}).

Actualmente existen 5 colonias reproductivas en Baja California (^{García-Aguilar et al. 2018}). Las colonias principales son las de isla Guadalupe y el archipiélago San Benito (^{Arias-del-Razo et al. 2017}). El tamaño poblacional en Baja California para 2009 se estimó en 22,300 individuos (intervalo: 18,600-26,000); sin embargo, la abundancia disminuyó a una tasa anual promedio de 0.7% entre 1970-2009 (^{García-Aguilar et al. 2018}). Hasta ahora, no existe información sobre la magnitud del impacto de los eventos cálidos de TSM en la población de EMN de Baja California. Por ello, en este trabajo analizamos tanto la producción de crías como la tasa de natalidad de la colonia de San Benito durante las últimas 2 décadas, un periodo en el que ocurrieron varios eventos de anomalías cálidas de TSM a gran escala en el Pacífico nororiental.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y recolección de datos

El archipiélago San Benito está conformado por 3 islas volcánicas, llamadas Este, Centro y Oeste, y un grupo de islotes (Fig. 1). El archipiélago forma parte de la Reserva de la Biosfera Islas del Pacífico de la península de Baja California y se encuentra en el Pacífico frente a México (28°18ʹ N, 115°32ʹ O), 31.5 km al oeste de la isla de Cedros y a 130.0 km de la península de Baja California. El clima es árido con una precipitación anual media de 65.1 a 121.3 mm, y los meses de diciembre a febrero son los más lluviosos. La temperatura anual promedio varía entre 19 y 20 °C (^{Junak y Philbrick 1999}).

Figura 1 Localización del archipiélago San Benito, Baja California, México. 

Los EMN se agrupan en las 3 islas durante la temporada reproductiva en invierno, pero debido a que hay un intercambio constante de animales entre las 3 islas (^{García-Aguilar 2005}), consideramos San Benito como una única unidad reproductiva, por lo que los análisis se hicieron a nivel de colonia, no de isla. Los nacimientos ocurren desde principios de diciembre hasta principios de febrero (^{García-Aguilar 2004}), y la lactancia dura unos 27 días (^{Le Boeuf 1972}).

Recopilamos conteos publicados y no publicados de cachorros vivos (lactantes y destetados) y hembras adultas para el periodo 2002-2019 (Tabla 1). Dado que las crías permanecen en tierra hasta los 2.5 meses de edad aproximadamente (^{Reiter et al. 1978}), los recuentos de esta clase de edad se llevaron a cabo una vez finalizada la temporada de nacimientos, asumiendo que todas las crías vivas fueron detectadas durante los conteos. Por otro lado, dado que las hembras de EMN son asincrónicas, no se encuentran en tierra simultáneamente en ningún momento de la temporada reproductiva, por lo que no pueden contarse en un único muestreo. La distribución temporal de las hembras en la colonia de San Benito fue descrita por ^{García-Aguilar (2004)} utilizando el modelo de ^{Rothery y McCann (1987)}, lo que nos permitió obtener factores de corrección basados en la fecha de recuento para estimar el número total de hembras que llegaba cada temporada a la colonia (Tabla 1).

Tabla 1 Conteos de crías y hembras adultas de elefante marino del norte en el archipiélago San Benito, 2002-2019, y el número total de hembras adultas estimado con base en los factores de corrección. 

	Pups		Adult females
Season	Date	Count	Date	Count	Correction factor	Total
2001-2002	February 16-18, 2002a	2,024	January 19-25, 2002a	2,944	0.795	2,341
2002-2003	February 17-20, 2003a	2,050	January 18-21, 2003a	3,009	0.808	2,430
2003-2004	February 8-10, 2004b	1,771	January 15-18, 2004b	3,016	0.791	2,387
2008-2009	January 22-24, 2009c	1,689	January 22-24, 2009c	2,352	0.792	1,862
2012-2013	February 8-12, 2013d	1,504	February 8-12, 2013d	2,061	0.315	650
2013-2014	February 6-11, 2014d	1,097	February 6-11, 2014d	1,907	0.361	688
2014-2015	February 18-20, 2015d	1,205	February 18-20, 2015d	1,964	0.140	275
2016-2016	February 12-15, 2016e	1,317	February 12-15, 2016e	1,579	0.283	447
2018-2019	February 13-14, 2019	1,114	February 13-14, 2019	1,713	0.278	476

^{a García-Aguilar (2005)}, ^bGarcía-Aguilar (unpublished data), ^{cFranco-Ortiz (2012)}, ^{dElorriaga-Verplancken et al. (2015)}, ^{eElorriaga-Verplancken and García-Aguilar (2018)}.

Anomalías de la temperatura superficial del mar

El área potencial de alimentación de las hembras adultas de EMN de la colonia de San Benito, delimitada por ^{Aurioles-Gamboa et al. (2006)} basándose en análisis de isótopos estables, se sitúa ~8° al sur de las de California, entre los 31° y 43° N, y 126° a 175° O (Fig. 2). A partir de esta se obtuvieron valores mensuales de TSM para el periodo 1986-2020, con una resolución espacial de 1 grado, de la biblioteca de datos climáticos del International Research Institute for Climate and Society (http://iridl.ldeo.columbia.edu/SOURCES/.NOAA, revisado el 01 de septiembre de 2022). Dado que las tendencias de la TSM son positivas a nivel global (^{L’Heureux et al. 2013}), primero analizamos la tendencia en nuestra zona de estudio. Se calcularon valores promedios trimestrales (diciembre-enero-febrero, enero-febrero-marzo, etc.) que a su vez se promediaron para obtener estimaciones anuales. La tendencia de la TSM para el periodo 1986-2020 se determinó mediante la prueba de Mann-Kendall (prueba MK) a un nivel de significancia de 0.05.

Figura 2 Área potencial de alimentación (PFA, por sus siglas en inglés) de hembras adultas de elefante marino del norte de la colonia del archipiélago San Benito (SBA, por sus siglas en inglés). Polígono basado en ^{Aurioles-Gamboa et al. (2006)}. 

Dado que la TSM presentaba una tendencia positiva y significativa en la zona de estudio (ver más adelante), calculamos las anomalías mensuales para el periodo 2001-2019 siguiendo la metodología del Climate Prediction Center for the Oceanic Niño Index (http://cpc.ncep.noaa.gov, revisado el 10 de septiembre de 2022), la cual consiste en utilizar periodos base de 30 años para detectar anomalías en periodos sucesivos de 5 años. Así, para los años 2001-2004 se utilizó el periodo base 1986-2015, y para 2005-2009 el periodo base 1991-2020. No obstante, dado que para los 2 últimos periodos de 5 años (2010-2014 y 2015-2019) las series temporales correspondientes a los periodos base 1996-2025 y 2001-2030 no están completas, se utilizó el periodo base de 1991-2020.

RESULTADOS

Entre 2002 y 2019, tanto el número de crías como el de hembras adultas de EMN disminuyó, con tasas anuales promedio de 3.58% y 3.78%, respectivamente (Tabla 2, Fig. 3). Dado que λ_crías = 0.964, el tamaño de la colonia para 2019 se obtuvo multiplicando el número de crías producidas en ese año por 4.24 (el factor multiplicativo M). Así, se estimó una abundancia de 4,723 individuos (95% IC: 3,821-5,615). La isla Oeste congregó el mayor número de individuos (56% del total), seguida de la isla Centro (33%) y la Este (11%).

Figura 3 Número de crías y hembras de elefante marino del norte en la colonia de San Benito en 2002-2019. 

La tasa de natalidad se mantuvo estable durante todo el periodo de estudio, con una media de 0.68 ± 0.08, variando de 0.58 en 2014 a 0.83 en 2016 (Fig. 4). Las puntuaciones Z no fueron significativas (P > 0.05), excepto en la temporada de 2016, la cual fue ligeramente superior al promedio (Z = 1.96, P = 0.049).

Figura 4 Tasa de natalidad estimada para la colonia de elefantes marinos del norte en la colonia de San Benito en 2002-2019. 

La prueba MK reveló tendencias positivas y significativas de la TSM en el área potencial de alimentación de las hembras de San Benito para el periodo 1986-2020 (Z = 3.18, P < 0.01; Fig. 5), con un incremento promedio de 0.18 °C por década. Las anomalías de TSM revelaron que 2003, 2006-2007, 2009-2010 y 2016 fueron años en los que predominaron las condiciones frías (anomalía de TSM menor que o igual a -0.25 °C), mientras que 2001, 2004, 2008-2009, 2011-2015 y 2019 predominaron las condiciones cálidas (anomalía de TSM ≥ 0.25 °C; Fig. 6).

Figura 5 Promedio de la temperatura superficial del mar (SST; 1986-2020) en el área potencial de alimentación de hembras adultas de la colonia de elefantes marinos del norte de la colonia de San Benito. 

Figura 6 Anomalías mensuales (enero 2001-diciembre 2019) de la temperatura superficial del mar (SST) en el área potencial de alimentación de hembras adultas de la colonia de elefantes marinos del norte de la colonia San Benito. 

DISCUSIÓN

El éxito reproductivo de una especie está estrechamente relacionado con el éxito de sus estrategias de alimentación, las cuales pueden verse afectadas por condiciones ambientales anómalas (^{Crocker et al. 2006}). Las hembras de EMN consumen presas epipelágicas y mesopelágicas de amplia distribución (^{Riofrío-Lazo et al. 2012}), principalmente calamares y peces mictófidos (^{Antonelis et al. 1994}, ^{Goetsch 2018}), por lo que las condiciones de estrés ambiental podrían afectar su éxito de alimentación y reducir la producción de crías. Los resultados obtenidos sugieren que, como se observó en la colonia de EMN de Año Nuevo, este no fue el caso de las hembras de la colonia de San Benito. Sin embargo, existe una sostenida tendencia negativa en la producción de crías desde finales de la década de 1990 (^{García-Aguilar et al. 2018}, presente estudio) que parece no estar relacionada con la presencia de anomalías positivas de la TSM a gran escala, en contraste con otros pinnípedos que habitan en el ecosistema de la corriente de California, tales como el lobo marino de California (Zalophus californianus) o el lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus townsendi) (^{Elorriaga-Verplancken et al. 2016}, ^{Delong et al. 2017}). De hecho, la estabilidad en las tasas de natalidad de los EMN observadas en nuestro periodo de estudio (2002-2019) indica que no hubo impacto a pesar de la ocurrencia de varios eventos de El Niño y La Mancha.

La disminución persistente de la colonia de San Benito, al igual que la observada en la colonia de la isla Guadalupe, podría deberse a los movimientos de individuos hacia las colonias del sur de California en respuesta al aumento persistente de la temperatura del aire en la región, como proponen ^{García-Aguilar et al. (2018)}. El hecho de que tanto el número de hembras adultas como el de cachorros se hayan reducido a una tasa media anual similar (~3.6%) durante las 2 últimas décadas, con una tasa de natalidad que no ha disminuido, sugiere que el éxito reproductivo de las hembras (expresado exclusivamente en términos de producción de crías) ha sido constante durante este periodo. Por lo tanto, la tendencia negativa podría explicarse por el desplazamiento hacia el norte. No obstante, es necesario seguir investigando para ampliar nuestro conocimiento al respecto.

Es interesante observar cómo ha cambiado la distribución de individuos en las islas del archipiélago San Benito a lo largo del tiempo. La isla Este fue, aparentemente, la primera en ser ocupada a finales de la década de 1910 y ahí se congregó el mayor número de EMN durante varias décadas (^{Williams 1941}). A mediados de los años 60, se observó el desplazamiento de animales a las islas Oeste y Centro (^{Rice et al. 1965}). A principios de la primera década del siglo XXI, el mayor número de EMN se congregaba en la isla Centro, seguida de la isla Oeste y la isla Este (^{García-Aguilar 2005}). La distribución reciente es diferente: en 2019 la mayoría de los EMN se localizaban en la isla Oeste. El abandono gradual de la isla Centro en los últimos años podría estar relacionado con las olas de calor cada vez más frecuentes. Es decir, días con una temperatura máxima media del aire >25 °C durante invierno y primavera (^{García-Aguilar et al. 2018}) que impactan gravemente la supervivencia de las crías en harems sin acceso al mar (^{Salogni et al. 2016}), los cuales eran eran comunes hace 20 años, pero ya no existen.

Se han propuesto 2 explicaciones no excluyentes del por qué las tasas de natalidad no se ven gravemente afectadas por eventos de anomalías cálidas a gran escala (^{Crocker et al. 2006}). La primera refiere a la estrategia de alimentación de las hembras de EMN, la cual consiste en buscar alimento durante periodos prolongados en aguas oceánicas profundas (hasta ~700 m), donde el efecto de estos fenómenos es más débil que en las aguas costeras. En segundo lugar, el efecto de las anomalías cálidas se retrasa en el tiempo a lo largo de la cadena trófica, por lo que el impacto sobre los depredadores superiores también se retrasa. Teniendo en cuenta estas 2 explicaciones, no es sorprendente la falta de una reducción drástica en la tasa de natalidad en la colonia de San Benito durante el fuerte evento de El Niño 2015-2016 o La Mancha en 2013-2016. De hecho, los análisis de isótopos estables (δ¹⁵N y δ¹³C) mostraron que las hembras de la colonia de San Benito no cambiaron su uso de hábitat en el Pacífico Norte a lo largo de estos eventos, excepto hacia el final de la migración post-muda de 2014 y 2018, cuando aparentemente expandieron su área de alimentación (^{Rodríguez-Rafael 2021}).

Nuestros resultados confirman el declive persistente de la colonia de San Benito desde finales del siglo XX. Sin embargo, no hay pruebas de que este declive se deba a una disminución del éxito reproductivo de las hembras asociada a eventos de calentamiento anómalo en el Pacífico nororiental. En cambio, los resultados respaldan el escenario en el que los animales están migrando de las colonias de Baja California a las colonias de California. Es por ello que este tipo de estudios debe continuar, complementados con enfoques adicionales como el análisis de isótopos estables o telemetría, con el fin de fortalecer nuestro conocimiento sobre cómo los EMN utilizan hábitats marinos y terrestres, especialmente si se toma en cuenta el aumento en la frecuencia de anomalías cálidas en el océano Pacífico (^{Freund et al. 2019}) y la tendencia positiva en la temperatura del aire en la región (^{Cayan et al. 2008}).

Este estudio aporta información exclusivamente sobre el estado actual de la colonia de EMN de San Benito. Sin embargo, debe tomarse como parte del esfuerzo integral de diferentes instituciones académicas mexicanas para entender los procesos ecológicos que determinan la dinámica poblacional de ésta y otras especies de pinnípedos que habitan la Reserva de la Biosfera Islas del Pacífico de la Península de Baja California, como el lobo marino de California, el lobo fino de Guadalupe y la foca de puerto del Pacífico (Phoca vitulina). La conjunción de información generada es una herramienta esencial para crear un programa orientado al manejo y conservación de estas especies en la región.