INTRODUCCIÓN

Mollusca es un filo antiguo. De hecho, los primeros registros indican que los moluscos se remontan al periodo Cámbrico (^{Ponder y Lindberg 2008}). Hasta la fecha, se han descrito 85,000 especies vivientes de moluscos (^{Chapman 2009}), de las cuales ~30,000 especies se encuentran solo en ambientes marinos. Los moluscos marinos brindan importantes servicios ecosistémicos; crean hábitats para organismos bénticos (e.g., bancos de ostras y mejillones y arrecifes de vermétidos), filtran agua, biodepositan carbono orgánico en el fondo marino y sirven como fuente de alimento para otros organismos (^{Gazeau et al. 2013}).

Los micromoluscos (adultos <5 mm, ^{Geiger et al. 2007}; adultos <10 mm, ^{Barrera y Tunnell 2001}) son de gran importancia ecológica. Estos diminutos moluscos son consumidos por muchos organismos en niveles tróficos superiores y constituyen alimentos importantes en sus dietas. Por ejemplo, tanto la jaiba azul (Callinectes sapidus) como el pulpo rojo (Octopus maya) consumen grandes cantidades de micromoluscos. Además, moluscos más grandes también consumen micromoluscos después de perforar sus caparazones con sus rádulas (^{Naim 1988}). Los cangrejos ermitaños juveniles utilizan las conchas de micromoluscos vacías, mientras que las conchas vacías y ocupadas sirven como sustratos para los briozoos y otras especies incrustantes. Además, muchos gasterópodos microherbívoros se alimentan de algas o epífitas que crecen sobre los caparazones de micromoluscos (^{Shacklock y Doyle 1983}, ^{Naim 1988}, ^{Narciso et al. 2005}, ^{Srivastava y Sinh 2021}). Dada su importancia como fuentes de alimento dentro de las redes tróficas y como sustratos para otros organismos, no se puede ignorar el papel de los micromoluscos dentro de los ecosistemas.

Se necesita información sobre los gremios tróficos para comprender cómo funcionan las comunidades bénticas y cómo se transfiere la energía a través de las redes alimentarias (^{Pimm 1982}, ^{Arruda et al. 2003}, ^{Pagliosa 2005}). Dado que los micromoluscos son componentes importantes de los ecosistemas en términos de riqueza y abundancia, desempeñan un papel importante en el proceso de transferencia de energía como depredadores y presas de otros organismos. Sin embargo, para los estudios de las poblaciones de moluscos se necesitan esfuerzos de muestreo muy tardados, técnicas y equipos específicos y capacitación especializada para identificar las especies adecuadamente. Esto es especialmente cierto para los micromoluscos, ya que los estudios de su composición taxonómica presentan desafíos aún mayores que los de los macromoluscos debido a la disponibilidad limitada de claves e información taxonómica. Los micromoluscos adultos miden máximo 10 mm, y algunos son casi invisibles a simple vista, por lo que la clasificación de los individuos de los sedimentos marinos es laboriosa. Como resultado, la mayor parte de la información sobre los moluscos se ha centrado en los macromoluscos y ha ignorado o subestimado la abundancia y diversidad de los micromoluscos (^{Narciso et al. 2005}, ^{Middelfart et al. 2016}).

^{Sasaki (2008)} señaló que encontrar y describir especies de micromoluscos representa una frontera ilimitada para generar nuevos conocimientos, ya que estas especies se han descrito en pocos hábitats: cuevas submarinas, respiraderos hidrotermales, sedimentos, algas filamentosas coralinas y algunos entornos crípticos, como aquellos formados por madera hundida (^{Olabarria y Chapman 2001}). Por lo tanto, la búsqueda de micromoluscos necesita expandirse en ambientes que no se han estudiado a fondo y pueden albergar una gran diversidad y riqueza de especies. Algunos de estos ambientes pueden incluso estar contenidos dentro de otros organismos. Por ejemplo, la familia Eulimidae contiene especies parásitas que se alimentan de equinodermos, como los pepinos de mar y las estrellas de mar, y la familia Pyramidellidae contiene especies ectoparásitas que se alimentan de los fluidos corporales de varios invertebrados, especialmente de los gusanos poliquetos u otros moluscos (^{Ankel 1949}, ^{Robertson y Mau-Lastovicka 1979}, ^{Esparza-Carrera et al. 2018}).

En México, la mayoría de los estudios de micromoluscos marinos se han realizado en el golfo de México, como el estudio de ^{Blanco et al. (2016)} de microgasterópodos en isla Verde, Veracruz, y los de ^{García-Cubas (1969)}, ^{García-Cubas (1982)} y ^{García-Cubas (1991)}. Sin embargo, también se han realizado otros estudios a lo largo de la costa del Pacífico de México. En el estado de Guerrero, ^{Garcés-Salazar (2011)} analizó microbivalvos y ^{García-Tello (2013)} reportó 71 especies de microgasterópodos. ^{Hansen-Bernal (2014)} también estudió micromoluscos de la costa del Pacífico de México y examinó aquellos asociados con macroalgas en la zona intermareal. ^{Esparza-Carrera et al. (2018)} recolectaron especímenes de 52 familias y 121 especies de micromoluscos de la costa del Pacífico tropical de México, de los cuales 76% eran gasterópodos y 13% bivalvos.

También se han realizado estudios de micromoluscos en el golfo de California. ^{Schwartzlose et al. (1992)} recopilaron información bibliográfica de diversos taxones de moluscos en el golfo de California. Entre estos estudios, ^{Baker et al. (1928)} describieron moluscos Pyramellidae, ^{Baker et al. (1930}, ¹⁹³⁸⁾ recolectaron especímenes de Rissoidae y Epitoniidae y ^{Skoglund (1965)} estudió microgasterópodos de Cholla Bay, Sonora, en la parte superior del golfo de California. Además, ^{Castillo-Rodríguez (2014)} y ^{Tripp-Quezada et al. (2018)} estudiaron la composición y estructura de comunidades de micromoluscos en el golfo de California. En Nayarit, ^{Tapia-Díaz (2018)} recolectó ejemplares de 29 familias, 41 géneros y 53 especies de micromoluscos.

Otros estudios han abarcado áreas más amplias. ^{Aguilera-Vilchis y Rivas-Lechuga (2022)} analizaron el estado del conocimiento del género Caecum en México y reportaron 31 especies en la costa del Pacífico de México y 26 especies en la costa del Atlántico. ^{Bartsch (1920)} describió 13 especies de Barleeia de San Diego y otras áreas costeras de California y 4 especies de Rissoellidae de Mazatlán en la entrada al golfo de California y múltiples sitios a lo largo de la península de Baja California, que incluían la laguna San Ignacio, la bahía de Todos Santos, punta Abreojos y cabo San Lucas. Un siglo después, ^{Raines (2020)} revisó miles de especímenes desde Alaska hasta Chile a lo largo del Pacífico oriental y describió 43 especies de Caecidae; 5 eran nuevas para la ciencia.

Aunque se dispone de cierta información para las especies de micromoluscos en México, esta es bastante limitada. Por lo tanto, es necesario mejorar nuestro conocimiento sobre las distribuciones y la ecología de las especies de micromoluscos en México para evaluar adecuadamente las poblaciones, especialmente aquellas en regiones prioritarias para la conservación de la flora y la fauna. Actualmente, Bahía de los Ángeles (BLA) está protegida. Esta bahía costera en el golfo de California, ecológicamente importante y biológicamente productiva, proporciona áreas de anidación y alimentación para varias especies de tortugas marinas (^{Seminoff et al. 2008}) y un área de agregación para tiburones ballena (Rhincodon typus) que llegan cada verano para alimentarse (^{Rodríguez-Dowdell et al. 2008}). La falta de información sobre los micromoluscos de BLA ha impedido que se implementen medidas de conservación adecuadas en esta importante área de conservación. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue identificar las familias de microgasterópodos que se encuentran en BLA.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y recolección de muestras

BLA (28°95ʹ N y 113°55ʹ W; Fig. 1) se encuentra en Baja California, México, a lo largo de la costa occidental del golfo de California en la Reserva de la Biosfera Bahía de los Ángeles, Canal de Ballenas y Salsipuedes. Las mareas son semidiurnas, y el clima es árido y muy influenciado por las regiones desérticas de la península, con escasas precipitaciones y altas tasas de evaporación (^{Cavazos 2008}). BLA tiene poca influencia antropogénica y sus variados hábitats que albergan diversos organismos bénticos están relativamente intactos.

Figura 1 Área de estudio y ubicación de las estaciones de muestreo (E1-E6, puntos negros). Las estaciones cubrían toda la bahía y tenían profundidades que oscilaban entre 10 y 15 m. 

^{Blanco-Betancourt et al. (2004)} describieron temperaturas superficiales del mar (TSM) en BLA que oscilaron entre 28.7 °C en verano y 15.3 °C en invierno. ^{Amador-Buenrostro et al. (1991)} indicaron que la circulación observada en la bahía es producida por su configuración y batimetría; ellos identificaron un giro persistente frente a punta La Gringa en las áreas norte y central de la bahía y encontraron que las corrientes más fuertes (3 cm·s^-1) se encuentran en punta La Gringa y en la región sur de la bahía. Las corrientes inducidas por el viento pueden alcanzar velocidades de 25 cm·s^-1.

Se recolectaron un total de 24 muestras de sedimentos de 6 estaciones distribuidas a lo largo de la costa (10-15 m de profundidad) en septiembre de 2013 y febrero de 2014, que se consideraron representativas de las condiciones de verano e invierno, respectivamente. Las 6 estaciones estaban relativamente equidistantes entre sí (Fig. 1). Durante el verano e invierno, se recolectaron 4 muestras en cada estación utilizando un Petite Ponar Grab (Wildco, Yulee, FL, EE. UU.). Las muestras se tamizaron con una malla de 1 mm (^{Couto et al. 2010}) y se fijaron con una solución de formaldehído al 5%. Se tomaron muestras adicionales para determinar el contenido de materia orgánica (MO), la cual se evaluó con el método de pérdida por ignición (^{Byers et al. 1978}). También se tomaron medidas de la TSM y salinidad (SL) en cada estación utilizando un medidor YSI Pro2030 (Yellow Springs, OH, EE. UU.). Para el análisis granulométrico, muestras de sedimento de 20 g se tamizaron en seco a través de una serie de tamices de malla (90 µm a 1 cm) y se agitaron mecánicamente durante 15 min. El sedimento retenido en cada tamiz se pesó con una balanza Denver (resolución de ± 0.01 g). La clasificación granulométrica se obtuvo con Sysgran v.3.0 (^{Folk y Ward 1957}, ^{Rendón-Márquez 1995}).

RESULTADOS

Se recogieron un total de 20,353 ejemplares con 15,310 en verano y 5,043 en invierno. Identificamos 7 familias de micromoluscos en las muestras en ambas temporadas: Barleeidae, Caecidae, Cerithiidae, Eulimidae, Pyramidellidae, Rissoidae y Tornidae. Como Eulimidae estuvo representada por muy pocos organismos en ambas temporadas (<30 individuos), esta familia fue descartada de los análisis estadísticos para evitar sesgos por exceso de ceros. La Tabla 1 muestra la abundancia total por familia en ambos periodos y los gremios tróficos y niveles tróficos correspondientes. Los valores de densidad también mostraron un patrón similar, con 679,200 ind·m^-2 y 223,111 ind·m^-2 en verano e invierno, respectivamente. En verano, la familia Caecidae presentó la densidad máxima (278,044 ind·m^-2), mientras que en invierno Barleeidae presentó la densidad más alta (142,222 ind·m^-2) de todas las familias. Durante ambas temporadas, Tornidae tuvo las densidades más bajas (1,867 y 1,411 ind·m^-2 en verano e invierno, respectivamente). La estación 6 presentó la densidad media más alta para ambos periodos (~69,288 y 39,807 ind·m^-2 en verano e invierno, respectivamente), mientras que la estación 2 presentó la densidad media mínima para ambos periodos (15,556 y 4,467 ind·m^-2 en verano e invierno, respectivamente).

Durante el verano, la TSM osciló entre 30.0 y 29.4 °C, mientras que en invierno osciló entre 15.8 y 16.4 °C. En contraste, la salinidad tuvo valores más bajos en verano (~32) que en invierno (~34). Además, las concentraciones de MO oscilaron entre 1.00% y 2.22% en verano y entre 1.28% y 2.70% en invierno (Tabla 2). Los resultados del análisis de granulometría para las arenas de verano (finas a gruesas) e invierno (medianas a gruesas) se muestran en la Tabla 3.

El análisis de correlación de Spearman mostró una correlación significativa entre la TSM (r = 0.890, P < 0.05) y la abundancia en verano, aunque no se observaron correlaciones significativas con ninguna variable abiótica en invierno (r < 0.305, P > 0.05 para todas las variables abióticas). Los resultados del ANDEVA bayesiano indicaron una baja probabilidad de diferencias en la densidad media entre las estaciones en invierno (BF = 0.25). Por el contrario, algunas estaciones presentaron altas probabilidades de ser diferentes en verano (Tabla 4). Además, la mayoría de las estaciones, con excepción de la estación 6, tuvieron altas probabilidades de presentar diferencias entre temporadas (Tabla 4). El ACC presentó un alto coeficiente de correlación canónica (r = 0.880, P < 0.01) entre la temperatura y la representación lineal de las familias Caecidae, Cerithiidae y Pyramidellidae; Barleeidae, Rissoidae y Tornidae no se relacionaron de manera específica con ninguna estación o variable abiótica (Fig. 2).

Figura 2 La gráfica del análisis de correlación canónica (ACC) de las familias probadas (ACC r = 0.88; P < 0.01). Los números indican las 6 estaciones muestreadas. Los puntos rojos y los puntos azules son estaciones de verano e invierno, respectivamente. T = temperatura, SL = salinidad, OM = materia orgánica. 

DISCUSIÓN

En general, se identificaron un total de 7 familias en BLA: Barleeidae, Caecidae, Cerithiidae, Eulimidae, Pyramidellidae, Rissoidae y Tornidae. De estas, las familias más abundantes fueron Caecidae y Barleeidae. Esto probablemente se deba a que los moluscos Barleeidae son abundantes y están ampliamente distribuidos (^{Hansen-Bernal 2014}), lo que puede deberse en parte a que estos moluscos exhiben un desarrollo directo sin una etapa planctotrófica (^{Ponder 1983}), que también puede contribuir a su diversidad relativamente alta. Las familias Tornidae y Eulimidae fueron los micromoluscos menos abundantes en este estudio.

^{Raines (2019)} señala que, si bien la familia Caecidae no es muy diversa, tiende a ser muy prolífica en aguas poco profundas. Esto podría haber resultado en la gran abundancia observada en nuestro estudio (6,256 organismos). ^{Bartsch (1920)} reportó la presencia de Caecidae a lo largo de la costa noroeste del Pacífico de los Estados Unidos; para la misma región, ^{Raines (2019)} agregó una nueva especie de esta familia a las reportadas por ^{McLean (1978)}. ^{Aguilera-Vilchis y Rivas-Lechuga (2022)} analizaron la familia Caecidae y listaron 31 especies de Caecum en la costa del Pacífico de México.

Aunque solo encontramos 7 familias de micromoluscos en nuestra área de estudio, las abundancias fueron más altas que las reportadas previamente. ^{Tapia-Díaz (2018)} realizó un extenso estudio de micromoluscos en Nayarit en el sur del golfo de California durante el invierno de 2013 y encontró solo 288 micromoluscos. En cambio, en el presente estudio recolectamos 20,353 individuos. Solo durante el invierno recolectamos 5,043 organismos, que son muchos más que los recolectados por ^{Tapia-Díaz (2018)}. ^{García-Tello (2013)} recolectó 9,440 organismos (51 familias) en Acapulco, en la costa del Pacífico de México, que también es mucho menor que el número total de organismos recolectados en el presente estudio. Esto indica que el golfo de California es un sistema altamente productivo.

^{Esparza-Carrera et al. (2018)} recolectaron micromoluscos en Tenacatita, Jalisco (11 familias) y Manzanillo, Colima (9 familias), mientras que ^{Esparza-Carrera y Esqueda-González (2019)} recolectaron micromoluscos en Manzanillo, Colima (4 familias), Tenacatita, Jalisco (5 familias), bahía Banderas, Jalisco (11 familias), y Mazatlán, Sinaloa (13 familias). ^{Hansen-Bernal (2014)} recolectó micromoluscos en áreas con macroalgas de Michoacán, Jalisco y Guerrero y encontró 12 familias; los géneros más abundantes fueron Barleeia y Fossarus. En nuestro estudio, recolectamos 7 familias de microgasterópodos. La riqueza de familias de nuestro estudio es ligeramente menor, pero solo recolectamos muestras en 6 estaciones en BLA. No obstante, la riqueza de familias en nuestro estudio es superior a las de Manzanillo y Tenacatita.

El análisis de los gremios tróficos reveló que 5 de las 7 familias estaban compuestas por herbívoros y detritívoros. Las 2 familias restantes, Pyramidellidae y Eulimidae, estaban compuestas por carnívoros y ectoparásitos. Estas 2 familias fueron más abundantes en verano que en invierno. Esto puede deberse a que los moluscos fueron muy abundantes en el verano de 2013 (^{Ángeles-González et al. 2021}) y a que las especies de Pyramidellidae se alimentan principalmente de otros moluscos y gusanos anélidos (^{Robertson y Mau-Lastovicka 1979}).

^{Ángeles-González et al. (2021)} encontraron diferencias significativas en la abundancia de fauna bentónica entre verano e invierno en BLA durante los mismos años que los de nuestro estudio, con mayores abundancias para verano que para invierno. Esta misma tendencia también se informó en otros estudios (golfo de California, ^{Brusca 1980}; BLA, ^{Barnard y Grady 1968}). Sin embargo, nuestros resultados contrastan con los del Pacífico. Por ejemplo, ^{Olabarría et al. (2001)} encontraron mayores abundancias en invierno que en verano a lo largo de la costa de Sinaloa. Como indicó ^{Alvarez-Borrego (2008)}, las corrientes de marea de la Región de las Grandes Islas son muy intensas. De hecho, las tasas de disipación de energía en la región superan los 0.3 W·m^-2 (^{Argote et al. 1995}). La mezcla intensa crea una situación similar a la de un afloramiento constante. Las frías aguas superficiales y subterráneas resultantes podrían ser responsables de las mayores abundancias observadas en verano (15,310) en comparación con las observadas en invierno (5,043) en este estudio.

^{Ángeles-González et al. (2021)} mostraron una relación directa entre TSM y SL y la abundancia de fauna macrobentónica en BLA. Encontramos resultados similares para la mayoría de las familias de micromoluscos, aunque el ACC no reveló ninguna asociación entre las otras variables abióticas y la abundancia de fauna microbentónica en BLA. Además, el análisis de correlación de Spearman indicó una relación significativa entre la abundancia y la temperatura (TSM; r = 0.89, P < 0.05) en verano, pero no en invierno. No encontramos correlaciones significativas entre la abundancia y cualquier otra variable abiótica (r < 0.305, P > 0.05). Además, el ACC y los análisis de correlación no indicaron ninguna asociación entre la MO y la abundancia para ninguna temporada, lo que podría deberse a que la mayoría de las familias en este estudio se alimentan de depósitos. Debido a que el depósito de detritos está compuesto de materia orgánica muerta cuyo contenido de nitrógeno y carbono y valor nutricional varía (^{Kenneth 1988}), asumimos que la MO siempre estuvo disponible y, por lo tanto, la abundancia no debería correlacionarse con la MO.

Los detritívoros regeneran nutrientes que pueden ser utilizados por microalgas, macroalgas y pastos marinos a través de sus actividades de alimentación. Estas actividades favorecen la presencia de especies de herbívoros que pueden aprovechar el fitobentos. El alimento sedimentario de los detritívoros incluye desechos de macroalgas a la deriva, diatomeas bentónicas y restos de algas. Se ha encontrado que un aumento en los detritívoros mejora la actividad de bioturbación, que a su vez proporciona nutrientes para macroalgas y pastos marinos mientras favorece un aumento en la abundancia de herbívoros (^{Byren 2004}, ^{Andrade-Díaz 2016}).

Hasta donde sabemos, no hay registros de micromoluscos en BLA, aunque existen registros de las familias de moluscos Caecidae, Cerithiidae, Eulimidae, Tornidae, Pyramidellidae y Rissoidae en BLA y en todo el golfo de California (^{Coan 1968}, ^{Hendrickx et al. 2007}). Sin embargo, la familia Barleeidae solo ha sido reportada por ^{Hendrickx et al. (2007)} en el golfo de California y a lo largo de la costa del Pacífico de México en Tijuana, Baja California, por ^{Tapia-Díaz (2018)} en Puerto Vallarta, Jalisco, y más recientemente por ^{Gama-Kwick et al. (2021)} y ^{GBIF (2020)} en las costas de Guerrero.

En México, los estudios de micromoluscos se encuentran en las primeras etapas y los malacólogos aún tienen mucho camino por recorrer. Es probable que numerosas especies de micromoluscos ya estén en peligro debido a la contaminación y cambio climático, ya que son organismos calcificadores que deben construir caparazones para sobrevivir (^{Doney et al. 2012}, ^{Gazeau et al. 2013}, ^{Díaz-Castañeda et al. 2019}). Por lo tanto, es importante estudiar estos organismos bénticos para comprender cómo pueden responder comunidades enteras a los cambios en las condiciones ambientales. Los estudios de las comunidades bentónicas requieren un gran esfuerzo, ya que involucran técnicas especiales de muestreo y trabajo de laboratorio e identificación de organismos que demandan mucho tiempo, pero son muy necesarios. En este estudio, la proximidad de los sitios de muestreo a la costa y su poca profundidad pueden haber influido en el número de familias y su abundancia en las muestras. Sin embargo, debido a la importancia ecológica de los micromoluscos, creemos que este estudio aporta información valiosa para abordar la falta de conocimiento asociado con este grupo importante.