Recolección de muestras

Las muestras biológicas de C. falciformis se obtuvieron de las capturas de la flota pesquera de pequeña escala que opera en Acapulco, Guerrero, México (16°52ʹ-16°41ʹ N y 99°29ʹ-100°11ʹ W) (Fig. 1). La zona de pesca se distingue por la fuerza del viento, que está influenciada por la topografía del continente americano, y por la presencia de la corriente costera de Costa Rica y el cuenco de Tehuantepec, que se caracterizan por presentar altas temperaturas y pequeñas oscilaciones anuales (^{Kessler 2006}). La pesca de pequeña escala en el área de estudio se realiza con embarcaciones menores de fibra de vidrio con motor fuera de borda, y la jornada laboral puede extenderse de 4 a 6 días. Se utilizan, como artes de pesca, líneas de mano (anzuelo número 5, garra de águila) y cimbras o palangres (150-200 m, ceda trenzada número 3) y, como carnada, el ojotón, Selar crumenophthalmus.

Figura 1 Locación del área de estudio: Acapulco, Guerrero, México. 

La recolección de las muestras se hizo semanalmente durante los periodos octubre-diciembre de 2016 y junio, noviembre y diciembre de 2017. Se registró la longitud total (LT) y el peso total (PT) de todos los organismos recolectados. El sexo se determinó con base en las características sexuales externas (presencia o ausencia de gonopterigios). Los estómagos fueron extraídos y congelados para su posterior análisis.

Trabajo de laboratorio

Según su estado de digestión, cada presa encontrada en el contenido del estómago se contó, pesó e identificó al nivel taxonómico más bajo posible con claves especializadas. Los peces que presentaron un estado de digestión mínimo se identificaron con las claves de ^{Allen y Robertson (1994)} y ^{Fischer et al. (1995)}. Para los peces con alto grado de digestión, la identificación se realizó por medio de las características vertebrales con base en en las claves de ^{Clothier (1950)}. Para la identificación de cefalópodos, se usaron los trabajos de ^{Iverson y Pinkas (1971)} y ^{Wolff (1982)}, que se basan en la identificación de los picos. Los crustáceos se identificaron con las claves de ^{Fischer et al. (1995)}.

Para evitar posibles sesgos asociados a la alimentación oportunista mientras se capturaban los organismos, solo se consideraron aquellas presas con alguna evidencia de digestión. Asimismo, se descartaron a las especies que se utilizaron como cebo para su captura, y solo se tomaron en cuenta las presas encontradas dentro de los estómagos. Las presas no identificadas dentro de cada grupo funcional también se incluyeron en el análisis cuantitativo de la dieta.

Análisis de datos

Las muestras se compararon entre tallas (neonatos y juveniles) y sexos (machos y hembras). Con base en el trabajo de ^{Alejo-Plata et al. (2007)}, consideramos como neonatos a aquellos organismos que presentaron tallas de 48 a 71 cm LT y como juveniles a aquellos que presentaron tallas de 72 a 170 cm LT. La mayoría de los organismos obtenidos se consideraron inmaduros.

Tamaño de muestra

Se construyó una curva de acumulación de presas para determinar si el tamaño de la muestra era representativo de la dieta de C. falciformis. Esta curva se generó en el programa EstimateS (^{Colwell 2009}) aplicando 500 iteraciones a los valores de riqueza de especies en los estómagos analizados. Este procedimiento permitió estimar la media y la varianza de cada muestra y, con base en ello, graficar el número acumulado de presas promedio en cada muestra versus el grupo de estómagos analizados. Para tener una medida estándar de la precisión, se calculó el coeficiente de variación (CV) de los 4 puntos finales, en general y por categorías (talla y sexo) (^{Bizzarro et al. 2009}). Si el CV era menor o igual que 0.05, el número de estómagos examinados se consideró adecuado para representar la dieta (^{Jiménez-Valverde y Hortal 2003}, ^{Hernández-Aguilar et al. 2012}). Para evaluar la representatividad del tamaño de muestra se utilizó la función de Clench (^{Soberón y Llorente 1993}): S _n = (a × n)/(1 + b × n), donde S _n es el número de especies acumuladas, n es el número de estómagos muestreados y a y b son parámetros del modelo.

Composición de la dieta

El índice de importancia relativa específica de la presa (%IIREP) (Brown et al. 2011) se usó para evaluar de manera integral la importancia de cada categoría de presa en la dieta del tiburón sedoso. Se calculó de la siguiente manera:

donde %FO es la frecuencia de ocurrencia (%FO = número de estómagos que contienen presas i/número total de estómagos con contenido estomacal × 100) y %PN _i y %PW _i son, respectivamente, los índices de abundancia específica numérica y gravimétrica de la presa %PA = ∑%A _ij /n _i , donde %A _ij es la abundancia (expresada en número o peso) de la presa de la categoría i en el j-ésimo estómago y n _i es el número de estómagos que contienen la presa i.

Amplitud de nicho y estrategia de alimentación

El índice de Levin (B _i ) (^{Krebs 1999}) se usó como una medida de la amplitud de nicho. Este índice evaluó de manera cuantitativa si los organismos fueron generalistas (alimentación variada sin selección) o especialistas (preferencia por ciertas presas). Se calculó de la siguiente manera:

donde P _ij es la proporción de la dieta del depredador i que incluye la presa j, y n es el número de categorías de presas. Los valores de este índice oscilan entre 0 y 1; un B _i inferior a 0.6 indica depredadores especializados, mientras que un B _i superior a 0.6 indica depredadores generalistas (^{Labropoulou y Eleftheriou 1997}).

Además, para conocer la estrategia de alimentación de C. falciformis, se usó el modelo de ^{Costello (1990)} modificado por ^{Amundsen et al. (1996)}. Este análisis se basa en la representación en 2 dimensiones de la abundancia específica para cada presa y la %FO de los diferentes tipos de presas en la dieta. Esta representación permitió visualizar la estrategia alimentaria (generalista o especialista), la importancia de las presas (como raras o dominantes) y el comportamiento trófico de la población; es decir, si una presa es consumida en gran cantidad por unos pocos individuos (especialización individual) o si es consumida por la mayoría de los individuos estudiados (especialización poblacional) (^{Amundsen et al. 1996}). Los puntos ubicados en la parte superior derecha del gráfico de Amundsen reflejan una población de depredadores con una amplitud de nicho estrecha (^{Amundsen et al. 1996}). Los puntos ubicados en la parte superior izquierda son indicativos de la especialización de los depredadores individuales, es decir, especialización en diferentes tipos de presas, y de cada categoría de presa consumida por solo una fracción limitada de los depredadores.

Superposición del nicho trófico

La rutina EcosimR para la superposición de nicho (^{Gotelli et al. 2014}) se usó para evaluar la superposición de la dieta por talla (neonatos y juveniles) y sexo (machos y hembras). La rutina fue modificada usando el índice de Morisita-Horn en lugar del índice de Pinkas (^{Horn 1966}, ^{Smith y Zaret 1982}). Se calculó con la siguiente ecuación:

donde P _xi es la proporción de la presa i del número total de presas consumidas por el depredador x, P _yi es la proporción de la presa i del número total de presas consumidas por el depredador y, y n es el número total de presas. Valores de Cλ de 0.00 a 0.29 indican superposición dietética baja; valores de Cλ de 0.30 a 0.59, superposición moderada; y valores de Cλ de 0.60 a 1.00, superposición alta (^{Langton 1982}). Se comparó una distribución nula con los valores del índice de superposición para saber si las diferencias en la dieta fueron el resultado de procesos biológicos y no fueron aleatorias. Se realizaron un total de 1,000 simulaciones del índice con el algoritmo de aleatorización RA3 en EcosimR (^{Gotelli et al. 2014}).

Nivel trófico

El nivel trófico de C. falciformis se calculó con el método propuesto por ^{Cortés (1999)}:

donde P _j es la proporción de cada categoría de presa en la dieta del depredador y NT _j es el nivel trófico de cada categoría de presa j. Los niveles tróficos de las presas se obtuvieron de las bases de datos disponibles en línea: FishBase (^{Froese y Pauly 2015}) y Sea Around Us (^{Pauly y Zeller 2015}). Para las presas no identificadas, se utilizó el nivel trófico promedio correspondiente a su grupo funcional: teleósteos (3.24), crustáceos (2.52), cefalópodos (3.20), tortugas marinas (2.40) y aves (3.87) (^{Cortés 1999}).

Variación de la dieta por tallas

La dieta de neonatos de C. falciformis estuvo compuesta de 5 componentes alimentarios: 2 Crustacea, 1 Teleostei, 1 Mollusca y 1 Reptilia. El grupo de crustáceos representó el 68.64% de la dieta, de acuerdo con el %IIREP, y el cangrejo Portunus xantusii fue la presa más importante dentro de este grupo (%IIREP = 62.76). El grupo de peces representó el 25.08% de la dieta. El grupo de moluscos, representados por cefalópodos, presentó un valor de importancia del 5.15%. Las crías de la tortuga marina Lepidochelys olivacea representaron el 1.13% (Fig. 2).

Figura 2 Índice de importancia relativa específica de la presa (%PSIRI) para neonatos y juveniles del tiburón sedoso, Carcharhinus falciformis, capturado frente a la costa de Guerrero, México. 

Los juveniles de C. falciformis presentaron una dieta integrada por 10 componentes alimentarios: 4 Crustacea, 3 Teleostei, 2 Mollusca y 1 Aves. Según el %IIREP, el grupo de crustáceos representó el 81.32% de la dieta; dentro de este grupo, P. xantusii fue la presa más importante (%IIREP = 43.50). El grupo de peces representó el 12.14% de la dieta; Mugil sp. y Balistes polylepis presentaron valores de importancia del 2.56% y 0.96%, respectivamente. El grupo de moluscos representó el 3.98% de la dieta, dentro del cual Stigmatoteuthis hoylei representó el 0.64%. Las aves representaron el 2.56% de importancia (Fig. 2). El valor del índice de Morisita-Horn obtenido entre neonatos y juveniles fue de 0.86, lo que indicó que las dietas no presentaron grandes diferencias.

Variación de la dieta por sexo

La dieta de los machos de tiburón sedoso estuvo integrada por 6 componentes alimentarios: 3 Crustacea, 2 Mollusca y 1 Teleostei. De acuerdo con el %IIREP, el grupo de crustáceos fue el componente más importante de la dieta, con un valor del 74.77%; destacó P. xantusii con el 44.09%. El 22.72% de la dieta lo representaron los peces. El grupo de moluscos representó el 2.50% (Fig. 3). Las hembras presentaron una dieta integrada por 9 componentes alimentarios: 3 Crustacea, 3 Teleostei, 1 Mollusca, 1 Reptilia y 1 Aves. El grupo de crustáceos fue el más importante de la dieta (%IIREP = 78.68); destacó P. xantusii con el 52.97%. El grupo de peces representó el 11.42% de la dieta, dentro del cual Mugil sp. representó el 2.85% y B. polylepis el 1.07%. Los cefalópodos representaron el 5.35% de la dieta. Las crías de la tortuga marina L. olivacea representaron el 1.67% de la dieta y las aves el 2.85% (Fig. 3). El valor del índice de Morisita-Horn obtenido fue de 0.80, lo que indicó que las dietas entre machos y hembras no presentaron grandes diferencias.

Figura 3 Índice de importancia relativa específica de la presa (%PSIRI) para machos y hembras del tiburón sedoso, Carcharhinus falciformis, capturado frente a la costa de Guerrero, México. 

Amplitud de nicho y estrategia de alimentación

Los valores de B _i obtenidos para todas las categorías fueron inferiores a 0.60 (neonatos = 0.40, juveniles = 0.16, machos = 0.20, hembras = 0.23), lo que indicó que C. falciformis presentó una estrategia de alimentación del tipo especialista. De acuerdo con el modelo de Amundsen, C. falciformis prefirió el cangrejo P. xantusii (ubicado en la parte superior del gráfico, Fig. 4), aunque también se observó variación en el uso de recursos entre individuos (puntos ubicados en la parte superior izquierda, Fig. 4). Se observó la misma tendencia por tallas y por sexo (Fig. 4).

Figura 4 Gráfica de Amundsen para el tiburón sedoso, Carcharhinus falciformis, capturado frente a la costa de Guerrero, México, por tallas (neonatos y juveniles) y sexo (machos y hembras). 

Nivel trófico

Los valores del nivel trófico determinados para C. falciformis por categoría fueron los siguientes: neonatos = 3.70, juveniles = 3.70, machos = 3.71, hembras = 3.69. De acuerdo con estos valores, C. falciformis se clasifica como un depredador secundario.

Variación de la dieta por tallas

La composición de la dieta de neonatos y juveniles de C. falciformis fue similar, ya que ambos se alimentaron principalmente de crustáceos y tuvieron como presa más importante a P. xantusii. Este resultado coindice con lo reportado para la misma especie en Oaxaca, en donde P. xantusii integró el mayor porcentaje de la dieta (^{Ruíz-Pérez et al. 2016}). No obstante, contrasta con lo reportado por otros autores para organismos de mayores tallas a las reportadas en el presente estudio, ya que señalaron que C. falciformis se alimentó principalmente de calamares y peces (^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}, ^{Flores-Martínez et al. 2016}, ^{Rosas-Luis et al. 2017}).

^{Cabrera-Chávez-Costa et al. (2010)} indicaron que las hembras juveniles de C. falciformis necesitan más energía para su crecimiento y, por lo tanto, deben alimentarse de presas a las que puedan tener acceso y que puedan capturar sin tanto gasto de energía; en cambio, las adultas pueden dirigir su alimentación a una presa específica que cubra sus requerimientos energéticos, ya sea por cantidad o por calidad del alimento. En general, se ha observado que a medida que un tiburón aumenta de tamaño, también aumenta la eficiencia para capturar a su presa, ya que sus sentidos están totalmente desarrollados (^{Lowe et al. 1996}, ^{Borrell et al. 2011}). Los tiburones grandes son capaces de capturar presas grandes y rápidas, como peces y calamares, los cuales aportan mayor contenido energético; por el contrario, los tiburones pequeños tienden a alimentarse de presas que no son tan rápidas y que son de bajo contenido energético, como los crustáceos (^{Lowe et al. 1996}, ^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}).

^{Cortés y Gruber (1990)} indicaron que las variaciones en la dieta de los tiburones pueden deberse a que los organismos juveniles suelen moverse sobre los arrecifes y alimentarse sobre el fondo, mientras que los adultos suelen encontrarse más cerca de la superficie y alimentarse en áreas oceánicas. Los tiburones juveniles ocupan las zonas costeras como áreas de crianza cuando son pequeños, y es ahí donde también aprenden a cazar y se alimentan de presas que pueden proporcionar una fuente de alimento abundante o son fáciles de capturar, como los crustáceos (^{McElroy et al. 2006}). El sustrato predominantemente blando (arenoso) con parches de arrecifes coralinos, arrecifes rocosos, islotes y montes submarinos en el área de estudio da como resultado un sistema altamente heterogéneo (^{Palacios-Salgado 2014}) que puede ser aprovechado por los neonatos y los juveniles de C. falciformis para alimentarse.

Variación de la dieta por sexo

^{Cabrera-Chávez-Costa et al. (2010)} indicaron que la dieta del tiburón sedoso en la costa de Baja California Sur presentó un solapamiento alto entre ambos sexos, en el cual las hembras presentaron como presas principales a P. planipes, D. gigas y Coryphaena equiselis, mientras que los machos consumieron P. planipes, D. gigas, S. japonicus, Auxis spp. y Argonauta nouryi. Los resultados del presente trabajo mostraron un solapamiento alto entre machos y hembras de C. falciformis, ya que compartieron como presa principal a P. xantusii. Al respecto, ^{Pittenger (1984)} mencionó que los tiburones pueden compartir el espacio en sitios donde el alimento está disponible y es abundante, lo que podría indicar que en nuestra área de estudio, los machos y las hembras de tiburón sedoso comparten el mismo espacio y se alimentan de especies similares. Se ha mencionado que cuando los machos y las hembras utilizan el mismo lugar de alimentación, la competencia se compensa con la existencia de abundantes recursos alimentarios (^{Colwell y Futuyma 1971}), lo que puede ser indicativo de la abundancia de las presas en el área de estudio.

Por otro lado, ^{Lowe et al. (1996)} indicaron que los tiburones más grandes, que por consecuencia pueden alimentarse de presas más grandes, tienen acceso a diferentes hábitats y pueden segregarse por género y tamaño y que esto ayuda a reducir la competencia por la comida. Por tanto, es probable que en el área de estudio, no se observó una segregación por sexo porque la mayoría de las muestras que se obtuvieron fueron de organismos de tallas pequeñas.

Amplitud de nicho y estrategia de alimentación

Los tiburones presentan un comportamiento selectivo (^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}, ^{Ruíz-Pérez et al. 2016}) y generalista (^{Compagno 1984}, ^{Castro 1996}, ^{Flores-Martínez et al. 2016}) según la abundancia y la disponibilidad de sus presas. En zonas con poca diversidad suelen alimentarse de las presas que se encuentren disponibles, y muestran un comportamiento generalista (^{Compagno 1984}, ^{Castro 1996}). En áreas más diversas tienden a seleccionar a las presas que les aportan más valor energético (^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}). Estas diferencias reafirman la naturaleza oportunista de la especie y su variación en la dieta de acuerdo con su distribución geográfica, ya que en la parte noroeste de México, C. falciformis se alimenta principalmente de cefalópodos (^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}) y en el sur consume principalmente crustáceos (^{Ruíz-Pérez et al. 2016}).

Aunque observamos que los valores de la amplitud del nicho trófico fueron bajos, lo cual indica que C. falciformis presentó una estrategia de alimentación especialista, los valores obtenidos para los neonatos de ambos sexos siempre fueron mayores que los obtenidos para los juveniles. Los resultados sugieren que los organismos de menores tallas presentan una alimentación con tendencia generalista, mientras que los de mayores tallas tienden a tener una mayor selección de sus presas de acuerdo con sus necesidades energéticas (^{Cabrera-Chávez-Costa et al. 2010}).

Nivel trófico

El nivel trófico reportado para C. falciformis en el presente estudio (3.70) es menor que lo reportado por otros autores para la misma especie. Por ejemplo, ^{Cortés (1999)} determinó un nivel trófico de 4.20, ^{Flores-Martínez et al. (2016)} determinaron un nivel trófico de 4.30-4.40 para organismos con tallas de 70.00 a 203.00 LT y ^{Estupiñán-Montaño et al. (2017)} reportaron un nivel trófico de 4.57 para organismos con tallas de 95.00 a 310.00 cm LT. Los resultados de estos autores sugieren que C. falciformis es un depredador terciario, lo que destaca su papel potencial como depredador ápice en el ecosistema (^{Cortés 1999}). No obstante, en nuestro estudio reportamos un estrecho intervalo de longitudes (la mayoría de los animales muestreados eran inmaduros), lo que podría explicar por qué nuestros resultados indicaron que C. falciformis actúa como un consumidor secundario en la red alimentaria.

Varios autores han señalado que existe una relación positiva entre el tamaño corporal y la posición trófica, donde los niveles tróficos pueden aumentar a medida que crecen los peces (^{Cousins 1980}, ^{Cohen et al. 1993}, ^{Heithaus et al. 2013}). Esto se debe a que a medida que los peces aumentan de tamaño, su eficiencia para capturar presas también aumenta, ya que sus sentidos están completamente desarrollados y son capaces de capturar presas más grandes y más rápidas (^{Flores-Martínez et al. 2016}). Aunque no encontramos diferencias en la posición trófica entre neonatos y juveniles, se esperaría que el nivel trófico de los adultos fuera mayor (^{Borrell et al. 2011}).

La preferencia de C. falciformis por el grupo de crustáceos portúnidos lo posiciona como un depredador importante de estas especies. De esta manera, la depredación ejercida puede regular el tamaño poblacional de sus presas, lo que sugiere que su eliminación podría causar cambios en las abundancias de otras especies (^{Bornatowski et al. 2014}, ^{Navia et al. 2016}). El conocimiento sobre los hábitos alimentarios de la especie podría utilizarse para la construcción de modelos tróficos que ayuden a comprender el papel que este depredador juega dentro del ecosistema marino y las consecuencias que puede causar su eliminación; por lo tanto, podría brindar información que contribuya al manejo sustentable de los recursos pesqueros en el área de estudio.