Estructura de tallas

La estructura de tallas se analizó por sexo agrupando la LM en intervalos de 10 mm. La normalidad de las distribuciones se evaluó con la prueba de Kolmogorov-Smirnov, y las diferencias de LM entre ecosistemas y por sexo se determinaron con la prueba de Kruskal-Wallis. Para ambas pruebas, se utilizó el ambiente R (^{R Core Team 2020}).

Relaciones biométricas

La relación LM-PT fue estimada para la población y por sexo, mediante el ajuste del modelo potencial (PT = a × LM ^b ), donde a es el intercepto (factor de condición) y b es el coeficiente de alometría. Los datos pares de LM/PT fueron transformados a logaritmo natural antes del análisis de regresión para identificar datos fuera de rango; una vez localizados, los datos fuera de rango fueron excluidos del análisis (^{Froese 2006}). El coeficiente de determinación (R ² ) fue utilizado como una medida de bondad de ajuste en cada una de las regresiones. Para el parámetro b, se estimaron los intervalos de confianza al 95%; posteriormente, para determinar si L. panamensis presentaba un crecimiento isométrico (H₀: b = 3, α = 0.05), se utilizó la prueba t de Student (^{Zar 2014}). Luego de comprobar la homocedasticidad de pendientes (paralelismo) en los datos transformados a logaritmo (Zar 2014), se aplicó un análisis de covarianza (ANCOVA) para determinar si las relaciones entre hembras y machos mostraban diferencia significativa (^{Zar 2014}). El análisis estadístico fue realizado mediante el software IBM-SPSS Statistics 20.

Aspectos reproductivos

El estado reproductivo de hembras y machos fue definido analizando la información de madurez gonadal. Utilizando los datos de hembras y machos en los estadios en desarrollo y maduro, se determinó la frecuencia relativa acumulada por intervalos de longitud de manto. Posteriormente, con el modelo logístico, a través del ajuste de las frecuencias relativas, se calculó la talla promedio de primera madurez (LM₅₀) (^{Sparre y Venema 1995}). El modelo se ajustó a través de la maximización del logaritmo negativo de verosimilitud (negative log likelihood, -LL):

donde n es el número total de individuos en la clase i y m es el número de organismos maduros en la clase i.

Se estimaron los intervalos de confianza para la LM₅₀ con base en los perfiles de verosimilitud y la distribución chi cuadrada (χ²) (^{Venzon y Moolgavkar 1988}). El intervalo de confianza se definió como todos los valores de θ que satisfacen la siguiente desigualdad:

donde LY|θbest es el -LL del valor más probable de θ , y χ1,1-a2 es el valor de χ² con un grado de libertad al nivel de confianza 1 - α. El intervalo de 95% de confianza para θ abarca todos los valores θ que son 2 veces la diferencia entre la verosimilitud negativa θ y la verosimilitud negativa de la mejor estimación de θ que sea menor que 3.84 (^{Haddon 2001}), con el siguiente estimador:

Se consideraron inmaduros (juveniles) los individuos que estuvieron en las fases de desarrollo gonadal I y II, y sexualmente maduros (adultos) a los individuos en las fases III y IV. De acuerdo con la escala morfocromática de desarrollo, el criterio para la definición de hembras juveniles y adultas se basó principalmente en el color y el tamaño de las glándulas nidamentales, al ser un órgano que aumenta y mantiene su tamaño una vez alcanzada la madurez sexual. En machos, el criterio se basó en la diferenciación del aparato reproductor (adultos), principalmente en los órganos sexuales accesorios (^{Lipiński y Underhill 1995}). Se determinó la proporción sexual total por sistema (laguna costera, LC; frente costero, FC). En cada sistema se contrastó por sexo a los organismos inmaduros con los maduros, y se hicieron comparaciones de hembras maduras contra machos inmaduros y hembras inmaduras contra machos maduros. La prueba χ² fue utilizada para comparar si existía diferencia significativa entre las proporciones de sexos, tomando como hipótesis nula la proporción de sexos reportada por ^{Arizmendi-Rodríguez et al. (2012a)}) para L. panamensis de 4 hembras por 1 macho (4.0H:1.0M). El valor observado fue comparado con el valor teórico de χ² con un 95% de nivel de confianza (^{Zar 2014}). Se aplicó este mismo análisis estadístico para determinar diferencias en el número de juveniles y adultos en la población, por sexo y por ecosistema.

Estructura de tallas

Se capturaron en total 2,354 individuos, de los cuales 1,144 (48.6%) fueron hembras, 677 (28.8%) machos y 533 (22.6%) indeterminados. En general, las tallas oscilaron entre 9 y 125 mm de LM (Fig. 2a). Ambos sexos estuvieron representados en todo el intervalo de tallas; sin embargo, las hembras dominaron en las tallas >60 mm de LM (80.0%) y los machos en las tallas <60 mm de LM (62.0%).

Figura 2 Distribución de frecuencia de longitud de manto del calamar dedal (Lolliguncula panamensis): (a) ambos sexos de lagunas costeras y frentes costeros, (b) machos y hembras de lagunas costeras y (c) machos y hembras de frentes costeros. 

En los sistemas lagunares se cuantificaron 667 individuos, de los cuales 398 (59.7%) fueron hembras, 245 (36.7%) machos y 24 (3.6%) indeterminados. Los machos mostraron tallas de 29 a 101 mm de LM y una moda de 60 mm de LM, mientras que las hembras presentaron tallas de 28 a 123 mm de LM y una moda de 60 mm de LM (Fig. 2b). A partir de los 7 cruceros (FC), se capturaron 1,687 calamares, de los cuales 746 (44.0%) fueron hembras, 433 (26.0%) machos y 508 (30.0%) indeterminados. En los FC, los machos mostraron tallas de 11 a 94 mm de LM y una moda de 50 mm de LM, mientras que las hembras presentaron tallas de 11 a 125 mm de LM y una moda de 80 mm de LM (Fig. 2c). El análisis de Kruskal-Wallis mostró que no hubo diferencias en las LM entre los ecosistemas, ni para machos (H = 0.1, P = 0.6) ni para hembras (H = 2.5, P = 0.1).

Relaciones biométricas

La relación LM/PT para ambos sexos mostró una relación del tipo potencial (R ² > 0.95) (Tabla 1, Fig. 3). Los valores de la pendiente b estuvieron en el rango de 2.50 a 2.59, lo cual demuestra un crecimiento del tipo alométrico negativo en los 3 casos (P < 0.05, Tabla 1). El ANCOVA mostró diferencias significativas en la relación LM/PT entre hembras y machos (P < 0.05) (Tabla 1).

Figura 3 Relación longitud de manto/peso total para Lolliguncula panamensis en el golfo de California. 

Aspectos reproductivos

De los 2,354 individuos de L. panamensis analizados, 750 eran maduros. Con el modelo, se estimó una LM₅₀ poblacional de 68.3 mm de LM (Fig. 4a), y los perfiles de verosimilitud indicaron que los individuos alcanzan la madurez sexual entre los 64.6 a 72.2 mm de LM (Fig. 4b). Los machos alcanzan su LM₅₀ a los 64.0 mm de LM (Fig. 4c), y los perfiles mostraron que pueden madurar a tallas de entre 62.8 y 64.6 mm de LM (Fig. 4d). Las hembras maduran a los 71.4 mm de LM (Fig. 4e), y los perfiles indicaron que pueden madurar a tallas de entre 70.4 y 72.4 mm LM (Fig. 4f).

Figura 4 Talla promedio de primera madurez (ML₅₀) y perfiles de verosimilitud para Lolliguncula panamensis: (a, b) población, (c, d) machos (♂) y (e, f) hembras (♀). 

El comportamiento de los estadios gonadales mostró que, en las LC, las fases inmaduras (I y II) fueron las más frecuentes en ambos sexos (machos, 44.5% y 41.6%; hembras, 61.3% y 20.9%, respectivamente), con menor proporción de machos y hembras en las fases maduras (III y IV) (Fig. 5, Tabla 2). En el FC, ambos sexos presentaron la menor proporción de organismos inmaduros, con una mayor proporción de machos y hembras (49.0% y 58.0%, respectivamente) en fase madura (III) (Fig. 5b, Tabla 2).

Figura 5 Proporción de los estadios gonadales de Lolliguncula panamensis proveniente de lagunas costeras (a) y frentes costeros (b). 

Proporción sexual, juveniles y adultos

Durante el periodo de estudio, se pudo observar una proporción de sexos de 1.7H:1.0M, significativamente diferente (χ² = 319.6, P < 0.05) al comparar con el valor hipotético de 4.0H:1.0M (^{Arizmendi-Rodríguez et al. 2012b}). Al comparar por sistema, sexo y estadios gonadales, se encontraron diferencias (P < 0.05) en la mayoría de las combinaciones. En general, las hembras fueron más abundantes que los machos, pero al comparar hembras maduras contra machos inmaduros en las LC (0.3H:1.0M), los machos inmaduros fueron más abundantes (Tabla 2). Las abundancias de juveniles y adultos por sistema se muestran en la Tabla 3. La prueba χ² mostró que los juveniles fueron dominantes en relación con los adultos en las LC, tanto para la población (χ² = 39.3, P < 0.05) como para las hembras (χ² = 28.2, P < 0.05) y los machos (χ² = 11.5, P < 0.05) por separado. En el FC, se observaron diferencias para la población (χ² = 44.9, P < 0.05), las hembras (χ² = 6.9, P < 0.05) y los machos (χ² = 57.8, P < 0.05). Por lo tanto, la cantidad de juveniles en ambos ecosistemas es significativamente mayor que la cantidad de adultos.

Estructura de tallas

En calamares loligínidos como Loligo gahi (d’Orbigny, 1835), Loligo sanpaulensis (Brakoniecki, 1984) y Loligo plei (Blainville, 1823), las diferencias en la estructura de tallas entre hembras y machos se han considerado como dimorfismo sexual (^{Pineda et al. 1998b}, ^{Alvarez-Perez et al. 2002}), donde los machos alcanzan mayores tallas que las hembras. En nuestra investigación encontramos que las hembras son las que alcanzan las mayores tallas. Esta diferencia se atribuye a que las hembras maximizan su éxito reproductivo (capacidad para desarrollar y alojar ovocitos) a tallas más grandes, mientras que los machos obtienen el éxito a longitudes menores, puesto que pueden parchar a varias hembras (^{Emery et al. 2001}).

^{Boyle y Rodhouse (2005)} mencionaron que las diferencias en talla entre sexos se deben a que las hembras necesitan ser más grandes para el desarrollo del ovario durante la madurez sexual. Se confirma el mismo comportamiento para L. panamensis en el presente estudio, donde las hembras alcanzaron una madurez a los 71.4 mm de LM y los machos a los 64.0 mm de LM. ^{Pineda et al. (1998a)} observaron que, para Loligo sanpaulensis, la madurez gonadal en los machos aumenta conforme crecen, mientras que en las hembras, la maduración es más lenta y cambia abruptamente con respecto al crecimiento al alcanzar los 60 mm de LM. ^{Collins et al. (1995)} asociaron las diferencias en tallas de calamares loligínidos entre sexos a una distribución diferencial, la cual ocurre durante la reproducción, o a la mortalidad de las hembras después del desove y de los machos después de la cópula.

Relaciones biométricas

La relación LM-PT entre hembras y machos de L. panamensis fue significativamente diferente. Este comportamiento responde a las tallas menores de los machos y al bajo número de organismos con tallas >60 mm de LM, además del mayor peso que alcanzan las hembras debido a que su ovario representa el 50% de su peso corporal (^{Arizmendi-Rodríguez 2010}). La alometría negativa de L. panamensis indica que primeramente crece en longitud y posteriormente aumenta de peso. En la costa colombiana del Pacífico, ^{Squires y Barragan (1979)} observaron este tipo de crecimiento en L. panamensis, con valores de b = 2.72 para hembras y b = 2.69 para machos, y enfatizaron que este coeficiente es mayor en hembras debido al mayor tamaño de su aparato reproductor respecto al de los machos. En esta investigación, las hembras presentaron un valor de b = 2.59 y los machos un valor de b = 2.50; los coeficientes de alometría por debajo de 2.70 son característicos de los calamares neríticos de la familia Lolliginadae y están asociados a sus patrones migratorios en la columna de agua (^{Flores y Garland 2002}). Las diferencias de b entre los sexos están asociadas a las diferencias en la talla de madurez y la maduración, lo cual fue observado para L. panamenisis en la costa del Pacífico del sur de México (^{Guzmán-Intzin et al. 2020}).

Aspectos reproductivos

El comportamiento de la LM₅₀ por sexo observado en el presente estudio indicó que las hembras alcanzan la madurez a longitudes mayores (71.4 mm de LM) en comparación con los machos (64.0 mm de LM), lo cual coincide con lo reportado por ^{Arizmendi-Rodríguez et al. (2012a)}. ^{Alejo-Plata et al. (2016)} también reportaron que los machos maduros de L. argus eran de menor tamaño que las hembras. Una mayor LM₅₀ en las hembras les da mayor capacidad de almacenar ovocitos (^{Arizmendi-Rodríguez et al. 2012a}); además, la habilidad que tienen las hembras para almacenar los espermatóforos estando inmaduras incrementa su éxito reproductivo (^{Hanlon y Messenger 1996}), y esto impacta positivamente el potencial reproductivo de la población (^{Arizmendi-Rodríguez et al. 2012a}).

La diferencia en la LM₅₀ entre sexos permite que los machos copulen durante más tiempo con varias hembras (^{Boyle y Rodhouse 2005}). En este trabajo, se registró al macho maduro más pequeño con una LM de 40 mm y una LM₅₀ de 64 mm, lo que indica que los machos que se encontraban muy por debajo de la LM₅₀ ya estaban copulando. La copulación genera un desgaste fisiológico que propicia que mueran los machos por su incapacidad para cazar a sus presas (^{Arizmendi-Rodríguez et al. 2012b}).

En las LC, los individuos de ambos sexos eran inmaduros. En los FC, predominaron los individuos maduros y las hembras fueron las más abundantes. Los resultados sugieren que los individuos realizan su evento reproductivo (i.e., cortejo, parchado o desove) principalmente en los FC, mientras en las LC posiblemente se resguardan y crecen. Este comportamiento coincide con lo reportado por ^{Roper et al. (1995)}, quienes mencionaron que las hembras maduras de Ommastrephes bartramii migran a aguas costeras para reproducirse. ^{Giese y Pearse (1974)} mencionaron que, para la selección de la época de puesta, los organismos consideran la disponibilidad de alimento y condiciones abióticas favorables (luz, temperatura). Se ha documentado que los individuos maduros del calamar dedal en el GC migran latitudinalmente con base en la disponibilidad de alimento (^{Arizmendi-Rodríguez et al. 2011}). Además, se sabe que el FC provee protección de los depredadores y es adecuada para fijar la capsulas de huevos que liberan las hembras al desovar (^{Sevilla 1977}). Por otra parte, se ha reportado que Loligo sanpaulensis realiza migraciones hacia el norte a lo largo de la plataforma de Brasil para buscar áreas de desove, crianza y alimentación, las cuales están influenciadas por las corrientes de Brasil y Malvinas (^{Andriguetto y Haimovici 1996}). También, se ha reportado que la presencia de masa de huevos de Loligo forbesi a 507 m de profundidad sugiere que la especie realiza migraciones esporádicas a la zona oceánica para desovar, o bien, que las corrientes arrancan y arrastran sus huevos a tales profundidades (^{Lordan y Cassey 1999}).

La proporción sexual encontrada en el presente estudio (1.7H:1.0M) es similar a la reportada para Loligo plei por ^{Alvarez-Perez et al. (2002)}, quienes atribuyeron la proporción a un evento de cópula al momento del desove de la hembra o también a la migración de las hembras. Partiendo de la hipótesis de estos autores, las hembras de calamar dedal no sólo migran para realizar el evento de cópula, sino también se mueven a otras áreas para protegerse, crecer y alimentarse, eventos en los cuales la proporción sexual es cercana a 1.0H:1.0M. Este comportamiento migratorio se relaciona con el potencial reproductivo a nivel poblacional, el cual incluye aspectos como el desarrollo ovárico, la talla de madurez y la proporción sexual (^{Saborido 2004}). ^{Arizmendi-Rodríguez et al. (2012a)}) reportaron una predominancia de hembras con respecto a machos (4.0H:1.0M) y la asociaron al hecho de que un macho puede parchar hasta a 4 hembras; no obstante, los resultados en este trabajo muestran que la proporción sexual del calamar dedal que habita los FC y las LC del GC puede variar dependiendo del evento que el calamar realice (alimentarse, crecer, protegerse y reproducirse) de tal manera que optimiza su éxito en su ciclo de vida.

En nuestro estudio se realizaron una serie de combinaciones, y en ningún caso la proporción fue 1.0H:1.0M. Siempre predominaron las hembras con respecto a los machos excepto en la combinación de hembras maduras vs machos inmaduros en las LC (0.3H:1.0M). La baja presencia de hembras maduras sugiere que las hembras no habitan las LC cuando están sexualmente maduras; estas se encuentran en los FC para realizar las puestas (desovar). En Loligo vulgaris reynauddi se ha observado que las hembras migran a zonas específicas de los FC antes y después del desove (^{Sauer et al. 1992}). Por otra parte, con la combinación hembras inmaduras vs machos maduros en las LC, la proporción sexual fue de 9.6H:1.0M, lo que indicaría que los machos maduros que están en las LC parchan hasta a 9 hembras inmaduras. Esta táctica reproductiva ha sido reportada por ^{Emery et al. (2001)}, quienes realizaron pruebas genéticas en Loligo forbesi y encontraron que las hembras habían sido parchadas hasta por 4 machos; así, estos autores comprobaron que la proporción sexual cargada a las hembras es un comportamiento reproductivo normal y que las hembras son las que definen el éxito reproductivo.

La presencia de machos maduros y hembras inmaduras en las LC indica que los machos solo parchan a las hembras en estos sitios y, posteriormente, estas migran a los FC para madurar y desovar, ya que tienen la capacidad de almacenar los espermatóforos estando en estadio inmaduro, una estrategia para el éxito reproductivo en la población (^{Hanlon y Messenger 1996}, ^{Pineda et al. 1998a}, ^{Boyle y Rodhouse 2005}). De acuerdo con los resultados, los juveniles predominaron en las LC y los adultos en los FC, por lo que consideramos que L. panamensis puede realizar migraciones entre ambos ecosistemas como juveniles y adultos. Este es el primer trabajo que documenta la presencia del L. panamensis, mayoritariamente, en las LC del margen continental del GC, con una predominancia de machos y hembras juveniles.