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Ciencias marinas
versão impressa ISSN 0185-3880
Cienc. mar vol.47 no.1 Ensenada Jan./Mar. 2021 Epub 05-Mar-2021
https://doi.org/10.7773/cm.v47i1.3047
Artículos
Bioerosión interna en corales masivos asociados a las comunidades arrecifales del Pacífico nororiental tropical: Efecto de factores intrínsecos y extrínsecos
1Tecnológico Nacional de México/IT de Bahía de Banderas, Nayarit, Mexico.
2Unidad Académica de Sistemas Arrecifales, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Puerto Morelos, Quintana Roo, Mexico.
3Laboratorio de Ecología Marina, Centro de Investigaciones Costeras, Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara, Puerto Vallarta, Jalisco, Mexico.
RESUMEN. El desarrollo y el mantenimiento de los arrecifes coralinos depende del balance entre la producción (acreción) y la remoción (erosión) del CaCO3 generado principalmente por corales hermatípicos. El material calcáreo puede ser removido del esqueleto de coral por agentes físicos, químicos o biológicos, y este último es el de mayor influencia. Pese a su importancia, pocos estudios han estimado la tasa de bioerosión en comunidades coralinas de la costa mexicana del Pacífico. En este estudio se determinó el volumen y el porcentaje de CaCO3 removido vía erosión biológica en los principales corales masivos, Pavona gigantea, Porites lobata y Porites panamensis, distribuidos en el Parque Nacional Islas Marietas y el Parque Nacional Isla Isabel (México). Además, se evaluó el efecto de factores intrínsecos (morfología, sexo y edad de las colonias) y extrínsecos (localidad y profundidad) en la bioerosión. Se utilizó la técnica de peso boyante para calcular parámetros de remoción interna y densidad de CaCO3. A nivel de especie, P. gigantea presentó valores de volumen de bioerosión de 71.31 ± 32.35 cm3 (27.28 ± 18.05% de bioerosión interna); Po. lobata, 26.60 ± 4.87 cm3 (16.87 ± 16.31%); y Po. panamensis, 29.6 ± 14.61 cm3 (31.127 ± 29.43%). A nivel de género, Pavona presentó los valores más altos en bioerosión y densidad del esqueleto (1.61 g·cm-3). Con relación a la morfología, la bioerosión fue mayor en colonias masivas, pero considerando la edad, fue superior en colonias más longevas (10-26 años). A nivel de localidad, en el Parque Nacional Islas Marietas se presentaron los valores más altos de volumen y porcentaje de bioerosión. La evidencia sugiere que los arrecifes de coral de la costa central mexicana del Pacífico están experimentando una alta tasa de erosión no conspicua causada por bioerosionadores endolíticos y varía en función de factores intrínsecos y extrínsecos. Si este efecto continúa incrementando, podría poner en riesgo el mantenimiento a largo plazo de las comunidades coralinas, lo que modificaría el balance de los flujos de carbonato y la funcionalidad del ecosistema arrecifal.
Palabras clave: corales hermatípicos; erosión endolítica; Porites; Pavona; costa central mexicana
The development and maintenance of the physical structure of coral reefs depends on the balance between production (accretion) and removal (erosion) of CaCO3 produced mainly by reef-building corals. This calcareous material may be removed from the coral skeleton by means of physical, chemical, or biological agents, with the latter being the most influential. Despite being important, bioerosion studies on coral reefs from the Pacific coast of Mexico are scarce. In this study, we determined the volume and percentage of CaCO3 removed through bioerosion from the main massive coral species, Pavona gigantea, Porites lobata, and Porites panamensis, in the Islas Marietas and Isla Isabel National Parks (Mexico). We also evaluated the effect of extrinsic (morphology, sex, and age) and intrinsic (depth and location) factors on bioerosion. The buoyant weight technique was used to estimate internal bioerosion parameters and CaCO3 skeletal density. At the species level, P. gigantea showed volume of bioerosion values of 71.31 ± 32.35 cm3 (27.28 ± 18.05% of internal bioerosion); Po. lobata, 26.60 ± 24.87 cm3 (16.87 ± 16.31%); and Po. panamensis, 29.6 ± 14.61 cm3 (31.127 ± 29.43%). At the genus level, Pavona exhibited the highest bioerosion and skeletal density values (1.61 g·cm-3). Regarding morphology, bioerosion was higher in massive corals, but regarding age, it was higher in adult colonies (10-26 years). Islas Marietas National Park showed the highest values for volume and percentage of bioerosion. The results suggest that coral reefs on the Pacific coast of central Mexico are undergoing a high degree of inconspicuous erosion by internal bioeroders and its variability is controlled by both intrinsic and extrinsic factors. If this effect continues to rise, it could threaten the long-term maintenance of coral communities, modifying the carbonate flux equilibrium and the ecological functionality of coral reef ecosystems.
Key words: hermatypic corals; endolithic erosion; Porites; Pavona; coast of central Mexico
INTRODUCCIÓN
Los arrecifes de coral son ecosistemas conformados por estructuras de carbonato de calcio (CaCO3), distribuidos principalmente en mares tropicales y subtropicales (Glynn 1997, Sheppard et al. 2010). Se caracterizan por ser sitios de alimentación, reproducción y refugio para muchas especies de peces e invertebrados marinos, así como por albergar a más del 25% de la biodiversidad total de los océanos (Sheppard et al. 2010). Los corales hermatípicos son considerados los principales constructores de arrecife, que como resultado del proceso de calcificación, depositan CaCO3 para formar su exoesqueleto y contribuyen al desarrollo y al mantenimiento arrecifal (Allemand et al. 2004, 2011). En conjunto con otros organismos calcificadores, forman la base estructural de este hábitat y de los procesos biológicos y ecológicos que ahí se desarrollan (Sheppard et al. 2010).
Un proceso antagónico a la acreción coralina es la remoción de CaCO3 por la acción de bioerosionadores, la cual está mediada por diferentes factores, como (1) características ambientales o físicas propias del sitio o la localidad (extrínsecos) y (2) rasgos específicos relacionados con la composición de especies, sus estrategias de crecimiento y asociaciones especificas con otros organismos (intrínsecos) (Glynn 2000, Carballo et al. 2008, Tribollet y Golubic 2011). En conjunto, estos procesos promueven una constante remodelación de la estructura física del arrecife como resultado del balance entre la acreción y la erosión coralina (producción neta de carbonatos) (Wulff y Buss 1979, Andersson y Gledhill 2013). Por otro lado, la erosión en el medio arrecifal puede presentarse debido a diferentes mecanismos: (1) la erosión química, implica la disolución de CaCO3 causada principalmente por procesos naturales (disolución metabólica y ambiental) y el efecto de la acidificación del océano (Kleypas et al. 1999, Andersson y Gledhill 2013, Eyre et al. 2014); (2) la erosión física, resultado del movimiento mecánico originado por oleaje, corrientes, tormentas, etc. (Zundelevich et al. 2007); y (3) la erosión biológica o bioerosión, resultado de la actividad biológica, hábitos alimenticios y construcción de refugios de organismos como peces, esponjas, equinodermos e invertebrados asociados a arrecifes de coral (Glynn 1997, Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1999, Tribollet y Golubic 2011). La bioerosión pude presentarse de forma directa o indirecta con la remoción del CaCO3, ya sea por la producción de sustancias ácidas o la excreción de enzimas por organismos como las esponjas, denominada biocorrosión (Neumann 1966), y por la bioabrasión que resulta de la erosión mecánica producida por organismos taladradores que tienen la capacidad de desgastar y perforar el material calcáreo, como los anélidos, los balanos y los bivalvos (Glynn 1997, Carballo et al. 2008, Maher et al. 2018). La bioabrasión es la actividad que causa la mayor producción de sedimentos carbonatados (escombros, arena, limo y arcilla) en los sistemas arrecifales (Glynn 1997, Eyre et al. 2014). Todos los procesos de erosión modelan los arrecifes y contribuyen al ciclo del carbonato, ya que el carbonato inorgánico se reintegra al medio y queda disponible nuevamente para organismos calcificadores (Carballo et al. 2008, Tribollet y Golubic 2011).
La bioerosión puede ser evaluada mediante la estimación del volumen de bioerosión (a través de la medición de la densidad de carbonato removido) y la tasa de bioerosión, lo que da la cantidad de CaCO3 removido en un periodo de tiempo (DeCarlo et al. 2015). A su vez, la densidad del esqueleto puede ser determinada mediante el método de peso boyante, la inclusión de parafina (Manzello 2010), el congelamiento de colonias (Carricart-Ganivet et al. 2000) y el análisis de radiografías de rayos X o tomografía computarizada (Hein y Risk 1975, Prouty et al. 2017, Wizemann et al. 2018).
La región del Pacífico Oriental Tropical (POT) se caracteriza por albergar arrecifes o parches coralinos distribuidos a lo largo de la costa y en las islas oceánicas adyacentes (Reyes-Bonilla y Calderon-Aguilera 1999, Glynn y Ault 2000). Estos parches arrecifales son considerados monoespecíficos al estar dominados por el género Pocillopora en aguas someras, con la presencia Porites y Pavona en zonas más profundas (Reyes-Bonilla 2005). En particular, las aguas del Pacífico en la costa central mexicana (PCM) comprenden un área con alta riqueza de especies de corales hermatípicos; estas especies, mediante su continua acreción, dan mantenimiento a la estructura física de las comunidades coralinas, la cual puede variar por factores como la composición de especies, la morfología de los taxones, el sexo de los individuos, la edad de la colonia y las condiciones locales/regionales (Cabral-Tena et al. 2013; Norzagaray-López et al. 2014; Tortolero-Langarica et al. 2016a, 2016b, 2017). Los estudios para esta región han cuantificado la cantidad de CaCO3 producido por corales (Norzagaray-López et al. 2014, Cabral-Tena et al. 2018, Tortolero-Langarica et al. 2019), pero pocos han evaluado la tasa de remoción de CaCO3 y los factores que influyen en el proceso de bioerosión en comunidades coralinas (Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1999, Herrera-Escalante et al. 2005). Ambos factores son determinantes para entender el funcionamiento y futuro mantenimiento de la comunidad, por lo que el objetivo de este estudio fue determinar la variabilidad específica de la bioerosión interna y el efecto de factores intrínsecos (e.g., la morfología, el sexo, la edad) y extrínsecos (e.g., la profundidad y la localidad) en corales masivos que se desarrollan en aguas del PCM. Conocer la cantidad de carbonato que permanece en el sistema (producción neta), mediante el balance de los procesos de construcción (tasa de producción) y remoción (tasa de bioerosión, disolución de CaCO3), permite evaluar la funcionalidad y la resiliencia ecológica de las comunidades coralinas (Perry et al. 2012, Alvarez-Filip et al. 2009).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó en 2 áreas insulares en aguas del PCM: el Parque Nacional Isla Isabel (PNII) y el Parque Nacional Islas Marietas (PNIM) (Fig. 1). El PNII se encuentra a 30 km de la costa, y la superficie total de la isla, incluidos los islotes que se encuentran a su alrededor, es de 82.16 ha (CONANP 2005). El PNIM comprende un área de 1,383 ha conformada por 2 islas (isla Larga, isla Redonda), 2 islotes de origen volcánico cercanos a la isla Larga, y una porción de área marina (CONANP 2007). Ambas áreas naturales albergan parches arrecifales rocosos y de franja, con corales de los géneros Pocillopora, Pavona y Porites (Fig. 2). Este conjunto de islas se encuentra ubicado entre las regiones biogeográficas neártica y neotropical del POT (Glynn y Ault 2000), una zona de transición influenciada por la corriente de California, que transporta agua fría del norte (18-21 ºC) de enero a marzo (Kessler 2006, Pennington et al. 2006, Pantoja et al. 2012); la corriente costera mexicana, que proporciona aguas cálidas del sur (27-30 ºC) de julio a noviembre; y la masa de agua del golfo de California, que transporta agua cálida (>34.9 ºC) de septiembre a octubre (Kessler 2006, Pennington et al. 2006, Palacios-Hernández et al. 2010, Pantoja et al. 2012).
Figura 1 Área de estudio. Parque Nacional Isla Isabel (PNII) y Parque Nacional Islas Marietas (PNIM), Nayarit, México. El símbolo de estrella denota los sitios de muestreo.
Procesamiento de muestras
Durante el periodo de febrero de 2013 a febrero de 2014, se recolectaron un total de 39 colonias de los corales masivos Porites lobata (n = 26), Porites panamensis (n = 5) y Pavona gigantea (n = 8). Las colonias fueron extraídas con martillo y cincel utilizando equipo de buceo autónomo. Éstas fueron trasladadas al laboratorio, donde se les eliminó el material orgánico con agua a presión. Posteriormente, las colonias se secaron y expusieron a la luz solar durante 72 h y fueron colocadas en un horno convencional a 70 ºC durante 3 h. Todos los ejemplares fueron seccionados sobre el eje principal de crecimiento vertical (apical) en lajas de 7-10 mm de grosor con una cortadora de sierra con punta de diamante (QEP) y agua dulce como lubricante.
Parámetros de bioerosión
Para determinar la cantidad de CaCO3 removido internamente (volumen de bioerosión), se aplicó el principio de Arquímedes (peso boyante, volumen desplazado) utilizando la técnica descrita por Bucher et al. (1998). En primera instancia, se obtuvo el peso seco de cada laja de coral utilizando una báscula (ADAM, precisión = ±0.01 g). Posteriormente, se calculó el peso flotante o húmedo; para ello, las muestras previamente fueron saturadas en agua destilada con una densidad de 1 g·cm-3 a temperatura constante (20 ºC) durante 12 h, y luego fueron suspendidas sobre un recipiente de plástico con agua (previamente pesado). Las muestras fueron secadas nuevamente (70 ºC, durante 3 h), y se realizó la saturación con silicón de baja temperatura (etileno-vinil acetato, tipo MOD.BS7T) solo en las marcas visibles de bioerosión (cavidades, Fig. 3) a una temperatura de fusión de 84-87 ºC. Posterior a la solidificación, el remanente de silicón fue eliminado justo al borde del grosor de cada laja de coral. Finalmente, se obtuvo una segunda medición utilizando estas muestras saturadas con silicón para obtener su peso seco saturado y peso boyante saturado. Con ambas mediciones se calculó la densidad del esqueleto (g·cm-3), el porcentaje de bioerosión (%) y el volumen de bioerosión (cm3) de cada muestra mediante las siguientes formulas:
donde Ve es el volumen de bioerosión, Vl es el volumen de laja, Vls es el volumen de laja saturada, PS es el peso seco, PB es el peso húmedo de la laja, PSs es el peso seco de la laja saturada, PBs es el peso húmedo de la laja saturada, D es la densidad del esqueleto y %e es el porcentaje de bioerosión.
Figura 3 Imagen radiográfica (positivo) de una laja de coral de Porites lobata que muestra la alternancia de bandas de alta densidad (oscuras) y baja densidad (claras). Un par de bandas representa un año de crecimiento (rectángulo alargado). Dentro del recuadro negro se indica la marca de bioerosión como producto de la acción mecánica de bioerosionadores.
Factores intrínsecos
Morfotipo
Para determinar el efecto de la morfología en la tasa de bioerosión, las diferentes colonias de coral se agruparon de acuerdo con su tipo y clase de crecimiento (masivo, incrustante, columnar y de vida libre), con base en las características morfológicas y las estructuras del esqueleto descritas por Veron (2000).
Determinación de edad
Cada una de las lajas de coral fue radiografiada utilizando una máquina de rayos X convencional General Electric (Hungay Rt. MedicalSystems), con una exposición ajustada a 70 kv y 20 mAs de ánodo a cátodo, a una distancia de 2 m entre la fuente de irradiación y las lajas de coral. Las radiografías resultantes fueron analizadas utilizando el programa ImageJ (v.1.46, http://rsb.info.nih.gov/ij/). Para la obtención de datos de edad, se utilizaron los valores de alternancia de bandas de alta y baja densidad, las cuales en conjunto representan un periodo anual de crecimiento (Lough y Cooper 2011, Tortolero-Langarica et al. 2016b) (Fig. 3). Con base en lo descrito por Darke y Barnes (1993) y considerando la media de vida de pólipos de Porites spp. (~5 años), las colonias de coral fueron clasificadas en 3 etapas: juvenil (1-5 años), intermedia (6-9 años) y adulta (≥10 años).
Identificación del sexo
Durante la recolecta de cada colonia, se obtuvo un fragmento de aproximadamente 1 cm2. Éste fue fijado en agua de mar con formalina al 10% y almacenado a temperatura ambiente hasta su procesamiento histológico. Cada fragmento se descalcificó individualmente con HCl al 10% mezclado con un amortiguador (0.7 g de EDTA, 0.14 g de tartrato de sodio, 0.008 g de potasio de sodio tetrahidratado); el tejido obtenido se enjuagó con agua corriente y se conservó en etanol al 70%. Posteriormente, las muestras de tejido se deshidrataron utilizando un tren de 10 alcoholes (etanol al 70% a 100% [v/v]), con 2 pasos de xileno, y se incluyeron en bloques con Paraplast X-tra. Se cortaron secciones de 8 μm de espesor con un microtomo Leica semiautomático. Las preparaciones se tiñeron usando el protocolo tricrómico de Masson (Humanson 1967). El sexo fue determinado por la evidencia de ovocitos (hembras), espermatozoides (machos) o ambos gametos (hermafroditas) usando un microscopio compuesto LABO JAZANZ, con base en lo descrito por Rodríguez-Troncoso et al. (2011).
Factores Extrínsecos
Profundidad y localidad
Para evaluar el efecto de la profundidad en el volumen y el porcentaje de bioerosión en especies coralinas, se identificó la profundidad de las colonias recolectadas y se clasificaron de acuerdo con su gradiente de distribución vertical (5-15 m). Para este estudio, fueron consideradas colonias de aguas someras aquellas colonias a profundidades de 5-10 m y colonias de aguas profundas aquellas encontradas a profundidades de 11-15 m. Todas las muestras fueron agrupadas de acuerdo con la profundidad y el sitio de muestreo (PNII y PNIM).
Análisis estadísticos
Se calculó la media (±desviación estándar) de cada uno de los parámetros de bioerosión y densidad del esqueleto utilizando los promedios de cada colonia (~1-2 lajas por colonia). A cada grupo de datos (i.e., parámetros de bioerosión) se le evaluó la normalidad (Shapiro-Wilks, P < 0.05) y la homocedasticidad (Levene, P < 0.05). Con el fin de contrastar los valores de bioerosión entre los diferentes niveles de tratamiento (especie, morfología, edad), se usaron análisis de varianza (ANDEVA) de 3 vías con efectos fijos (sin interacción). Se utilizó un ANDEVA de 2 vías para determinar diferencias de bioerosión de factores extrínsecos (profundidad y localidad). Cada conjunto de datos que mostró diferencias significativas se evaluó a posteriori mediante la prueba de comparaciones múltiples de Dunn-Bonferroni (P < 0.05). Adicionalmente, se realizaron pruebas de t de student para determinar diferencias de bioerosión entre machos y hembras, además de un análisis de regresión lineal simple, con el coeficiente de correlación (R de Pearson) y el de determinación (R 2), para evaluar la relación entre los valores de bioerosión y densidad del esqueleto. Todos los análisis estadísticos fueron evaluados con un intervalo de confianza mínimo del 95% (α = 0.05) mediante el programa RStudio (×64, v.3.3.2) y el software InfoStat/L.
RESULTADOS
Se analizaron un total de 55 lajas de coral, y se encontró un volumen de bioerosión de 36.10 ± 30.83 cm3 y un porcentaje de bioerosión de 20.86 ± 18.96%. A nivel de especie, P. gigantea presentó mayor bioerosión, con 71.31 ± 32.35 cm3 (27.28 ± 18.05%), y se encontraron diferencias significativas (P < 0.001, Tabla 1) en el volumen de bioerosión entre especies (Fig. 4). Considerando los morfotipos (columnar, vida libre, masivo e incrustante), los corales con crecimiento masivo presentaron mayor volumen de bioerosión (64.02 ± 31.66 cm3), mientras que los del tipo columnar presentaron un mayor promedio de porcentaje de bioerosión (44.11 ± 13.30%) (Tabla 1). El análisis de comparación mostró diferencias significativas entre morfotipos tanto en volumen como en porcentaje (P < 0.001, Tabla 2), dadas principalmente por colonias masivas (Dunn-Bonferroni, P < 0.001).
Tabla 1 Parámetros descriptivos de bioerosión por especie y morfología: volumen, porcentaje y densidad del esqueleto. Se presentan el número de colonias (n) y la media (± desviación estándar).
| Species/Morphotype | n | Volume eroded (cm3) |
Percent eroded (%) |
Skeletal density (g∙cm-3) |
| Pavona gigantea | 8 | 71.33 ± 32.35 | 27.45 ± 18.05 | 1.61 ± 0.22 |
| Columnar | 2 | 89.30 ± 0.01 | 31.08 ± 0.01 | 1.27 ± 0.02 |
| Massive | 6 | 68.74 ± 34.05 | 26.94 ± 19.43 | 1.65 ± 0.21 |
| Porites lobata | 26 | 26.60 ± 24.87 | 16.87 ± 16.31 | 1.32 ± 0.10 |
| Columnar | 4 | 34.35 ± 13.49 | 47.37 ± 12.84 | 1.29 ± 0.11 |
| Massive | 4 | 55.75 ± 29.66 | 20.83 ± 11.31 | 1.42 ± 0.13 |
| Free-living | 17 | 18.41 ± 20.90 | 9.21 ± 7.39 | 1.32 ± 0.09 |
| Porites panamensis | 5 | 29.60 ± 14.61 | 31.13 ± 29.43 | 1.43 ± 0.80 |
| Encrusting | 5 | 29.60 ± 14.61 | 31.13 ± 29.43 | 1.43 ± 0.80 |
Tabla 2 Resultados de los análisis de varianza de 3 y de 2 vías para los parámetros de bioerosión y densidad del esqueleto de corales masivos, a nivel de factores intrínsecos y extrínsecos. Valores en negritas denotan diferencias significativas.
| Volume eroded | Percent eroded | Skeletal density | ||||||||||||
| Source | d.f. | MS | F | P | d.f. | MS | F | P | d.f. | MS | F | P | ||
| Intrinsic | ||||||||||||||
| Species | 2 | 9,364.400 | 18.022 | <0.001 | 2 | 1,308.528 | 5.634 | 0.008 | 2 | 13.012 | 469.800 | <0.001 | ||
| Morphotype | 3 | 16,294.570 | 31.358 | <0.001 | 3 | 6,738.094 | 29.014 | <0.001 | 3 | 16.128 | 582.316 | <0.001 | ||
| Age | 2 | 1,432.840 | 2.757 | 0.079 | 2 | 201.201 | 0.866 | 0.430 | 2 | 0.017 | 0.615 | 0.547 | ||
| Extrinsic | ||||||||||||||
| Depth | 1 | 152.816 | 0.065 | 0.800 | 1 | 3,868.128 | 18.410 | <0.001 | 1 | 5.629 | 3.070 | 0.088 | ||
| Locality | 1 | 22.404 | 0.010 | 0.923 | 1 | 141.701 | 0.674 | 0.417 | 1 | 1.862 | 1.016 | 0.320 | ||
MS, mean square.
Figura 4 Parámetros de bioerosión en corales masivos (media ± desviación estándar). (a) Volumen de CaCO3 removido (cm3), (b) porcentaje de bioerosión (%) y (c) densidad del esqueleto (g·cm-3) en Porites lobata, Pavona gigantea y Porites panamensis.
Se determinaron un total de 12 machos y 5 hembras mediante el análisis histológico. El análisis de parámetros de bioerosión entre sexos no mostró diferencias significativas en volumen (t = -0.044, P = 0.483) ni en porcentaje (t = 0.076, P = 0.530). Con respecto al factor edad, las colonias adultas (n = 5) presentaron los valores más altos de bioerosión (61.56 ± 35.38 cm3) en comparación con los grupos de edad juvenil (n = 16, 20.54 ± 16.54 cm3) e intermedio (n = 17, 44.82 ± 34.80 cm3), pero no se encontraron diferencias significativas entre grupos (P > 0.05, Tabla 2).
Los datos agrupados a nivel de profundidad mostraron diferencias significativas en el porcentaje de bioerosión (P < 0.001, Tabla 2) entre colonias profundas (31.10 ± 23.29%) y colonias someras (16.84 ± 15.81%). Por otro lado, el factor sitio (PNII y PNIM) no reflejó un efecto significativo en el volumen ni el porcentaje de bioerosión en corales masivos (P > 0.05, Tabla 2).
En contraste con los resultados de bioerosión, los de densidad mostraron diferencias significativas entre especies y morfologías (P < 0.05, Tabla 2). A nivel de especie, P. gigantea presentó la mayor de densidad (1.61 ± 0.22 g·cm-3) en comparación con Po. lobata (1.32 ± 0.10 g·cm-3) y Po. panamensis (1.43 ± 0.80 g·cm-3). Con relación al tipo de crecimiento, las colonias masivas presentaron los valores más altos de densidad (1.54 ± 0.24 g·cm-3) con respecto al resto de los morfotipos (Tabla 1). Los resultados mostraron una asociación positiva entre el volumen de CaCO3 removido y la densidad del esqueleto de las especies de coral masivo (Fig. 5).
DISCUSIÓN
Las comunidades arrecifales del Pacífico oriental históricamente han sido afectadas por diversos estresores, tanto naturales como antrópicos, que han ocasionado disminución en la tasa de crecimiento (Manzello et al. 2008, Manzello 2010, Tortolero-Langarica et al. 2017) y en la producción de carbonato, lo que ha ocasionado la pérdida de la estructura comunitaria (Glynn 2001, Cabral-Tena et al. 2018). Asimismo, ante la bioerosión interna, este estudio revela una alta susceptibilidad en las especies de coral masivo presentes en esta región, como Po. lobata, Po. panamensis y P. gigantea, las cuales muestran una gran variabilidad en la pérdida de CaCO3 vía bioerosión, derivada principalmente de factores intrínsecos (e.g., especie y morfología) y extrínsecos (e.g., profundidad) (Tabla 1).
En un contexto global, se han reportado tasas de bioerosión de ~25-40 kg CaCO3·m-2·año-1 en arrecifes coralinos, ocasionadas principalmente por organismos epilíticos (Glynn 1997, Pari et al. 1998), y proporciones de 7% a 28% de carbonato removido por especies endolíticas en corales masivos (Hein y Risk 1975, Scott y Risk 1988, Hernández-Ballesteros et al. 2013). Al respecto, los resultados de este estudio muestran porcentajes elevados de CaCO3 removido (24%-44%) para especies de coral masivo (Fig. 4), lo que indica que las comunidades de corales masivos del POT presentan un mayor nivel de bioerosión comparado con otras comunidades coralinas del mundo (Hein y Risk 1975, Scott y Risk 1988). Varios estudios relacionan la alta bioerosión en el POT con procesos de mesoescala y regionales (e.g., surgencias, eventos de El Niño/Oscilación del Sur) que generan condiciones más ácidas (bajos valores de pH) (Manzello 2010, Wizemann et al. 2018). Lo anterior podría ser un proxy de futuros escenarios de cambio climático y de los posibles volúmenes de bioerosión esperados para los arrecifes coralinos del mundo (Wizemann et al. 2018). Sin embargo, esto sigue siendo un panorama hipotético que aún requiere ser investigado.
Los porcentajes de bioerosión interna encontrados en este estudio (20.86 ± 18.96%) son semejantes a los reportados por Herrera-Escalante et al. (2005), con tasas de erosión externa ocasionada por Diadema mexicanum de 16%-27% en aguas mexicanas del Pacífico, aunque ligeramente superiores a los observados por Norzagaray-López (2010) en islas Marietas (13.9%) y cabo Pulmo (15.5%). La variación entre localidades pudiera deberse a las variaciones de condiciones ambientales específicas y a la diferencia en la composición y la abundancia de especies de cada sito, pues Po. lobata presenta la mayor cobertura de coral vivo en PNII y P. gigantea en PNIM (Cupul-Magaña y Rodríguez-Troncoso 2017). Asimismo, a nivel de especies P. gigantea posee un mayor volumen de bioerosión (71.33 cm3) comparado con colonias de Po. lobata (26.60 cm3) y Po. panamensis (29.60 cm3). Concurrentemente, P. gigantea ha exhibido la mayor densidad del esqueleto en comparación con el resto de las especies (Medellín-Maldonado et al. 2016, Tortolero-Langarica et al. 2017). El análisis de regresión lineal evidenció la fuerte asociación entre la densidad y el volumen de CaCO3 removido (Fig. 5) y pudiese explicar la alta abundancia de bioerosionadores endolíticos en corales con esqueletos de mayor densidad y, consecuentemente, la mayor tasa de bioerosión, lo que apoya la hipótesis de que corales masivos más densos proveen refugio resistente a los bioerosionadores (Highsmith et al. 1983, Hernández-Ballesteros et al. 2013). Por tanto, la variabilidad de la bioeorsión entre especies está relacionada con sus características estructurales y morfológicas (Tabla 1) como estrategia de crecimiento, pues pueden ayudar a mitigar la tasa de erosión (Carricart-Ganivet 2007, Hernández-Ballesteros et al. 2013, Tortolero-Langarica et al. 2016a).
Por tipo de morfología, los corales de crecimiento masivo poseen mayor bioerosión tanto en volumen (64.02 cm3) como en porcentaje (44.11%) de CaCO3 removido comparado con corales de otras morfologías (Tabla 1). Se ha reportado que la tasa de bioerosión y de calcificación en corales hermatípicos difiere en relación con su estrategia de crecimiento (Norzagaray-López et al. 2014, Tortolero-Langarica et al. 2016a), ya que las diferentes morfologías (masivo, incrustante, columnar y de vida libre) en colonias de Pavona y Porites son diferencialmente propensas a la colonización de erosionadores endolíticos. Las colonias incrustantes de Porites crecen en forma “planar” en comparación con especies de forma columnar o masiva, que poseen una mayor superficie basal expuesta (ver Fig. 2). Por otro lado, las colonias de vida libre dejan expuesto el esqueleto cálcico periódicamente, lo que permite así la colonización de organismos erosivos y causa lesiones que permiten el asentamiento de bioerosionadores endolíticos. Lo anterior permite explicar la alta bioerosión observada en la parte basal de las colonias de P. gigantea y el efecto de organismos oradores en el debilitamiento de colonias de coral, lo que aumenta la posibilidad de colapso de las bases estructurales (Fang et al. 2013, Manzello et al. 2014).
Los datos del factor edad muestran que las colonias en etapa adulta presentan mayor volumen de bioerosión que los corales en etapas juveniles y de edad intermedia, debido al tiempo de exposición a la actividad de bioerosionadores. A nivel de sexos, los resultados de este estudio no evidenciaron diferencias significativas en el volumen de bioerosión entre colonias de machos y hembras, contrario a los resultados para el crecimiento y la calcificación (Cabral-Tena et al. 2013; Tortolero-Langarica et al. 2016a, 2017). Sin embargo, para Porites y Pavona, la profundidad resultó un factor extrínseco que determinó diferencias en la remoción de CaCO3, en volumen y porcentaje, ya que la remoción fue mayor para colonias profundas. El efecto combinado de aumento de nutrientes y de bajas temperaturas ocasionado por surgencias estacionales promueve condiciones favorables para el asentamiento y desarrollo de bioerosionadores en el POT (Wizemann et al. 2018).
Los valores de bioerosión encontrados en este estudio sugieren que, ante escenarios de mayor acidificación, la erosión pudiera sobrepasar los intervalos de calcificación potencial registrados para arrecifes en aguas del PCM (Cabral-Tena et al. 2018). Por lo que, si la bioerosión continua en incremento, pondría en riesgo la formación primaria de las comunidades arrecifales del POT (Glynn 1997) y, consecuentemente, amenazaría su funcionalidad ecológica. La estimación de la bioerosión es una herramienta y un indicador valioso para evaluar el estado de salud de una comunidad. Se recomienda realizar más estudios que contemplen, en conjunto, aspectos de erosión neta (erosión física, bioerosión, disolución ambiental y metabólica) (Andersson y Gledhill 2013) y su variabilidad frente a escenarios de cambio climático con el fin de integrar información que contribuya a la mejora de estrategias de manejo de las comunidades arrecifales de la región.
AGRADECIMIENTOS
El presente trabajo fue financiado por el proyecto NGS-55349R19 de APRT, y el proyecto P/PIFI-2010-14MSU0010Z-10 de ALCM. Se agradece a las autoridades del PNIM y PNII (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, México); al Laboratorio de Zoología Marina del Tecnológico Nacional de México, campus bahía de Banderas; y al Laboratorio de Ecología Marina del Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara, por permitir el uso de instalaciones para los cortes de las lajas de coral. Agradecimiento en especial a los revisores anónimos de este manuscrito, el cual fue sustancialmente mejorado por sus comentarios y aportaciones.
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Recibido: 03 de Septiembre de 2019; Aprobado: 21 de Julio de 2020
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