Área de estudio

La costa norte de Yucatán fue decretada como área natural protegida en 2010 con el nombre de “Ciénegas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán”. Dentro de esta área, solamente existen 3 bocas de comunicación permanente con el mar. Una de ellas es la laguna Carbonera (Fig. 1), que es un cuerpo de agua semicerrado con profundidad promedio de 30 cm (~180 cm en algunos canales). Está bordeada por manglares, principalmente Rhizophora mangle y Avicennia germinans, mientras que planicies lodosas y pastos sumergidos dominan el fondo. La hidrología está influenciada por corrientes de marea semidiurnas y la descarga de agua dulce a través de ojos de agua y filtraciones (^{Sánchez-Santillán et al. 2012}).

Figura 1 Localización de la laguna Carbonera y el sitio de muestreo (cuadro rojo) en la reserva Ciénegas y Manglares de la Costa Norte de Yucatán. 

Actividades de muestreo

Las muestras fueron recolectadas bimensualmente de diciembre de 2010 a octubre de 2011, lo que abarcó las 3 épocas climáticas características de la región: secas, lluvias y “nortes” (época caracterizada por vientos fríos). El diseño de muestreo consistió en realizar recolectas cada 2 h comenzando a las 08:00 AM hasta cumplir con un ciclo de 24 h. En cada periodo de recolecta, se registraron las variables hidrológicas de salinidad, temperatura (ºC), oxígeno disuelto (mg/L), sólidos disueltos totales (mg/L) y pH con un medidor multiparamétrico YSI 556, así como la profundidad (cm) con una sondaleza graduada. Estas variables fueron medidas a 50 cm de la superficie. Se realizó un arrastre cada 2 h en la zona de la boca (a 1 m de profundidad máxima dentro de la laguna) con un chinchorro playero de 40 m de longitud y media pulgada de luz de malla, cubriendo un área de 800 m² (permiso de recolecta No. DOPA/04031/310510.1940). Después de la captura, los peces fueron puestos en hielo triturado y, posteriormente, fijados en formol al 10%.

Procedimiento en laboratorio

En el Laboratorio de Ecología de la Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación Sisal de la Universidad Nacional Autónoma de México, los peces fueron identificados hasta nivel de especie por medio de claves especializadas (^{Hoese y Moore 1998}, ^{Castro-Aguirre et al. 1999}, ^{Miller 2009}). Luego fueron contados, medidos individualmente (longitud estándar, LE; cm ± 0.1) y pesados (g ± 0.01). Después de la identificación, los especímenes fueron depositados en la Colección Ictiológica Regional de Referencia de la Universidad Nacional Autónoma de México, con registro SEMARNAT YUC-PEC-239-01-11.

Para el análisis trófico, se seleccionaron 10 especies de peces marinos que utilizan la laguna en estadio juvenil (^{Froese y Pauly 2019}) con un número de muestra estadísticamente representativo: Archosargus rhomboidalis, Mugil cephalus, Mugil trichodon, Synodus foetens, Elops saurus, Orthopristis chrysoptera, Harengula jaguana, Harengula clupeola, Opisthonema oglinum y Sphoeroides testudineus. El análisis trófico se basó en la identificación de las presas encontradas en los contenidos estomacales. Se registró el área sobre una superficie de papel milimétrico (mm) y el peso (g) para cada una de las presas. Las presas fueron agrupadas en 10 categorías principales: (1) microcrustáceos (anfípodos, isópodos y tanaidáceos), (2) crustáceos (peneidos y braquiuros), (3) moluscos (gasterópodos y bivalvos), (4) peces, (5) poliquetos, (6) insectos, (7) algas (algas bénticas, principalmente), (8) detritus, (9) materia vegetal (semillas y pastos) y (10) “otros”.

Para el análisis cuantitativo, se utilizó el índice de importancia relativa (IRI) descrito por ^{Cortés (1997)}, el cuál incorpora el método de frecuencia, el método gravimétrico y el método numérico (el área fue utilizada para el numérico).

Análisis estadísticos

Para identificar las diferencias en las asociaciones de peces, se realizó un análisis de similitud (ANOSIM) de 2 vías, con la hora del día (agrupada en 2 categorías: diurno y nocturno) y la época climática como factores. Como los datos no presentaron una distribución normal ni cumplieron con la homogeneidad de varianzas, se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (KW-H) para identificar diferencias temporales entre épocas climáticas y ciclos de luz y oscuridad en los parámetros comunitarios (abundancia, diversidad, equidad, riqueza), y se graficaron la mediana y los cuartiles para cada caso con el software STATISTICA 10.

Para analizar la composición de dietas y la abundancia de presas, se realizó un ANOSIM de 2 vías utilizando como factores las especies de peces y las horas de muestreo (agrupadas en 2 categorías: diurno y nocturno). Los datos del IRI para cada presa se utilizaron para generar una matriz de similitud basada en el índice de Bray-Curtis. Se utilizó la rutina porcentajes de similitud (SIMPER) para identificar las presas que contribuyeron en más del 50% a la disimilitud entre los grupos significativos. Se realizó un análisis de clasificación (cluster) utilizando el índice de similitud de Bray-Curtis, donde el método de agrupación fue el algoritmo de grupo promedio, y se aplicó un análisis de perfiles de similitud (SIMPROF) para determinar estadísticamente los grupos reales generados por los datos analizados. Los análisis no paramétricos se realizaron con el programa PRIMER 6 (^{Clarke y Gorley 2006}). Se utilizó un análisis de correlación de rangos de Spearman para determinar el efecto de las variables hidrológicas sobre las especies de peces analizadas. Se consideró un nivel de significancia del 5% en todos los análisis (^{Zar 1996}).

Variación temporal

Se recolectaron un total de 10,779 peces correspondientes a 70 especies. La mayor riqueza de especies y diversidad se registró en la noche, y la mayor abundancia se registró en el día. Estacionalmente, en la época de lluvias se registraron más especies y la mayor abundancia ocurrió durante la época de nortes. El rango en las observaciones se observó de acuerdo con la mediana y los cuartiles mostrados para cada parámetro ecológico (Fig. 2). Sin embargo, estas diferencias no fueron estadísticamente significativas entre número de especies, abundancia, diversidad y equidad en ninguna escala temporal (KW-H: P > 0.05). Los resultados de la composición de especies mostradas por el ANOSIM indicaron diferencias significativas entre todas las épocas climáticas, pero no hubo diferencias en la composición de especies a escala nictémera. Las especies que reflejaron estas diferencias se muestran en la Tabla 1. La especie mejor representada fue H. clupeola con 3,491 organismos en estadio juvenil, y su abundancia fue mayor durante el día y en época de secas. La variación entre épocas climáticas reveló un pico de abundancia de H. clupeola. S. testudineus, Eucinostomus harengulus y Eucinostomus argenteus en época de secas. Durante la época de lluvias, las especies más abundantes fueron M. trichodon, Eucinostomus gula, E. harengulus, S. testudineus, Mugil curema y Sphoeroides spengleri, mientras que en la época de nortes se registraron cardúmenes juveniles (1.0-8.0 cm LE) de sardinas (H. jaguana, H. clupeola y O. oglinum), así como otros peces en estadio juvenil (E. saurus y M. trichodon) (Fig. 3a).

Figura 2 Variación nictémera y estacional en los parámetros comunitarios de los peces de la laguna Carbonera. Se muestran los valores del análisis Kurskal-Wallis y el valor de significancia P. 

Figura 3 Variación estacional (a) y nictémera (b) de las especies de peces marinos y residentes en la laguna Carbonera. Se presenta la abundancia total por cada categoría y se consideraron solamente aquellas especies con más del 1% de abundancia total. Se muestra la primera letra del género y las 3 primeras letras de la especie: A.lam = Anchoa lamprotaenia, C.ath = Chriodorus atherinoides, C.are = Cynoscion arenarius, C.not = Cynoscion nothus, E.sau = Elops saurus, E.arg = Eucinostomus argenteus, E.gul = Eucinostomus gula, E.har = Eucinostomus harengulus, H.jag = Harengula jaguana, L.rho = Lagodon rhomboides, M.cep = Mugil cephalus, M.cur = Mugil curema, M.tri = Mugil trichodon, O.ogl = Opisthonema oglinum, O.chr = Orthopristis chrysoptera, S.spe = Sphoeroides spengleri, S.tes = Sphoeroides testudineus, S.pla = Symphurus plagiusa, S.foe = Synodus foetens, H.clu = Harengula clupeola, F.pol = Floridichthys polyommus, F.per = Fundulus persimilis. 

Las especies de peces marinos con mayor actividad durante la noche fueron H. clupeola, E. saurus, E. gula, E. harengulus, H. jaguana, O. chrysoptera, S. testudineus, S. foetens, M. cephalus y Symphurus plagiusa. La Figura 3b muestra el porcentaje de la captura total por especie. En su mayoría, estos organismos fueron juveniles con tallas máximas que no alcanzaban aún la primera madurez sexual reportada (^{Froese y Pauly 2019}). Las especies residentes Floridichthys polyommus y Fundulus persimilis también tuvieron mayor registro durante la noche (Fig. 3b).

Alimentación

En general, de acuerdo con el IRI (Tabla 2), las presas más consumidas por los peces marinos fueron microcrustaceos (anfípodos), peces y microalgas. Esta tendencia de las presas más importantes coincidió entre los diferentes métodos (área, peso y frecuencia) que componen el IRI (Fig. 4). Las diferencias en la dieta de las especies, en cuanto a composición y abundancia de presas, fueron significativas entre ciclos nictémeros (R global = 0.17; P < 0.01) y entre especies (R global = 0.308; P < 0.01), e incluso entre especies del mismo género (Mugil) y especies del mismo gremio trófico. La actividad de alimentación de las especies piscívoras (E. saurus y S. foetens) y zoobentívoras (O. chrysoptera) ocurrió principalmente durante la noche.

Figura 4 Índice de importancia relativa de las presas que compusieron la dieta de los peces marinos juveniles recolectados en la laguna Carbonera (A.rho = Archosargus rhomboidalis, M.cep = Mugil cephalus, M.tri = Mugil trichodon, S.foe = Synodus foetens, E.sau = Elops saurus, O.chr = Orthopristis chrysoptera, H.jag = Harengula jaguana, H.clu = Harengula clupeola, O.ogl = Opisthonema oglinum, S.tes = Sphoeroides testudineus). 

Los resultados del análisis de clasificación confirmaron la formación de 4 gremios tróficos que agruparon especies con similitudes de dieta superiores al 20% (Fig. 5). Synodus foetens y E. saurus consumieron peces. Mugil cephalus, M. trichodon y A. rhomboidalis se alimentaron de detritus y algas bentónicas. Sphoeroides testudineus se alimentó casi exclusivamente de moluscos. Las sardinas (H. jaguana, H. clupeola y O. oglinum) y el armado (O. chrysoptera) se alimentaron principalmente de anfípodos.

Figura 5 Similitud de la dieta de los peces marinos de la laguna Carbonera, Yucatán, en estadio juvenil (S.foe = Synodus foetens, E.sau = Elops saurus, M.tri = Mugil trichodon, A.rho = Archosargus rhomboidalis, M.cep = Mugil cephalus, S.tes = Sphoeroides testudineus, O.chr = Orthopristis chrysoptera, H.clu = Harengula clupeola, H.jag = Harengula jaguana, O.ogl = Opisthonema oglinum). Los gremios tróficos se agruparon a una similitud (Bray-Curtis) del 20%. 

Variables hidrológicas

No se encontraron diferencias significativas (KW-H, P > 0.05) en las variables hidrológicas a lo largo de los ciclos día-noche, excepto en el oxígeno disuelto (KW-H, P < 0.05), que alcanzó su punto máximo durante el día (entre 2:00 PM y 4:00 PM) y el más bajo al amanecer (4:00 AM). Los valores promedio y la desviación estándar para el grupo hora del día (diurno y nocturno) y el grupo épocas climáticas se muestran en la Tabla 3.

Con respecto a la variación estacional, se identificaron diferencias significativas entre la temperatura (KW-H = 44.10, P < 0.01), los sólidos disueltos totales (KW-H = 38.90, P < 0.01), la salinidad (KW-H = 34.57, P < 0.01), el pH (KW-H = 15.30, P < 0.01) y la profundidad (KW-H = 6.19, P < 0.05). Las temperaturas medias alcanzaron valores máximos en los meses secos y lluviosos, particularmente en junio (29.9 ºC) y agosto (30.5 ºC), y valores mínimos durante la época de nortes (21.6 ºC). La salinidad media fue de 36.0 (25.0-46.5). Hubo variaciones temporales significativas en los sólidos disueltos totales (25.2 a 44.52 mg/L) y el pH (7.41 a 10.73). Las diferencias estacionales en la profundidad se relacionaron con la precipitación (112 cm en la época lluviosa y 76 cm en la época seca). Los valores promedio y la desviación estándar a escala nictémera y estacional se muestran en la Tabla 3.

En la relación de los peces y la hidrología, se identificaron principalmente relaciones negativas con las especies analizadas (Tabla 4). Se destaca la relación significativa de especies marinas como los sciánidos (Cynoscion nebulosus y Cynoscion arenarius) con la salinidad y los sólidos suspendidos.

Variación temporal

Las especies de peces analizadas mostraron un uso diferencial de la laguna, ya que la composición, la abundancia y la alimentación de especies difiere a lo largo de ciclos nictémeros y anuales. Picos de abundancia de especies marinas fueron registrados en horas de oscuridad, donde los estadios juveniles fueron dominantes (^{Ayala-Pérez et al. 2014}, ^{Gross et al. 2019}). Este patrón en la composición de tallas es común en lagunas costeras tropicales que funcionan como áreas de crianza (^{Pattrick y Strydom 2014}, ^{Enchelmaier et al. 2020}).

La presencia y la abundancia de especies de peces marinos dentro de la laguna cambió a escala nictémera. Las variaciones en las asociaciones de peces a escala nictémera están altamente influenciadas por un subconjunto de especies marinas que forman cardúmenes que ingresan a los sistemas lagunares y estuarinos durante periodos cortos de tiempo para alimentarse y evitar a los depredadores (^{Castillo-Rivera et al. 2011}, ^{Zárate-Hernández et al. 2012}, ^{Kruse et al. 2016}). Las variaciones nictémeras en la abundancia de lisas (M. trichodon) y sardinas (Clupeidae) son responsables de los cambios en las especies dominantes de la laguna. En este sentido, las variaciones en la abundancia de H. jaguana, O. oglinum y M. trichodon a escala anual podrían estar relacionadas con sus ciclos reproductivos y con el uso de la laguna para el crecimiento de peces juveniles (^{García-Abad et al. 1999}, ^{Ibáñez y Gutiérrez-Benítez 2004}).

Alimentación

Los peces presentes en este sitio se alimentaron de diferentes recursos y ocuparon varios niveles tróficos. De acuerdo con la clasificación de ^{Elliott et al. (2007)}, los peces zoobentívoros forman uno de los grupos más abundantes en los ecosistemas costeros, así como se observó en la laguna Carbonera (^{Arceo-Carranza et al. 2013}, ^{Enchelmaier et al. 2020}). La presencia en grandes cantidades de especies marinas juveniles como S. foetens, que se alimenta principalmente de peces, indica que la laguna se está utilizando como área de alimentación (^{Arceo-Carranza y Chiappa-Carrara 2015}). Elops saurus y H. jaguana son especies dependientes de la laguna; desovan en la costa y sus larvas y juveniles buscan las aguas estuarinas para crecer y alimentarse (^{Santos-Martínez y Arboleda 1993}, ^{McBride et al. 2001}). Sphoeroides testudineus es una especie con gran plasticidad trófica que tiene una dieta que cambia de acuerdo con la disponibilidad de presas en otras lagunas costeras del golfo de México (^{Arceo-Carranza et al. 2013}, ^{Chi-Espinola y Vega-Cendejas 2013}). Este pez se alimenta de anfípodos, macrófitos y detritos, pero en la laguna Carbonera, los moluscos son la presa más importante (^{Palacios-Sánchez y Vega Cendejas 2010}). El armado (O. chrysoptera) es una especie de importancia comercial que tiene presencia durante todo el año; esta especie, que solamente se capturó en estadio juvenil, se alimenta de presas bentónicas, lo que sugiere que la laguna es un hábitat adecuado para su desarrollo, como ha sido reportado por otros autores (^{Elliott et al. 2007}). Otras especies marinas de importancia comercial son las lisas M. cephalus y M. trichodon; estos peces se alimentan, principalmente, de detritos y algas bentónicas y han sido reconocidos como elementos clave en la conducción de energía dentro del sistema (^{Franco y Bashirullah 1992}), al participar como eslabón entre la base de la red trófica y los depredadores de la laguna.

Estas especies apoyan la pesca local (^{Salas et al. 2006}). Por lo tanto, se puede decir que esta laguna constituye un hábitat de crianza que ayuda a mantener las pesquerías artesanales de la región. La selectividad y el uso diferencial de los recursos dan como resultado dietas particulares para cada especie. El tamaño del pez, la hora del día o la época climática pueden contribuir a las diferencias en la dieta. Estos cambios en la dieta pueden interpretarse como una estrategia para reducir la competencia cuando disminuye la abundancia de presas (^{Dias et al. 2017}). En este caso, una diferencia en la intensidad de la depredación es uno de los mecanismos que reducen la superposición de la dieta entre especies (^{Ramírez-Luna et al. 2008}).

Peces y variables hidrológicas

Las variaciones en la salinidad, la temperatura, las concentraciones de oxígeno disuelto y la turbidez regulan la distribución y la abundancia de peces en los sistemas costeros durante los ciclos temporales (^{Carpentieri et al. 2005}). Estos cambios se deben principalmente a la época seca y la de lluvias, las cuales determinan la extensión del hábitat disponible para los peces a lo largo de los humedales kársticos y poco profundos de la costa de Yucatán (^{Bonilla-Gómez et al. 2013}); así mismo, la presencia de los frentes fríos provoca una disminución gradual de la temperatura durante la época de nortes, lo que aumenta la mezcla vertical de la columna de agua a través de la turbulencia. Estos cambios en la hidrología influyen en la distribución de los peces, como sucede en otros sistemas costeros en la costa noreste de la península de Yucatán (^{Arceo-Carranza y Vega-Cendejas 2009}, ^{Peralta-Meixueiro y Vega-Cendejas 2011}).

La laguna Carbonera es un sitio ambientalmente dinámico, geográficamente importante para especies marinas por la distancia que hay con otras lagunas costeras en la región. Las primeras etapas de vida en muchas especies se reemplazan a diferentes escalas temporales (nictémeras y estacionales), ya que el hábitat puede usarse como vivero, sitio de alimentación o refugio contra los depredadores. La laguna es importante para la interacción con sistemas vecinos como el mar, los petenes y la ciénega, razón por la cual cuenta con una riqueza importante de peces dulceacuícolas y marinos, los cuales explotan los recursos alimentarios ocupando diversos gremios y niveles en la red trófica del sistema. Este estudio es un primer acercamiento a la utilización de hábitat de juveniles de especies marinas. Se recomienda realizar otros análisis (^{Beck et al. 2001}, ^{Able 2005}) para determinar si en realidad esta laguna podría funcionar como un hábitat de crianza.