Introducción

El comportamiento de los habitantes de las zonas intermareales está vinculado a los ciclos predecibles de las mareas, y se ha demostrado el papel de los relojes endógenos en varias especies (^{Naylor 2010}). No obstante, especialmente en el caso de los moluscos, ha resultado difícil diferenciar entre comportamientos controlados de manera endógena y respuestas directas a estímulos externos. Por ejemplo, el comportamiento relacionado con la marea de Hydrobia ulvae, un gasterópodo abundante en hábitats estuarinos de Europa, ha sido estudiado durante medio siglo con resultados ambiguos (^{Newell 1962}, ^{Little y Nix 1976}, ^{Barnes 1986}, ^{Vieira et al. 2010}). Otros ejemplos son las migraciones mareales a gran escala de algunos moluscos que habitan playas arenosas, los cuales suelen ser altamente adaptables en el ambiente intermareal. Sin embargo, la migración mareal de los moluscos "no está sincronizada por un mecanismo intrínseco sino por respuestas conductuales a condiciones físicas cambiantes" (^{McLachlan et al 1979: 433}; ver además ^{Ansell 1983}, ^{McLachlan y Hesp 1984}, ^{Ellers 1995a}, ^1995b).

Olivella columellaris (Sowerby 1825) y O. semistriata (Gray 1839) (Olivellidae, Caenogastropoda) son gasterópodos comunes de playas arenosas de la costa occidental de América tropical (^{Olsson 1956}) con hábitos alimenticios inusuales. Ambas especies usan 2 pares de apéndices laterales-que no se encuentran en otros Olivellidae-para suspender películas de moco (mucus sheets) en el agua fluyente para capturar partículas (^{Troost et al. 2012}). El moco, así como el plancton y detrito capturado, es consumido en intervalos cortos (^{Seilacher 1959}). A la fecha, sólo se ha registrado esta forma de alimentación suspensívora en la zona de resaca de playas arenosas. Ya que esta zona se mueve con la marea, para una alimentación eficiente estos caracoles necesitan realizar migraciones mareales, lo cual ambas especies logran usando sus pies extendidos como velas bajo el agua. Parecía razonable interpretar esta navegación bajo el agua y la alimentación suspensívora como elementos funcionalmente vinculados de una adaptación específica a las condiciones en la zona intermareal de playas arenosas (^{Schuster 1952}, ^{Schuster-Dieterichs 1956}, Seilacher 1959, ^{Friedrich 1969: 270}), lo que llevó a afirmar (^{Vanagt et al. 2008}) que un reloj endógeno que marca los ritmos mareales es crucial para explicar los patrones de migración observados (todos estos autores confundieron O. semistriata y O. columellaris; ver Troost et al. 2012).

Es característico observar densidades extremas de O. columellaris en las playas al norte de Perú (^{Olsson 1924}; comparar ^{Ramírez et al. 2003}). En este trabajo presentamos observaciones realizadas en esta región que sugieren que la migración y el comportamiento alimentario de esta especie son más versátiles de lo que se pensaba.

Materiales y métodos

En agosto de 2013, se estudió O. columellaris durante viajes de campo en la costa del departamento de Piura, Perú, y se realizaron observaciones sistemáticas al norte del poblado de Colán (4°59'S, 81°4'W). Para determinar las densidades locales, se insertaron tubos de plástico rígido (20 cm) de 28, 14 ó 10 cm de diámetro en el sedimento hasta una profundidad de 8 cm. El contenido de los tubos se recolectó y se tamizó (5 mm luz de malla). Se contaron los individuos de O. columellaris retenidos en el tamiz y se calculó la densidad como individuos por metro cuadrado (ind m^-2). Se tomaron videos con cámaras digitales (DSC-H20, Sony, Tokio, Japón) para documentar el flujo y reflujo de las olas, el flujo en los canales, la alimentación suspensívora y la migración de los caracoles usando su pie como vela bajo el agua. Los videos se analizaron con QuickTime Pro v7 (http://www.apple.com/quicktime).

Resultados

Olivella columellaris se observa con mayor facilidad cuando se está alimentando en la zona de resaca. Los animales permanecen enterrados cuando el flujo del mar pasa sobre ellos. Cuando el flujo se invierte y la velocidad del reflujo disminuye de tal manera que las partículas de sedimento de mayor tamaño ya no son transportadas, los caracoles despliegan sus apéndices laterales para exponer las películas de moco al flujo (Fig. 1). Evidentemente, O. columellaris no puede llevar a cabo este tipo de alimentación a altas velocidades de flujo (como ha sido documentado para O. semistriata por ^{Seilacher 1959}). Consecuentemente, los periodos de reflujo durante el cual puede alimentarse raramente exceden 20 s. En nuestro sitio de estudio en Colán, la densidad de O. columellaris en la zona de resaca varió de 1,000 a 20,000 ind m^-2. En contraste, se registraron menos de 10 ind m^-2 más allá de la línea de mayor alcance de las olas durante cualquier etapa de la marea, lo que indica la eficiencia de la migración de los animales en la zona de resaca.

Figura 1 Olivella columellaris en su hábitat natural cerca de Colán, Perú, alimentándose de partículas en suspensión en la zona de resaca; la dirección del flujo es de abajo a arriba. Sólo el propodio (porción anterior del pie) de estos animales enterrados en la arena es visible. Los apéndices propodiales suspenden películas de moco que el flujo expande en una forma semiesférica. La anchura del campo horizontal es 5 cm. 

Inesperadamente, también observamos individuos de O. columellaris cubiertos permanentemente de agua alimentándose de partículas en suspensión en zonas inferiores de la playa. Aquí los caracoles expusieron las películas de moco cuando el flujo de agua entrante había parado y las mantuvieron expuestas hasta que el reflujo del mar había alcanzado suficiente velocidad para transportar granos de sedimento de un tamaño significativo. Este comportamiento no ha sido descrito anteriormente, probablemente porque su observación requiere de clara visibilidad en la zona de vaivén inferior, lo cual no sucede con frecuencia. Fue posible observarlo sólo cuando la amplitud del oleaje era inferior a 20 cm al mediodía y el sol estaba alto y proporcionaba una iluminación excelente.

Olivella columellaris fácilmente cambia su comportamiento migratorio cuando se modifica el momento de la progresión de la marea, como observamos en varias ocasiones alrededor de estructuras artificiales como muelles o rompeolas. Decidimos documentar de manera cuantitativa un caso representativo de tal modificación de conducta. En nuestro sitio de estudio, se colocaron varias hileras de piedras grandes paralelas a la costa justo debajo de la línea de pleamar para evitar la erosión. Durante la marea menguante, el agua de los pozos que se habían formado por arriba de la línea de las piedras fluyó hacia el mar y formó canales de 1 a 4 cm de profundidad en la planicie mareal (Fig. 2a). Los caracoles generalmente permanecieron mayor tiempo en estos canales que en la planicie adyacente. La alimentación suspensívora se correlacionó con el flujo hacia el mar, y ya que el reflujo se extendió mayor tiempo en los canales que en la planicie, los animales pudieron alimentarse durante mayor tiempo (ver ejemplo en Fig. 2b, c). Los animales en la planicie respondieron a las condiciones de alimentación relativamente pobres y usaron el reflujo para migrar hacia el mar mientras que los animales en los canales no lo hicieron (Fig. 2c). Para analizar las consecuencias de este comportamiento, se determinó la densidad de los caracoles en los puntos definidos en la Figura 2b al final del periodo de observación documentado en la Figura 2c. En los puntos en la parte superior del canal, no se observaron caracoles en la planicie (P1, P2), mientras que se registraron varios cientos de individuos por metro cuadrado en el canal (C1, C2; Fig. 2d). En los puntos intermedios (Fig. 2c), se observaron alrededor de 100 ind m^-2 en la planicie (P3), pero en el canal la densidad fue más de 10 veces mayor (C3; Fig. 2d). En los puntos por debajo de la parte inferior del canal, las densidades fueron similares en el canal y la planicie (C4, C5, P4, P5; Fig. 2d). Se realizaron observaciones similares en varios canales y en varias ocasiones se registraron periodos de alimentación continua de más de 10 min dentro de los canales (Fig. 2e).

Figura 2 Alimentación suspensívora oportunista de Olivella columellaris. (a) Canales que se forman durante el reflujo de la marea abajo de una hilera de rocas; el ancho horizontal de la fotografía es 19 m a lo largo de su borde inferior. (b) Bosquejo (dibujado a escala) de un canal de flujo en el cual se analizó el comportamiento de los caracoles; se indica la ubicación de los 10 puntos de recolección donde se determinó la densidad. (c) Trayectoria temporal de las corrientes de agua (lw, hacia la tierra; sw, hacia el mar) y de las fases de la alimentación suspensívora en el canal y la planicie en las posiciones marcadas C3 y P3 en (b). El asterisco indica un evento de migración usando el pie como vela: varios caracoles aparecieron en la planicie y migraron hacia el mar con el reflujo del mar. (d) Densidades de O. columellaris en las posiciones indicadas en (b) al final de la trayectoria temporal en (c). (e) Trayectoria temporal, como en (c), que muestra la actividad de alimentación suspensívora casi continua en un canal durante más de 20 min. Asteriscos grandes: eventos de migración que incluyen >20 caracoles; asteriscos pequeños: eventos de migración que incluyen <20 caracoles. 

Discusión

No cabe duda de la existencia e importancia de los ritmos endógenos mareales en algunos organismos intermareales (^{Naylor 2010}); sin embargo, esto no significa que el comportamiento de los animales intermareales es generalmente controlado por relojes endógenos que marcan ritmos mareales como lo han insinuado, por ejemplo, ^{de la Iglesia y Johnson (2013)}. La suposición de que un animal puede beneficiarse o requerir tal reloj endógeno es posible si el estilo de vida del animal está estrechamente relacionado con la progresión de las mareas. Tal parecía ser el caso de O. columellaris, que aparentemente dependía de su habilidad para migrar con la zona de resaca para su alimentación. Nuestra observación de los animales en las zonas inferiores de la playa sugiere que O. columellaris es capaz de alimentarse de partículas en suspensión a cualquier profundidad si la velocidad del flujo de agua sobre la superficie sedimentaria es adecuada. Por lo tanto, el vínculo entre la alimentación y las migraciones mareales de esta especie no es tan estricta como se suponía. Además, los individuos en los canales se alimentaban oportunamente mientras lo permitían las corrientes de agua y no abandonaban sus sitios a menos que se deterioraran las condiciones. Consecuentemente, se retrasaron o hasta cancelaron sus migraciones mareales. Hemos hecho observaciones análogas en varios otros sitios en la costa norte de Perú. Nuestros resultados apoyan la idea de que las migraciones mareales de los moluscus se deben a respuestas conductuales directas a condiciones cambiantes (^{McLachlan et al. 1979}). Si existiera un reloj endógeno en O. columellaris (^{Vanagt et al. 2008}), se tendría que concluir que su influencia en el comportamiento de los caracoles es fácilmente invalidada por estímulos externos.