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Ciencias marinas

versão impressa ISSN 0185-3880

Cienc. mar vol.40 no.2 Ensenada Jun. 2014

http://dx.doi.org/10.7773/cm.v40i2.2410 

Artículos

 

Modelando el crecimiento individual de la corvina golfina, Cynoscion othonopterus (Pisces: Sciaenidae), con el enfoque multimodelo

 

Modeling the individual growth of the Gulf corvina, Cynoscion othonopterus (Pisces: Sciaenidae), using a multi-model approach

 

E. Alberto Aragón-Noriega

 

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Unidad Sonora, Km 2.35 Camino al Tular, Estero Bacochibampo, Guaymas, Sonora 85454, México. E-mail: aaragon04@cibnor.mx

 

Received February 2014
Accepted May 2014.

 

RESUMEN

La corvina golfina, Cynoscion othonopterus, es un pez scianido endémico de la reserva de la biosfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado. Es un recurso pesquero de alto valor económico para la región. Para el manejo sostenible de este recurso, es necesario conocer su patrón de crecimiento individual. Los estudios previos sobre el crecimiento de C. othonopterus sólo han utilizado el modelo de crecimiento de von Bertalanfy (MCVB) sin probar modelos alternativos. En este estudio, el objetivo principal fue analizar el crecimiento individual de la corvina golfina mediante un enfoque de inferencia multimodelo (IM) en vez de simplemente aplicar el MCVB. Se pusieron a prueba cinco modelos—MCVB, logístico, Gompertz, Schnute y Schnute-Richards. Los parámetros de cada modelo y sus respectivos intervalos de confianza (IC) fueron calculados usando el método de máxima verosimilitud. La IM fue usada para determinar la longitud asintótica (L) promedio. Se seleccionó el mejor modelo usando el criterio de información de Akaike, y el modelo de crecimiento Schnute-Richards fue el que mejor describió el crecimiento individual de la corvina golfina. El valor promedio de L, obtenida con la IM, fue de 735.0 mm (95% IC: 730.4-739.5 mm). Se concluye que crecimiento de C. othonopterus exhibe un patrón de crecimiento bifásico que es mejor descrito por un modelo con mayor cantidad de parámetros, como el de Schnute-Richards.

Palabras clave: crecimiento, inferencia multi-modelo, criterio de información de Akaike, Alto Golfo de California, Cynoscion othonopterus.

 

ABSTRACT

The Gulf corvina, Cynoscion othonopterus, is an endemic sciaenid of the Upper Gulf of California and Colorado River Delta biosphere reserve. It is a high-value fishery resource in this region. To sustainably manage this resource, it is necessary to address its individual growth pattern. Previous studies on C. othonopterus growth have fitted the von Bertalanffy growth model (VBGM) without examining alternative models. In this study, the main objective was to analyze the individual growth of the Gulf corvina via a multi-model inference (MMI) approach rather than simply applying the VBGM. Five growth models—VBGM, logistic, Gompertz, Schnute, and Schnute-Richards—were tested. The parameters of each model and their confidence intervals (CI) were computed using the maximum-likelihood method. The MMI was used to average the asymptotic length (L). The best-fitting model was selected using the Akaike information criterion, and the Schnute-Richards growth model best described the growth of the Gulf corvina. The L values obtained via MMI averaged 735.0 mm (95% CI: 730.4-739.5 mm). The conclusion is that the growth of C. othonopterus exhibits a biphasic pattern that is better described by a higher-parameter model such as the Schnute-Richards model.

Key words: growth, multi-model inference, Akaike information criterion, Upper Gulf of California, Cynoscion othonopterus.

 

INTRODUCCIÓN

La corvina golfina, Cynoscion othonopterus (Jordan y Gilbert 1882), es endémica del Alto Golfo de California (AGC) (fig. 1). La familia Sciaenidae comprende a los peces comúnmente conocidos como, corvinas, curvinas, verrugatos y roncadores o roncachos (Chao 1995). La corvina golfina puede alcanzar una longitud total de 920 mm y vivir por lo menos 9 años (Román-Rodríguez 2000). Los adultos son carnívoros y se alimentan de crustáceos bentónicos como camarones y jaibas, moluscos como pulpos y calamares, y peces pelágicos formadores de cardúmenes como sardinas y anchovetas (Román-Rodríguez 2000). Esta especie presenta fidelidad al sitio y a la temporada de desove, y se considera dentro de las especies que forman agregaciones reproductivas (Sadovy y Erisman 2012). Las agregaciones reproductivas de los adultos de corvina golfina se presentan en la boca del delta del río Colorado (DRC) de febrero a mayo de cada año (Román-Rodríguez 2000, Erisman et al. 2012, Sadovy y Erisman 2012). Cynoscion othonopterus es una especie gonocórica (sexos separados), ovípara (los huevos se desarrollan fuera del cuerpo del organismo) e iterópara (produce crías en sucesivos períodos anuales y estacionales).

La pesquería de la corvina golfina se restringe a las zonas del AGC y DRC cuando la especie realiza sus migraciones reproductivas y forma los agrupamientos reproductivos. Existe evidencia de que la pesquería comercial de corvina golfina existió de 1917 a 1940 (Román-Rodríguez 2000) pero colapsó a principios de los años sesenta del siglo pasado. Este colapso fue atribuido a los efectos de la pesca y a la reducción del flujo del río Colorado hacia el golfo de California, ya que con esto se redujo el hábitat de crianza de los peces jóvenes (Román-Rodríguez 2000, Rowell et al. 2005, Rowell et al. 2008). Los registros pesqueros oficiales indican que la pesquería de corvina golfina reapareció a principios de 1990 y tuvo un máximo de capturas en 2002 con 4300 t. Desde ese año, las capturas han fluctuado entre 1500 y 3700 t. La pesca se realiza principalmente una semana antes de la luna nueva y la luna llena, desde finales de febrero hasta principios de mayo de cada año, cuando la especie migra al área para formar agregaciones y desovar en los estuarios (Acosta-Valenzuela 2010, Sadovy y Erisman 2012). La pesquería de corvina golfina sólo está por debajo de la pesquería de camarón en cuanto al rango de pesquerías más productivas del AGC (Rodríguez-Quiroz et al. 2010). La mayoría de los pescadores de la región capturan ambos recursos y alternan el esfuerzo pesquero en relación con las medidas regulatorias (e.g., vedas), la demanda del mercado y la variación estacional de abundancia de cada especie.

Un manejo pesquero efectivo requiere de evaluaciones de poblaciones detalladas y una comprensión de la dinámica poblacional de la especie sujeta a explotación. Por esa razón, el análisis de los parámetros de crecimiento individual son indispensables. El modelo más popular y más comúnmente utilizado es del modelo de crecimiento de von Bertalanffy (MCVB). A pesar de que Katsanevakis y Maravelias (2008) demostraron que la inferencia multimodelo es una mejor alternativa que el simple uso del MCVB y de que otros autores también han usado el enfoque de la inferencia multimodelo (Zhu et al. 2009, Alp et al. 2011, Baer et al. 2011), el uso del MCVB como única alternativa es todavía ampliamente utilizado en los estudios de crecimiento de peces (Powers et al. 2012, Gherard et al. 2013, Hadj-Taieb et al. 2013). Las alternativas más comunes al MCVB son el modelo de crecimiento de Gompertz, el modelo logístico (Ricker 1975), el modelo de Schnute (Schnute 1981) y el modelo de Schnute-Richards (Schnute y Richards 1990). Cuando se utiliza más de un modelo, generalmente la selección del mejor modelo se basa en la forma de la curva esperada, los supuestos biológicos y el ajuste a los datos (Zhu et al. 2009). La inferencia y estimación de los parámetros y la precisión de estás estimaciones se basan únicamente en el ajuste del modelo. Otro enfoque para elegir el mejor modelo está basado en la teoría de información. Este enfoque ha sido recomendado como una alternativa más sólida en comparación con los enfoques tradicionales (Katsanevakis 2006). El criterio de información de Akaike (AIC por sus siglas en inglés) es el más común entre los enfoques de teoría de información (Katsanevakis 2006, Cruz-Vásquez et al. 2012).

Los estudios previos que han analizado el crecimiento de C. othonopterus han utilizado únicamente el MCVB (Román-Rodríguez 2000, Erisman et al. 2009, Erisman 2012). Por esa razón, el objetivo del presente estudio fue determinar los parámetros de crecimiento individual de la corvina golfina en el AGC usando el enfoque multimodelo, así como evaluar el uso de datos promedio y datos totales de la longitud a la edad para el cálculo de los parámetros de crecimiento.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Obtención de datos

Los datos se obtuvieron de la base de datos de CONABIO (SNIB-CONABIO; http://www.conabio.gob.mx/institucion/cgi-bin/datos.cgi?Letras=L&Numero=298), específicamente de la hoja de cálculo Datos ecológicos 4 (Román-Rodríguez 2000). Para información más detallada sobre el período de muestreo, la cantidad de peces muestreados por mes, el número de años y el sexo, se recomienda visitar la hoja de cálculo en la página de internet mencionada líneas arriba. En resumen, los datos son la longitud a la edad de corvina golfina del AGC. La edad se calculó contando las bandas de crecimiento anual observadas en la sección transversal de los otolitos (para más detalles también se puede consultar Gherard et al. 2013). Se midieron un total 473 ejemplares (243 machos, 211 hembras y 19 juveniles indiferenciados). Para obtener los parámetros de crecimiento se utilizó la longitud total de cada organismo a la edad determinada, así como el promedio de los datos. Los datos utilizados son los datos combinados de las capturas de la pesquería dirigida y de las capturas incidentales de otras pesquerías. La pesca dirigida captura organismos más grandes, incluyendo organismos que pueden ser más grandes que la longitud promedio a la edad. La pesca incidental captura peces de menor tamaño y posiblemente más pequeños que la longitud promedio a la edad (Gherard et al. 2013). También se usaron los datos promedio de la longitud a la edad publicados por CRIP (2005) y los datos de Román-Rodríguez (2000) presentados como retrocalculados (tabla 1) y que provienen de la misma base de datos entregados a CONABIO. De aquí en adelante, los datos analizados se denominan base de datos 1 (CRIP 2005), base de datos 2 (Román Rodríguez 2000), base de datos 3 (datos promedio de CONABIO) y base de datos 4 (datos totales de CONABIO). Para validar las determinaciones de edad, Román Rodríguez (2000) utilizó las relaciones entre edad y peso de los otolitos, edad y radio de los otolitos, así como longitud y radio de los otolitos (para más detalles véase también Gherard et al. 2013).

 

Selección del mejor modelo y la inferencia del crecimiento individual

Se usó un enfoque de teoría de la información para estimar los parámetros de crecimiento individual (Schnute y Groot 1992, Katsanevakis 2006, Katsanevakis y Maravelias 2008). Se eligieron cinco modelos asintóticos (tabla 2) para ajustarlos a los datos de longitud a la edad y establecer cuál modelo representaba mejor el patrón de crecimiento de corvina golfina: el MCVB, el modelo de crecimiento de Gompertz, un modelo logístico (Ricker 1975), el modelo de Schnute (Schnute 1981) y el modelo de Schnute-Richards (Schnute y Richards 1990). Estos modelos fueron seleccionados, entre otras alternativas, porque han sido utilizados para modelar el crecimiento de peces.

Para calcular la longitud asintótica (L) con el modelo de Schnute, es necesario utilizar la siguiente ecuación:

Los modelos fueron ajustados usando el criterio de máxima verosimilitud según la siguiente ecuación:

donde LL es la máxima verosimilitud logarítmica negativa, Φ representa los parámetros de los modelos y σ representa la desviación estándar y fue calculada usando la siguiente ecuación:

La selección del modelo se llevó a cabo a través de una forma corregida del AIC (AICc) (Shono 2000, Burnham y Anderson 2002). El modelo con el menor valor de AICc fue seleccionado como el mejor.

y

donde n es el número de observaciones y k es el número de parámetros en el modelo.

Para todos los modelos, se calcularon los valores de Δi como las diferencias entre los AICc de cada modelo (AICi) y el AICc con el menor valor (AICmin), según la siguiente ecuación:

Para cada modelo, se calculó la plausibilidad (el peso de la evidencia a favor del modelo i) a través de la ponderación del criterio de información Akaike (wi) como se describe a continuación:

Siguiendo el enfoque de la inferencia multimodelo, se determinó la L "promedio" () como la suma del producto de L multiplicada por su correspondiente wi para todos los modelos candidatos aceptados, según la siguiente ecuación:

Se calculó el intervalo de confianza al 95 % de cada L para cada modelo candidato:

donde:

donde var ((∞,i|gi) es la varianza de la longitud asintótica estimada según modelo gi, condicionada al modelo.

 

RESULTADOS

La longitud total (LT) varió de 145 a 920 mm, con un promedio de 635.2 ± 16.7 mm y una moda de 710 mm (fig. 2). La distribución bimodal resultó de la combinación de los datos de la captura incidental y los datos provenientes de la pesca dirigida. La edad estimada de los peces osciló entre 1 y 9 años (tabla 1). Los peces de mayor edad midieron 750 mm TL. Los individuos más jóvenes midieron 252.5 ± 23.8 mm LT. El individuo más pequeño (145 mm LT) tenía 2 años de edad, y el pez más grande (920 mm LT) tenía 6 años.

Para cada modelo y base de datos, en la tabla 3 se presenta el valor correspondiente de AIC, Δi, wi, L, error estándar e intervalo de confianza al 95% para cada L; también se presenta el valor promedio de L con su respectivo error estándar y sus límites de confianza. Según los valores de AIC, el MCVB fue seleccionado como el modelo que mejor representó la base de datos 1 y 2, mientras que para las bases de datos 3 y 4 el modelo de Schnute-Richards fue seleccionado como el mejor modelo. Burnham y Anderson (2002) propusieron que el modelo con Δi > 10 no está suficientemente soportado por los datos y, por tanto, no debería ser considerado en la estimación de parámetros. Al analizar las bases de datos 1, 3 y 4, se produjeron valores de Δi mucho mayores que 10 para el resto de modelos que no fueron seleccionados como el mejor. Solamente en la base de datos 2 se encontró que cuatro modelos presentaron valores de Δi < 10. El modelo de Schnute-Richards estimó el menor valor de longitud asintótica (L = 735.0 mm) con la base de datos 4 y el mayor valor de longitud asintótica (L = 2007.8 mm) con la base de datos 2.

En general, los cinco modelos produjeron longitudes asintóticas altamente variables para cada base de datos. La figura 3 muestra este hallazgo más claramente, pero en las figuras 3(a, b), las curvas se extendieron arbitrariamente hasta una edad de 20 años para poder realzar las diferencias entre las curvas. Si las curvas se limitan nada más a los datos observados (1 a 9 años), las diferencias entre las curvas de crecimiento son difíciles de detectar con las bases de datos 1 y 2, pero todas las curvas de crecimiento son claramente distinguibles con las bases de datos de 3 y 4 (fig. 3c, d). Los parámetros de crecimiento de C. othonopterus del AGC calculado con el MCVB y la comparación con similares resultados de estudios anteriores se muestran en la tabla 4.

 

DISCUSIÓN

Los estudios previos sobre el crecimiento de corvina golfina (C. othonopterus) sólo han ajustado el MCVB sin probar modelos alternativos. En el presente estudio se ajustaron cinco modelos a datos de longitud a la edad de esta especie del AGC. De las alternativas usadas en el presente estudio, se encontró que un patrón de crecimiento bifásico es el mejor para describir el crecimiento de la especie.

Un patrón de crecimiento bifásico puede ser producto de la edad reproductiva, y esto se debe considerar al momento de ajustar modelos de crecimiento (Ohnishi et al. 2012). Gherard et al. (2013) encontraron que un cambio en la distribución de energía ocurre en la corvina golfina después de una edad de dos años debido a la maduración y el inicio de la reproducción. Estos resultados apoyan el patrón de crecimiento bifásico encontrado en el presente estudio. Un modelo de crecimiento bifásico ha sido obtenido por la unión de dos versiones independientes del MCVB a una edad arbitraria para poder generar una curva de crecimiento (Ohnishi et al. 2012). En otras palabras, el MCVB fue modificado con el propósito de ajustar un patrón de crecimiento bifásico en peces (Tribuzio et al. 2010, Ohnishi et al. 2012). En el presente estudio se encontró que la corvina golfina presenta un patrón de crecimiento bifásico, que sólo fue identificado al usar el modelo con el mayor número de parámetros, el modelo de Schnute-Richards. Tribuzio et al. (2010) encontraron que el AIC siempre optaba por la versión bifásica del MCVB sobre la versión monofásica del mismo MCVB en un estudio de crecimiento del cazón espinoso común. En el presente estudio, independientemente de si se usaban los datos totales o los datos promedio, el AIC seleccionó el modelo de Schnute-Richards, que presentó una curva bifásica en ambos casos (figs. 3, d). Esto es posible porque el modelo tiene la ventaja de que contiene la forma común del MCVB, incluyendo la función logística y el modelo de Gompertz como casos especiales. El modelo consiste en una ecuación diferencial formando ocho patrones de curvas diferentes dependiendo de los valores del parámetro. El MCVB es un caso especial dentro de las soluciones alternativas. El modelo Schnute-Richards es un modelo de crecimiento general que contiene la mayoría de los otros modelos de crecimiento como casos especiales. En lugar de modelar la tasa instantánea de cambio, el modelo se centra en la velocidad relativa de cambio. Además, el enfoque de la parametrización del modelo es estadísticamente estable.

Erisman (2012) afirmó que un modelo de crecimiento bifásico puede ser más aplicable y apropiado para corvina golfina, pero se negó a usarlo porque los parámetros de los modelos de crecimiento bifásico son difíciles de aplicar para un posterior análisis en modelos pesqueros. Erisman (2012) usó el MCVB porque consideró que es el estándar para las curvas de crecimiento. Sin embargo, como fue demostrado por Ohnishi et al. (2012), si el objetivo es describir el patrón de crecimiento de una especie, debe usarse el mejor modelo que lo describa. Un patrón de crecimiento bifásico implica un retraso en el crecimiento debido a la redistribución de energía para los procesos reproductivos. Esto implica que por seguir un análisis pesquero, el conocimiento del desempeño biológico de las especies se ha perdido en los estudios de crecimiento.

Los datos usados en este estudio fueron los datos totales y datos promedio que se encuentran disponibles en la literatura. No fue posible seguir hasta su fuente original los datos de CRIP (2005), pero los datos de Román-Rodríguez (2000) son los datos estimados como retrocalculados y provienen de la misma base de datos analizados aquí como base de datos 3 y 4 (banco de datos de CONABIO). La razón de comparar estas cuatro bases de datos fue motivada porque las relaciones de longitud a la edad en Román Rodríguez (2000) y CRIP (2005) no contemplan la variabilidad individual de longitud a la edad sino más bien una evaluación probabilística y agregada de edad para peces de la misma longitud. Esto podría conducir a errores importantes en la estimación de longitud a la edad de los individuos, lo cual hace difícil distinguir peces jóvenes de crecimiento rápido de los peces mayores de crecimiento lento del mismo tamaño. Por esta razón, en el presente estudio, las comparaciones se hicieron con la hipótesis de que en los casos de las bases de dato 1 a 3 se seleccionaría el mismo modelo como el mejor y en la base de datos 4 se seleccionaría un modelo diferente como el mejor. En este estudio, se encontró que aunque se usen los datos promedio o datos totales, el mismo patrón de crecimiento bifásico es descrito por el mismo modelo.

Otra cuestión importante es la fuente de datos. Erisman (2012) mencionó que los peces provenientes de la captura incidental fueron capturados con diferentes artes de pesca y en diferentes localidades; por tanto, el crecimiento debe ser diferente por pertenecer a diferentes subpoblaciones. Este supuesto es importante porque C. othonopterus tiene una distribución geográfica muy restringida, siendo endémica en el norte del Golfo de California. Erisman (2012) concluyó que al separar los datos de la pesca dirigida de corvina se produjo un modelo de crecimiento que fue significativamente diferente de aquel que incluyó muestras combinadas de la captura incidental y la captura dirigida. Recomendó que para obtener una irrefutable relación edad-crecimiento, el análisis debe hacerse con muestras independientes de la industria pesquera para minimizar los posibles sesgos introducidos por el comportamiento de la pesca incidental o la pesca dirigida (e.g., diferencias en la luz de malla, sitios pesqueros y métodos de pesca—redes agalleras de deriva vs redes de encierro). Ambas demuestran un alto grado de selectividad que confiere el sesgo que puede no representar con exactitud la verdadera estructura de la población de corvina.

En este estudio, se partió del supuesto de que los peces jóvenes de corvina golfina fueron desembarcados como captura incidental durante las faenas de pesca de camarón en los meses de otoño e invierno y recolectados con artes de pesca de diferente luz de malla al que utiliza la pesca dirigida. Sin embargo, los peces fueron capturados con la redes agalleras de deriva permitidas en la pesca de camarón. Es evidente que los individuos de tallas más pequeñas que se muestran en la figura 2 provienen de la pesca incidental, pero provienen de la misma población. En este estudio, se utilizó un método directo para determinar edad la individual basada en el recuento de bandas de crecimiento. Por esta razón, no esperamos un sesgo, como podría ocurrir cuando se usa un enfoque indirecto como análisis de progresión modal para inferir la edad.

Después de que la sociedad americana de pesquerías enlistó a C. othonopterus como una especie vulnerable, se formó un grupo técnico para el estudio de corvina golfina que presenta recomendaciones para el manejo pesquero de esta especie. Por esa razón, Erisman (2012) desarrolló un análisis de población virtual (APV) y presentó diferentes escenarios de manejo pesquero. Un APV es manipulado por la estimación de los parámetros de historia de vida, como los parámetros de crecimiento individual que se generan en los estudios de crecimiento con el MCVB. En consecuencia, Erisman (2012) probó muchas opciones (véase la tabla 4) para ajustar la longitud asintótica y la tasa de crecimiento que se necesitan en el MCVB; este autor intentó muchas combinaciones, por lo que algunos resultados (como t0 = -18 o t0 > 0) son considerados poco confiables, según la lógica en que se basan los modelos de crecimiento. En el presente estudio, el objetivo fue determinar el patrón de crecimiento en lugar del simple ajuste de los parámetros de crecimiento según algún modelo.

Es necesario resaltar que la base de datos 2 del presente estudio y los datos presentados en Román-Rodríguez (2000) son los mismos datos (tablas 1 y 4), pero con resultados disímiles. Una posible explicación para esto es que Román-Rodríguez (2000) estimó los parámetros de crecimiento mediante un algoritmo basado en el método de mínimos cuadrados ordinarios. El uso del criterio de máxima verosimilitud en su lugar (como en este estudio) representa una mejor solución para estimar adecuadamente los parámetros de crecimiento individual (Katsanevakis 2006). Es importante tener esto en cuenta porque para la base de datos 2, el MCVB fue seleccionado como el mejor modelo utilizando el AIC, pero otra vez con resultados disímiles para los parámetros de tasa crecimiento y longitud asintótica. Esto proporciona una oportunidad para reconsiderar muchos de los datos históricos de pesca que se calcularon utilizando un algoritmo basado en el método de mínimos cuadrados ordinarios.

En este estudio, el objetivo fue analizar el crecimiento de corvina golfina en lugar de simplemente aplicar el MCVB. Se concluye que el crecimiento de C. othonopterus exhibe un patrón de crecimiento bifásico que es mejor descrito por un modelo con mayor cantidad de parámetros, como el de Schnute-Richards.

 

AGRADECIMIENTOS

EAAN recibió financiamiento del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, CB-2012-1 proyecto 178727). La Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de Biodiversidad (CONABIO) autorizó el uso de su banco de datos (hoja de cálculo SNIB-CONABIO proyecto No. L298).

 

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