Artículos

 

Variación espaciotemporal de los indicadores de estrés oxidativo en la langostilla (Pleuroncodes planipes) de la costa occidental de la península de Baja California, México

 

Spatial and temporal variability of oxidative stress indicators in the red crab (Pleuroncodes planipes) from the west coast of the Baja California Peninsula, Mexico

 

Orlando Martínez-Canto, Norma Olimpia Olguín-Monroy, Juan Antonio de Anda-Montañez, Tania Zenteno-Savín*

 

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, SC (CIBNOR), Instituto Politécnico Nacional, No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita Sur, La Paz 23096, Baja California Sur, México.

* Corresponding author. E-mail: tzenteno04@cibnor.mx

 

Received May 2012,
received in revised form November 2012,
accepted November 2012.

 

RESUMEN

La langostilla Pleuroncodes planipes es un recurso con potencial de explotación. Las langostillas tienen una elevada capacidad antioxidante, la cual está sujeta a variaciones espaciotemporales. El objetivo de este estudio fue evaluar la variabilidad de los indicadores de estrés oxidativo en P. planipes recolectada en cuatro cruceros de investigación a lo largo de la costa occidental de la península de Baja California (México). Se cuantificó la producción de radical superóxido (O₂^•–), la peroxidación de lípidos y la actividad de las enzimas antioxidantes en el hepatopáncreas y músculo de las langostillas recolectadas. Se encontraron niveles significativamente mayores de producción de O₂^•– y actividad de las enzimas antioxidantes en el hepatopáncreas que en el músculo (P < 0.05), lo cual refleja la función específica de cada tejido. Se observaron diferencias significativas (P < 0.05) en los indicadores de estrés oxidativo entre las estaciones de muestreo. Los resultados sugieren que P. planipes es más susceptible al estrés oxidativo cuando la temperatura del mar es mayor, particularmente durante condiciones de El Niño.

Palabras clave: antioxidantes, daño oxidativo, estrés oxidativo, langostilla, especies reactivas de oxígeno.

 

ABSTRACT

The red crab Pleuroncodes planipes is a resource with the potential for commercial exploitation. Red crabs have an elevated antioxidant capacity, which is subject to spatial and temporal variability. The objective of this study was to evaluate the variability of the oxidative stress indicators in P. planipes collected on four research cruises off the western coast of the Baja California Peninsula (Mexico). Superoxide radical (O₂^•–) production, lipid peroxidation, and antioxidant enzyme activities were quantified in muscle and hepatopancreas of the collected specimens. Significantly higher O₂^•– production and antioxidant enzyme activities were found in hepatopancreas than in muscle (P < 0.05), which reflects the specific function of each tissue. Statistically significant differences (P < 0.05) in oxidative stress indicators were found among sampling stations. The results suggest that P. planipes is more susceptible to oxidative damage when sea temperature is warmer, particularly during El Niño conditions.

Key words: antioxidants, oxidative damage, oxidative stress, red crab, reactive oxygen species.

 

INTRODUCCIÓN

Desde mediados de la década de los años ochenta, la langostilla Pleuroncodes planipes ha sido considerada, dada su abundancia en la costa occidental de la península de Baja California (México), un recurso potencialmente explotable en la región (Aurioles-Gamboa et al. 1995, Hernández- Llamas et al. 2006). La creciente necesidad de alimentos y de usar recursos no tradicionales alternativos ha suscitado el interés de tanto las autoridades como los inversionistas e investigadores por este recurso. Los estudios realizados a la fecha sobre P. planipes abarcan diferentes aspectos de su distribución, abundancia, deriva larval, migración batimétrica, ecología reproductiva y hábitos alimenticios (Aurioles- Gamboa y Balart 1995, Robinson y Gómez-Aguirre 2004, Bazzino et al. 2010, Wehrtmann et al. 2010). También se ha encontrado que P. planipes tiene una concentración elevada de carotenoides y otros pigmentos antioxidantes (Castro-González et al. 1995, Vega-Villasante et al. 2002). No obstante, no se han realizado estudios de los principales indicadores de estrés oxidativo en la langostilla. La amplia distribución de las poblaciones de P. planipes sugiere que, como ha sido documentado para otras especies, las defensas antioxidantes y, por tanto, la susceptibilidad al estrés oxidativo están sujetas a una variabilidad espacial y temporal.

El estrés oxidativo es el resultado de una perturbación del equilibrio entre los prooxidantes y los antioxidantes (Sies 1997). Tal perturbación puede ser causada por una producción excesiva de especies reactivas de oxígeno (ERO) y/o por una deficiencia en los mecanismos de defensa antioxidante; en cualquier caso, el resultado compromete la integridad estructural y funcional de la célula (Halliwell y Gutteridge 2001, Ríos de Molina 2003). Las ERO son moléculas derivadas del oxígeno que reaccionan fácilmente con otras moléculas y tienen una vida media corta (Alessio y Hagerman 2006, Martínez-Cayuela 1998). Las ERO incluyen radicales libres, que contienen electrones no apareados como el radical superóxido (O₂^•–), y moléculas que no son radicales no libres, como el peróxido de hidrógeno (H₂O₂). Las ERO se forman naturalmente en todas las células aeróbicas y actualmente se sabe que actúan como moléculas de señalización (Halliwell y Gutteridge 2001). Aunque todos los organismos son susceptibles de aumentar la producción de ERO por varios factores endógenos y exógenos, también poseen numerosos mecanismos antioxidantes, incluyendo enzimas y moléculas no enzimáticas de bajo peso molecular (Halliwell y Gutteridge 2001, Ríos de Molina 2003). Entre las defensas antioxidantes se encuentran las enzimas catalasa (CAT), superóxido dismutasa (SOD), glutatión peroxidasa (GPx), glutatión reductasa (GR) y glutatión S-transferasa (GST), así como las vitaminas E y C, glutatión (GSH) y carotenoides, entre otros (Sies 1997).

Factores ambientales como la radiación ultravioleta y los cambios de salinidad y temperatura alteran la tasa respiratoria y metabólica y, por tanto, la producción de ERO de crustáceos (revisión en Fanjul-Moles y Gonsebatt 2012). Una exposición a temperaturas elevadas acelera la formación de ERO e induce la actividad de enzimas antioxidantes en organismos ectotermos marinos (Abele et al. 2002, Wilhelm-Filho et al. 2001b, Heise et al. 2003, Freire et al. 2012). Mayores temperaturas en verano modulan las defensas antioxidantes en varias especies de invertebrados marinos (Abele et al. 1998a, Freire et al. 2012). Además, las altas demandas energéticas asociadas con la reproducción y muda aumentan el riesgo de estrés oxidativo en crustáceos (revisión en Fanjul-Moles y Gonsebatt 2012).

El objetivo del presente estudio fue evaluar la variabilidad espacial y temporal de los indicadores de estrés oxidativo en P. planipes y su relación con el ambiente a lo largo de la costa occidental de la península de Baja California. La hipótesis de trabajo fue que las langostillas recolectadas en aguas más cálidas presentarían una mayor actividad de enzimas antioxidantes y, por tanto, menor daño oxidativo.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio

El sitio de estudio se localiza en el océano Pacífico oriental, en la costa occidental de la península de Baja California (México). Se realizaron cuatro cruceros a bordo del buque de investigación pesquera (BIP) XII. El primer crucero (C1) se realizó del 21 de octubre al 10 de noviembre de 2004 siguiendo un plan de muestreo experimental; el área muestreada abarcó de la latitud 23°35' N a la latitud 28°30' N y una profundidad de 20 a 311 m (fig. 1a). El segundo crucero (C2) se realizó del 15 al 29 de marzo de 2005 siguiendo un plan de muestreo modificado, el cual se mantuvo en los siguientes cruceros. El tercer crucero (C3) y el cuarto crucero (C4) se llevaron a cabo del 21 de noviembre al 4 de diciembre de 2006 y del 7 al 18 de marzo de 2007, respectivamente; el área muestreada abarcó de la latitud 23°3' N (Todos Santos) a la latitud 28°51' N (bahía de Sebastián Vizcaíno) y una profundidad de 41 a 433 m (fig. 1b).

Se empleó un diseño de muestreo aleatorio estratificado, con las estaciones situadas en líneas perpendiculares a la costa (13 transectos para C1 y 12 transectos para C2, C3 y C4), equidistantes y de longitud variable según la topografía del fondo. En cada estación de muestreo se realizaron arrastres de fondo con una red cónica híbrida de 34 m de relinga superior para peces y crustáceos. El tiempo de arrastre efectivo varió de 5 a 29 min, con un promedio de 17.5 min y 42 arrastres por crucero. El tiempo de arrastre efectivo se define como el periodo transcurrido entre que se detiene el montacargas (las dos puertas de acero de la red tocan el fondo) y empieza a subir la red (las puertas se elevan del fondo). Los arrastres se realizaron a una velocidad promedio de 2.6 millas náuticas por hora. Se registró el peso total de P. planipes por arrastre y, de la captura a bordo, aproximadamente 5 kg de langostillas fueron separados y almacenados inmediatamente en el congelador del barco. En el laboratorio, las muestras se almacenaron a –80 °C hasta su análisis. Inmediatamente antes del análisis y con las muestras sobre hielo, se separaron el hepatopáncreas y músculo de cada individuo. Todos los análisis bioquímicos se realizaron por triplicado. Los reactivos utilizados fueron adquiridos de Sigma-Aldrich Chemical Co. (San Luis, MO) y Bio-Rad Laboratories (Hercules, CA).

Producción del radical superóxido

Como un indicador de la producción de ERO, se analizó la tasa de producción del radical superóxido (O₂^•–), la cual se cuantificó a partir del cambio de ferricitocromo c a ferrocitocromo c siguiendo el método de Drossos et al. (1995), según la descripción de Zenteno-Savín (2002) y Zenteno-Savín et al. (2006). Los resultados se expresan en nmol O₂^•– min^–1 mg^–1 proteína.

Peroxidación lipídica

La peroxidación de lípidos se evaluó como un indicador de daño oxidativo. Se cuantificó la concentración de sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS por sus siglas en inglés), según el método descrito por Buege y Aust (1978). Se preparó una curva estándar con 1,1,2,3-tetraetoxipropano (TEP) en un intervalo de 0 a 5 nmol 250 μL^–1. Los resultados fueron obtenidos de la curva estándar y expresados como nmol mg^–1 protein.

Actividad de las enzimas

Previo al análisis de la actividad de las enzimas antioxidantes, se homogeneizaron 100 mg de tejido (músculo o hepato-páncreas) en 2 mL de solución amortiguadora de fosfatos (500 mM), según los métodos descritos por Hermes-Lima y Storey (1995) y Hermes-Lima et al. (1998).

La actividad total de SOD se determinó en un espectrofotómetro (Jenway 6305 uv/vis) con el sistema de xantina/xantina oxidasa, el cual reduce el nitroazul de tetrazolio a formazán, siguiendo el método descrito por Suzuki (2000). Una unidad de actividad de SOD se define como la cantidad de enzima que se necesita para inhibir la reacción en un 50%. Para cuantificar la actividad de CAT, se siguió espectrofotométricamente la reducción de la concentración de H₂O₂ (concentración inicial: 10 mM) durante 3.5 min (Aebi 1984). Una unidad de actividad de CAT se define como la cantidad de enzima que se necesita para reducir 1 μM de H₂O₂ por minuto. La actividad de GR se cuantificó siguiendo la disminución de absorbancia durante la oxidación de NADPH (Carlberg y Mannervik 1985, Goldberg y Spooner 1987). Una unidad de actividad de GR se define como la cantidad de enzima que oxida 1 μM de NADPH por minuto. La actividad de GPx se midió según Flohé y Günzler (1984), mediante la oxidación de NADPH. Una unidad de actividad de GPx se define como la cantidad de enzima que oxida 1 μM de NADPH por minuto. La actividad de GST se determinó según el método de Habig y Jakoby (1981), en el cual la formación del complejo tioéter glutatión dinitrobenceno, a partir de la conjugación del GSH con 1-cloro-2,4-dinitrobenceno (CDNB), se sigue espectrofotométricamente a 340 nm. Una unidad de actividad de GST se define como la cantidad de enzima que cataliza la conjunción de 1 μM de CDNB por minuto a 25 °C. Los datos de la actividad de las enzimas antioxidantes se presentan como unidades mg^–1 proteína.

Proteínas solubles

Se cuantificó la concentración de proteínas solubles para estandarizar los resultados. Para determinar tal concentración se usó un kit comercial (Bio-Rad) con albúmina sérica bovina como estándar (Bradford 1976). Los datos se presentan en mg mL^–1.

Análisis estadístico

Para comprobar la significancia estadística entre medias se realizaron análisis de varianza (Zar 1996). Las pruebas post hoc (HSD N desigual) permitieron probar la significancia estadística de diferencias específicas en ciertas partes de nuestro diseño. Asimismo, se realizó un análisis discriminante secuencial hacia adelante para determinar cuál indicador de estrés oxidativo (O₂^•–, TBARS, SOD, CAT, GR, GPx, GST) proporcionaba la mejor discriminación entre los cuatro cruceros analizados (condición excluyente: músculo). Todos los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statistica v8.0 (StatSoft, http://www.statsoft.com).

 

RESULTADOS

La figura 1 muestra la localización de todas las estaciones de muestreo durante los cruceros realizados entre octubre y noviembre de 2004 (C1, fig. 1a) y en marzo de 2005, noviembre de 2006 y marzo de 2007 (C2, C3, C4; fig. 1b) a lo largo de la costa occidental de la península de Baja California. Las figuras 2 y 3 muestran los resultados obtenidos para la producción de O₂^•–, los niveles de TBARS y la actividad de las enzimas antioxidantes en el hepatopáncreas y músculo de P. planipes por estación de muestreo. Se usaron los efectos principales de los análisis de varianza para analizar los efectos de primer orden (no interactivos) de las múltiples variables categóricas independientes (estación y tejido). Se especificaron las múltiples variables dependientes (producción de O₂^•–; niveles de TBARS; actividad de SOD, CAT, GPx, GR, GST). Las pruebas mostraron diferencias estadísticamente significativas (P < 0.05) entre las estaciones de muestreo y entre los tejidos (hepatopáncreas y músculo). La producción de O₂^•–, los niveles de TBARS y la actividad de SOD, CAT y GST fueron signicativamente mayores en el hepatopáncreas que en el músculo.

Las pruebas post hoc (HSD N desigual) permitieron determinar cuáles estaciones de muestreo de cada crucero presentaban diferencias significativas (P < 0.05) para cada variable dependiente. No se observaron diferencias significativas para la producción de O₂^•– en el músculo de P. planipes por estaciones de muestreo. La producción de O₂^•– en el hepatopáncreas fue significativamente mayor (P < 0.05) en las langostillas recolectadas en las estaciones C2-6, C2-10, C3-3 y C4-23 (fig. 2a). Se encontraron diferencias estadísticamente significativas (P < 0.05) para los niveles de TBARS en los tejidos (hepatopáncreas y músculo) de los individuos, especialmente en las estaciones C2-10, C3-7, C3-18, C3-26, C3-48, C3-33 y C3-6 (fig. 2b). La actividad de SOD resultó significativamente (P < 0.05) mayor en el músculo de las langostillas recolectadas en la estación C2-19 y en el hepatopáncreas de los individuos de C2-43, C2-19 y C2-10 (fig. 2c). La actividad de CAT fue significativamente (P < 0.05) mayor en el músculo de las langostillas de las estaciones de muestreo C3-7 y C3-27, y en el hepatopáncreas de los individuos de C2-32, C2-6 y C2-43 (fig. 3a). La actividad de GR fue significativamente (P < 0.05) mayor en el músculo de las langostillas de las estaciones C2-31, C2-8, C2-42 y C2-19 (fig. 3b). La actividad de GPx resultó significativamente (P < 0.05) mayor en el músculo de los individuos de las estaciones C2-43, C2-8 y C2-19, y mayor en el hepatopáncreas de los individuos recolectados en C2-43 (fig. 3c). La actividad de GST fue mayor en el músculo de las langostillas de las estaciones C2-31 y C2-19, y en el hepatopáncreas de los individuos de C2-16, C2-31, C2-19, C2-26, C3-18, C3-33 y C3-6 (fig. 3d). En general, la actividad de las enzimas antioxidantes fue mayor en las langostillas recolectadas en las estaciones de muestreo de C2 y menor en los ejemplares recolectados en las estaciones de muestreo de C3.

Análisis discriminante

En el modelo se incluyeron todas las variables analizadas, pero sólo cinco (producción de O₂^•–, niveles de TBARS, y la actividad de SOD, GPx y GST) resultaron significativas (lambda de Wilks = 0.210; F = 13.631, P < 0.000). En la tabla 1 se muestran las raíces canónicas (funciones discriminantes) y su significancia. En la tabla 2 se presentan los coeficientes estandarizados para las variables canónicas y, por tanto, su contribución a la función discriminante (raíz), así como los eigenvalores (raíces) para cada función. La primera raíz explica 73.21% de la varianza y las variables que más contribuyen son los niveles de TBARS y la actividad de SOD. La segunda raíz explica 98.54% de la varianza y la variable que más contribuye es la actividad de GPx y GST. La tercera raíz explica 100% de la varianza y la variable que más contribuye es la producción de O₂^•–.

En la figura 4 se observa que la primera función discriminante (raíz) principalmente separa C2 y C3; los valores de C3 se localizan a la derecha del eje horizontal, con una media positiva (2.34), mientras que C2 tiene una media negativa (–0.94). La segunda función discriminante (raíz) principalmente distingue entre C4 y C2; los valores de C4 están mayormente por debajo de la línea central (0), con una media negativa (–1.26), mientras que C2 tiene una media positiva (0.58). Por ende, es posible discriminar claramente y significativamente entre C2 y C3 con la primera función discriminante y entre C2 y C4 con la segunda función discriminante.

 

DISCUSIÓN

Se analizaron los indicadores de estrés oxidativo en el hepatopáncreas y músculo de P. planipes recolectada durante cuatro cruceros a lo largo de la costa occidental de la península de Baja California. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las estaciones de muestreo y entre los tejidos (hepatopáncreas y músculo). Aunque el hepatopáncreas presentó una producción de O₂^•– significativamente mayor que el músculo, los niveles de TBARS no incrementaron proporcionalmente, posiblemente porque la actividad de las enzimas antioxidantes fue significativamente mayor en el hepatopáncreas que en el músculo. En ambos tejidos se observó una correlación inversa (NS) entre la actividad de SOD y la producción de O₂^•–. La SOD provoca la dismutación de O₂^•– en H₂O₂, que es menos reactivo, contribuyendo de esta forma a la prevención de daño oxidativo (Halliwell y Gutteridge 2001). Arun y Subramanian (1998) observaron mayor actividad de las enzimas antioxidantes en el hepatopáncreas de subadultos del camarón de agua dulce Macrobrachium malcomsonii. El hepatopáncreas es donde suceden múltiples reacciones oxidativas y, por tanto, podría ser el sitio de mayor producción de ERO (Arun y Subramanian 1998). Se documentaron diferencias similares para el camarón blanco del Pacífico Litopenaeus vannamei (Zenteno-Savín et al. 2006). Las funciones del hepatopáncreas son varias, incluyendo detoxificar, metabolizar productos digeridos, secretar enzimas digestivas, absorber y almacenar reservas minerales (Gibson y Barker 1979), así como mantener el equilibrio electrolítico (Gamble et al. 1995).

Se observó una mayor producción de O₂^•– en las langostillas recolectadas en las estaciones de muestreo de C2; sin embargo, sólo se encontraron niveles elevados de TBARS en C2-10. Esto sugiere que la actividad de las enzimas antioxidantes (SOD, CAT, GPx, GR y GST) en los individuos recolectados en la primavera de 2005 fue suficiente para evitar daño oxidativo. En contraste, las langostillas recolectadas durante C3 presentaron niveles altos de TBARS y niveles relativamente menores de las enzimas antioxidantes, lo que sugiere un proceso de estrés oxidativo en los individuos recolectados en el otoño de 2006. Es común encontrar menores niveles de antioxidantes cuando hay restricción de alimento (Gomi y Matsuo 1998, Bayir et al. 2011). Los niveles elevados de TBARS en ausencia de mayor producción de O₂^•– pueden deberse a un incremento en otras ERO no cuantificadas en este estudio, como H₂O₂.

En general, las langostillas recolectadas en las estaciones de muestreo de C2 presentaron una mayor producción de O₂^•– y actividad de enzimas antioxidantes que los individuos recolectados durante C3. Además, la primera raíz del análisis discriminante permitió distinguir entre C2 y C3; las variables que más contribuyeron a la varianza fueron los niveles de TBARS y la actividad de SOD. Es posible que exista una respuesta de las enzimas antioxidantes en las langostillas a las condiciones ambientales prevalecientes en la costa oeste de la península de Baja California. C1 se llevó a cabo en el otoño de 2004, considerado un año El Niño, que duró de junio de 2004 a febrero de 2005 con base en un umbral de +/–0.5 °Cpara el Índice Oceánico de El Niño (ONI por sus siglas en inglés) (media móvil de tres meses de las anomalías de la temperatura superficial del mar de ERSST.v3b en la región Niño 3.4 (5N–5S, 120–170W)) (http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears.shtml). Una imagen satelital de la temperatura superficial del mar promedio en el área de estudio (De Anda-Montañez et al. 2007) muestra que durante el otoño de 2004 las temperaturas estuvieron cerca del promedio, con anomalías positivas, esto es, más calurosas. Cuando se presentaron estas condiciones ambientales, la distribución y abundancia de P. planipes fue baja; de hecho, sólo se encontraron individuos en 4 de las 39 estaciones de muestreo. C2 se llevó a cabo en la primavera de 2005, considerado un año neutral (sitio Web citado arriba), y en las condiciones ambientales prevalencientes, se encontró una gran abundancia y amplia distribución de P. planipes (De Anda-Montañez et al. 2007). C3 se realizó en el otoño de 2006, declarado un año El Niño, que duró de agosto de 2006 a febrero de 2007 (sitio Web citado arriba). En estas condiciones de El Niño, la abundancia de P. planipes disminuyó significativamente en relación con C2, y la distribución se restringió a las estaciones más profundas de cada transecto (De Anda-Montañez et al. 2007). Temperaturas elevadas alteran la tasa metabólica y, por ende, la producción de ERO en los crustáceos (Fanjul-Moles y Gonsebatt 2012). La temperatura regula la actividad de las enzimas antioxidantes en gusanos, lapas, almejas, mejillones y peces (Abele et al. 1998a, 1998b, 2002; Wilhelm-Filho et al. 2001a, 2001b). En la primavera de 2007, cuando se llevó a cabo C4, las temperaturas superficiales del mar estuvieron cerca del promedio (De Anda-Montañez et al. 2007). A pesar de que las condiciones ambientales durante C4 fueron neutrales, las langostillas estuvieron igual de escasas que durante los años El Niño (C1 y C3). Esto se podría deber a que los recursos biológicos no se habían recuperado completamente después de las condiciones de El Niño que duraron cinco meses, acabando en febrero de 2007 (sitio Web citado arriba).

En resumen, se encontraron diferencias significativas entre los tejidos y entre las estaciones de muestreo. Aunque la producción de O₂^•– fue significativamente mayor en el hepatopáncreas que en el músculo, los niveles de TBARS no incrementaron proporcionalmente, posiblemente porque la actividad de las enzimas antioxidantes fue estadísticamente mayor en el hepatopáncreas que en el músculo. Las langostillas recolectadas en las estaciones de muestreo de C2 y C3 presentaron una mayor y menor, respectivamente, producción de O₂^•– y actividad de las enzimas antioxidantes. Las menores temperaturas superficiales del mar para el periodo de 2004 a 2007 se registraron durante C2. C3 (otoño de 2006) coincidió con condiciones ambientales de El Niño; durante este crucero las langostillas se restringieron a las estaciones más profundas y, aunque la producción de O₂^•– parecía baja, la actividad de las enzimas antioxidantes también fue baja, lo que sugiere que P. planipes es más susceptible a daño oxidativo durante condiciones cálidas de El Niño. Es necesario estudiar los efectos potenciales de los cambios en la temperatura del mar asociados al cambio climático global en los indicadores de estrés oxidativo en los tejidos de P. planipes, así como las consecuencias potenciales para sus poblaciones.

 

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a las autoridades de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA) y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) su apoyo al proyecto No. 19. También se agradece la tripulación del BIP XII su colaboración durante los cruceros, en especial el capitán Gabriel Rivera Velázquez, y a Orlando Lugo-Lugo su asistencia en el procesamiento de las muestras en el Laboratorio de Salud Ambiental y Biomedicina (CIBNOR). Los comentarios y sugerencias de dos revisores anónimos y el editor contribuyeron a mejorar el manuscrito.

Traducido al español por Christine Harris.

 

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