Artículos

 

Influencia de la combinación de vertidos de aguas residuales y salmuera sobre la meiofauna

 

Influence of the combined disposal of sewage and brine on meiofauna

 

Rodrigo Riera^1a*, Fernando Tuya², Alicia Sacramento¹, Eva Ramos¹, Óscar Monterroso¹, Myriam Rodríguez¹

 

¹ Centro de Investigaciones Medioambientales del Atlántico (CIMA SL), Arzobispo Elías Yanes, 44, 38206 La Laguna, Tenerife, Canary Islands, Spain.

^a Current address: Dept. of Biodiversity, Qatar Environment and Energy Research Institute, 5825 Doha, Qatar. * Corresponding author. Email: rodrigo@cimacanarias.com

² BIOGES, Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, 35017 Las Palmas, Canary Islands, Spain.

 

Received May 2012,
received in revised form October 2012,
accepted November 2012.

 

RESUMEN

La confluencia de diferentes impactos antropogénicos es común en áreas costeras marinas; por ejemplo, el vertido conjunto de varios contaminantes (aguas residuales industriales y domésticas, salmuera, etc.) en la misma zona. En este estudio, se examinó si el vertido combinado de aguas residuales domésticas y salmuera altera los patrones de abundancia y la estructura de la comunidad meiofaunal del medio submareal. Las muestras fueron recolectadas en mayo de 2008 y enero de 2009 a 0, 15 y 30 m de distancia del punto de vertido. Las abundancias meiofaunales fueron más elevadas en el punto de vertido (1663.05 ± 1076.86 individuos 10 cm^–2, media ± error estándar) que a 15 m (471.21 ± 307.97 individuos 10 cm^–2) y 30 m de distancia (316.50 ± 256.85 individuos 10 cm^–2) del punto de vertido. Este patrón de abundancia ha sido acusado particularmente para los nematodos. La proximidad al punto de vertido alteró la estructura de la comunidad meiofaunal, aunque los cambios estacionales en la composición del sedimento también contribuyeron a explicar las diferencias en las abundancias meiofaunales y en la estructura de la comunidad. Como resultado, la meiofauna puede considerarse una herramienta fiable para estudios de seguimiento de vertidos combinados de aguas residuales y salmuera, siempre y cuando la presencia de factores enmascarantes, como los cambios estacionales en la composición granulométrica del sedimento, se incluyan en los diseños.

Palabras clave: aguas residuales, salmuera, meiofauna, fondos arenosos, islas Canarias.

 

ABSTRACT

Confluence of anthropogenic influences is common in coastal areas (e.g., disposal of different pollutants like industrial and domestic sewage, brine, etc.). In this study we assessed whether the combined disposal of domestic sewage and brine altered patterns in the abundance and assemblage structure of subtidal meiofauna inhabiting sandy seabeds. Samples were collected in May 2008 and January 2009 at varying distances (0, 15, and 30 m) from the discharge point. Meiofaunal abundances were consistently larger at 0 m (1663.05 ± 1076.86 ind 10 cm^–2, mean ± standard error) than at 15 m (471.21 ± 307.97 ind 10 cm^–2) and 30 m (316.50 ± 256.85 ind 10 cm^–2) from the discharge outfall. This pattern was particularly accentuated for nematodes. Proximity to the discharge point also altered patterns in meiofaunal assemblage structure, though temporal shifts in the sedimentary composition also contributed to explain differences in the meiofaunal assemblage structure. As a result, meiofauna may be a reliable tool for monitoring studies of the combined disposal of sewage and brine as long as potential confounding factors (here temporal changes in grain size composition) are considered.

Key words: sewage, brine, meiofauna, sandy seabeds, Canary Islands.

 

INTRODUCCIÓN

En ambientes costeros, los vertidos residuales son una fuente común de perturbación antropogénica. Se han estudiado de forma detallada los impactos de aguas residuales sobre varias comunidades marinas, como las de peces (Azzurro et al. 2010) y organismos sésiles sobre sustratos rocosos (Terlizzi et al. 2002), y sobre diferentes ecosistemas, como arrecifes de coral (Reopanichkul et al. 2009), praderas de fanerógamas marinas (Balestri et al. 2004) y sustratos arenosos sin vegetación (Smith y Shackley 2006). Estos trabajos han demostrado que los vertidos residuales pueden alterar patrones en la estructura de aguas y la diversidad de las comunidades afectadas, aunque los efectos pueden variar notablemente dependiendo de las variables de respuesta y el análisis de los datos (Pearson y Rosenberg 1978, Guidetti et al. 2003, Chapman et al. 2005). Las aguas residuales alteran el contenido orgánico y la composición bioquímica de los sedimentos (Cotano y Villate 2006), así como las propiedades bioquímicas de la columna de agua (Oviatt et al. 1987), afectando las comunidades biológicas mediante explosiones de algas consumidoras de nitrógeno (Thornberg et al. 2008), concentraciones elevadas de patógenos y bacterias que pueden incorporarse a la cadena alimentaria (Korajkic et al. 2010), erosión del arrecife por procesos mecánicos, bioquímicos y biológicos (Pastorok y Bilyard 1985), cambios en la síntesis de proteínas y crecimiento (Houlihan et al. 1994), cambios en las tasas de respiración y alimentación (Butler et al. 1990) e inhibición de la germinación (Burridge et al. 1996).

En las últimas décadas, el número de plantas desalinizadoras se ha incrementado en áreas áridas y semiáridas del planeta. Las plantas desalinizadoras extraen grandes volúmenes de agua salada y descargan agua hipersalina (salmuera) de vuelta al medio marino (Roberts et al. 2010). Varios estudios anteriores han identificado varios mecanismos potenciales por los cuales la salmuera puede impactar los ecosistemas marinos y sus organismos (Sadhwani et al. 2005, Gacia et al. 2007, Riera et al. 2011b).

Los organismos meiofaunales son un grupo de animales adecuados para los seguimientos ambientales, por las peculiaridades de sus ciclos de vida: talla pequeña, potencial reproductor alto y ausencia de dispersión larvaria (Higgins y Thiel 1988). Por ejemplo, la meiofauna es sensible a las alteraciones ambientales causadas por diferentes tipos de impactos, desde el enriquecimiento orgánico hasta las actividades de la minería (Austen et al. 1994, Danovaro et al. 1995, Mirto et al. 2000, Grego et al. 2009). Algunos estudios han analizado las respuestas de las comunidades meiofaunales a los vertidos de aguas residuales (Vidakovic 1983; Sandulli y De Nicola-Giudici 1990, 1991; Fraschetti et al. 2006). Estos estudios han mostrado cambios significativos en la estructura de la comunidad meiofaunal en los alrededores de los vertidos residuales, incluyendo un incremento en la abundancia de nematodos y una disminución simultánea en la abundancia de copépodos harpacticoides (Sandulli y De Nicola-Giudici 1990, 1991). También se ha detectado una disminución global en la riqueza de los grupos meiofaunales (Fraschetti et al. 2006). Las comunidades meiofaunales pueden encontrarse afectadas por los vertidos de salmuera; por ejemplo, la proximidad a un punto de descarga de salmuera afectó la abundancia de la meiofauna: las densidades mínimas de meiofauna, especialmente de nematodos y copépodos, fueron observadas inmediatamente adyacentes al punto de descarga de la salmuera, en comparación con los puntos localizados a 15 y 30 m de distancia (Riera et al. 2011b).

La confluencia de impactos antropogénicos es común en áreas costeras (e.g., el vertido de diferentes contaminantes, incluyendo las aguas residuales industriales, domésticas, salmuera, etc.). Sin embargo, estudios sobre los cambios en la estructura y abundancia de las comunidades afectadas por la contaminación combinada de varios vertidos, particularmente sobre las comunidades meiofaunales, son muy escasos. En este estudio, se aprovechó el vertido de aguas residuales domésticas y salmuera a lo largo del mismo punto de vertido para establecer si las abundancias meiofaunales y la estructura de la comunidad cambian según su proximidad al punto de descarga.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y diseño de muestreo

El estudio se realizó alrededor de la planta de tratamiento Tarajalillo, localizada en la costa sur de la isla de Gran Canaria (27º77'45'' N, 15º51'90'' O) (fig. 1). La planta vierte salmuera y aguas residuales domésticas en el punto de descarga, situado a unos 500 m mar adentro. El diámetro de la conducción (emisario submarino) es de ~25 cm y descarga sobre un fondo arenoso situado a 10 m de profundidad. El vertido de salmuera es continuo a lo largo del tiempo y el de aguas residuales domésticas es ocasional (caudal aproximado de 10–50,000 m³ al mes). La salinidad en el punto de descarga varía entre 49 y 53, mientras que a 30 m de distancia la salinidad se mantiene en los intervalos naturales, entre 36.6 y 36.7 (tabla 1).

La recolección de muestras se realizó a 0, 15 y 30 m de distancia del punto de vertido de salmuera. Las muestras a 0 m fueron recolectadas en fondos inmediatamente adyacentes a la boca del emisario. Las muestras recolectadas a 30 m de distancia se consideraron como control, porque la salinidad varió entre sus intervalos naturales; sin embargo, este criterio no se tomó en cuenta para el contenido orgánico de los sedimentos. No existen datos previos a la instalación del punto de descarga; por tanto, no se pudieron realizar hipótesis sobre la posible variación temporal de las poblaciones meiofaunales (e.g., comparación entre antes y después de la presencia del emisario).

Se clavaron tubos (cores; 3.6 cm de diámetro interno, área de 10 cm²) con un martillo, hasta una profundidad de 30 cm, para la recolección de sedimento. Un total de 15 réplicas fueron recolectadas de forma aleatoria para la determinación faunística en cada una de las distancias. Tres tubos fueron recogidos adicionalmente en cada una de las distancias para el análisis de las características sedimentarias (ver abajo). El nivel de replicación está basado en un estudio previo (Riera et al. 2011a). El muestreo se llevó a cabo dos veces, en mayo de 2008 y enero de 2009, para determinar si los patrones meiofaunales variaban, según su proximidad al punto de descarga, de forma consistente durante dos períodos seleccionados de forma aleatoria.

Análisis de las variables ambientales

Para cada distancia, se determinó la salinidad, la temperatura, el pH y la clorofila a con un CTD (SBE 19plusV2 sn5198) a intervalos de 1 m a lo largo de la columna de agua; posteriormente, se calcularon los valores medios para cada distancia. La salinidad intersticial se midió con un salinómetro (WTW LF 95/SET).

Debido a que las características del sedimento pueden influir de forma notable sobre las comunidades meiofaunales de fondos blandos (Gray 1981, Pearson y Rosenberg 1978), se cuantificaron cinco variables relacionadas con el sedimento (granulometría, materia orgánica, nitrógeno total, fósforo total y microbiología del sedimento) para estimar los potenciales efectos sobre los patrones de abundancia y estructura de la comunidad con la proximidad al punto de vertido. Después de la desecación, las muestras de sedimento fueron tamizadas con un tamiz con luz de malla de 0.5 mm de diámetro, y la fracción inferior a este diámetro fue secada en un horno a 90 ºC durante 24 h. Esta fracción fue tamizada a intervalos de 0.5 φ, hasta 1.0 φ (0.5 mm). La fracción inferior a 0.5 mm fue desecada y homogeneizada para ser analizada por un medidor láser Coulter LS130. Los resultados del medidor láser fueron combinados con los resultados del tamizado para determinar la distribución del diámetro de la partícula de sedimento. El método de Walkley y Black (1934) fue utilizado para calcular el contenido en materia orgánica del sedimento, a través de una oxidación ácida rápida con dicromato. El nitrógeno total sedimentario fue determinando según el método Kjeldahl (Bradstreet 1965) y el contenido total de fósforo sedimentario, mediante un método espectrofotométrico (Murphy y Riley 1962). La presencia de Escherichia coli fue determinada a partir del cálculo de coliformes totales utilizando el medio estándar mFC para coliformes fecales, con trasferencia a placas NA + MUG para después incubarlas a 35 ºC durante 24 h. Los coliformes totales fueron determinados a partir del medio m-Endo LES por incubación a 35 ºC.

Análisis de la meiofauna

Las muestras fueron conservadas en una solución de formaldehido al 10% y posteriormente fueron tamizadas (luz de malla de 0.063 mm). La fracción remanente fue separada en diferentes grupos taxonómicos bajo una lupa y preservada en etanol al 70%. Los ejemplares meiofaunales fueron determinados a nivel de grupo taxonómico con un estereomicroscopio e incluso un microscopio óptico Leica DMLB equipado con contraste interferencial de Nomarski (Somerfield y Warwick 1996).

Análisis estadístico

Las diferencias en la estructura de la comunidad meiofaunal según su proximidad al punto de vertido (distancias: 0, 15 y 30 m) y campañas (mayo de 2008 vs. enero de 2009) fueron analizadas a través de un análisis multivariante de la varianza por permutaciones (PERMANOVA) que incluyó los siguientes factores: Distancia (factor fijo) y Año (factor aleatorio, ortogonal a Distancia). El mismo modelo, pero en un contexto univariante, se empleó para las diferencias en la abundancia total meiofaunal y la abundancia de los grupos meiofaunales dominantes (nematodos y copépodos, que conformaron el 97.4% de los individuos). A pesar de que las varianzas fueron heterogéneas en todos los casos, se disminuyó la incidencia del error tipo I con la reducción del valor de α a 0.01 (Underwood 1991); ANOVA es una técnica robusta para estudios balanceados. Las pruebas post-hoc fueron utilizadas, en aquellos casos apropiados, para dilucidar las diferencias entre distancias al punto de descarga.

El análisis de redundancia basado en distancias (db-RDA, Legendre y Anderson 1999) se empleó para determinar si la variación en las variables ambientales contribuían de forma significativa a explicar la variabilidad en la estructura de la comunidad meiofaunal según su proximidad al punto de descarga. Una regresión múltiple multivariante, utilizando la rutina DISTLM (Anderson 2001), contrastó la significación de estas relaciones mediante un modelo lineal basado en disimilitudes de Bray-Curtis, en el cual se transformaron los datos de abundancias a la raíz cuadrada. Para retener las variables con mayor capacidad de predicción, como resultado de la fuerte colinealidad entre algunas variables, se empleó la rutina del criterio de información de Akaike (AIC) como un criterio de selección (cuanto más bajo el valor, mejor el modelo; Legendre y Anderson 1999). Los análisis estuvieron basados en un procedimiento de selección secuencial. Todos los análisis multivariantes fueron realizados con el programa PRIMER 6.0 y el paquete estadístico PERMANOVA+.

 

RESULTADOS

Se recolectaron un total de 44,114 individuos, pertenecientes a 14 grupos taxonómicos, que fueron los siguientes: Amphipoda, Bivalvia, Copepoda, Cumacea, Decapoda, Isopoda, Misidacea, Nematoda, Oligochaeta, Ostracoda, Polychaeta, Sipuncula, Tanaidacea y Turbellaria. El grupo más abundante fue el de los nematodos, que dominaron de forma clara la comunidad meiofaunal (41,335 individuos, 93.7% de la abundancia total), seguidos por los copépodos (1650 individuos, 3.7%). En cambio, los decápodos y sipuncúlidos fueron minoritarios, representados por un único ejemplar.

La abundancia total meiofaunal varió según su proximidad al punto de vertido; la abundancia a 0 m (1663.05 ± 1076.86 individuos 10 cm^–2) fue más elevada que a 15 (471.21 ± 307.97 individuos 10 cm^–2) y 30 m (316.50 ± 256.85 individuos 10 cm^–2) de distancia del punto de descarga (tabla 2, fig. 2a) (Distancia, P = 0.0096; tabla 3), y este aumento fue consistente entre las dos campañas de muestreo (Distancia × Año, P = 0.6584; tabla 3). La abundancia meiofaunal total fue, sin embargo, más alta en enero de 2009 (1014.96 ± 683.71 individuos 10 cm^–2) que en mayo de 2008 (618.89 ± 426.42 individuos 10 cm^–2) (tabla 2, figura 2a) (Año, P = 0.0104; tabla 3). Los nematodos mostraron abundancias más altas a 0 m (1585.67 ± 1054.57 individuos 10 cm^–2) que a 15 (386.94 ± 219.36 individuos 10 cm^–2) y 30 m (278.03 ± 249.46 individuos 10 cm^–2) de distancia del punto de descarga, pero no fueron consistentes entre años (fig. 2b) (Distancia, P = 0.0110; Distancia × Año, P = 0.6780; tabla 3). Por el contrario, los copépodos mostraron un patrón diferente, con diferencias inconsistentes en la abundancia entre años según la proximidad al punto de vertido (Distancia × Año, P = 0.0022; tabla 3), enmascarando las diferencias entre los diferentes puntos de muestreo (0, 15 y 30 m) (fig. 2c; Distancia, P = 0.1626; tabla 3). La abundancia de copépodos en enero de 2009 fue más elevada que en mayo de 2008, aunque estas diferencias se encontraron en el límite de la significación (fig. 2c; Año, P = 0.0614; tabla 3).

La distancia al punto de vertido influyó de forma significativa los patrones en la estructura de la comunidad meiofaunal (PERMANOVA; Distancia, P = 0.0008; tabla 3), aunque la magnitud de estas diferencias no fue consistente entre años (Distancia × Año, P = 0.0338; tabla 3). Los dos primeros ejes del db-RDA explicaron aproximadamente el 45% de la variación total en la estructura de la comunidad meiofaunal (fig. 3). El primer eje estuvo positivamente correlacionado con el porcentaje de finos y negativamente correlacionado con la salinidad de la columna de agua; este eje acumuló un 28.5% de la variación total en la estructura de la comunidad meiofaunal. El segundo eje estuvo correlacionado negativamente con el porcentaje de arenas finas y el pH de la columna de agua, y acumuló un 15.8% de la variabilidad total de la estructura de la comunidad meiofaunal (fig. 3). Las cuatro variables ambientales anteriores (salinidad de la columna de agua, porcentajes de finos, pH de la columna de agua y porcentaje de arenas finas) fueron seleccionadas como las variables que más contribuyeron a explicar la variabilidad en la estructura de la comunidad meiofaunal (prueba secuencial en la regresión múltiple multivariante, tabla 4). Se observó una fuerte colinealidad entre varias variables ambientales. El porcentaje de finos estuvo correlacionado negativamente con variables que denotaron la acumulación de productos de desecho en sedimentos (tabla 5), mientras que la salinidad de la columna de agua estuvo correlacionada positivamente con la clorofila-a (tabla 5). Las muestras meiofaunales a 0 m se dispusieron en la mitad izquierda del db-RDA porque estuvieron correlacionadas positivamente con la salinidad en la columna de agua (fig. 3), pero también indirectamente con la concentración de productos de desecho en el sedimento, como resultado de las correlaciones negativas significativas entre el porcentaje de finos y el contenido de nitrógeno, el contenido de fósforo y el porcentaje de materia orgánica (tabla 5). Además, cabe destacar, que la composición de las diferentes fracciones granulométricas varió entre las campañas según su proximidad al punto de vertido (tabla 1). En mayo de 2008, las gravas (18.91 ± 18.07%) y las arenas muy gruesas (19.67 ± 7.47%) fueron la fracción granulométrica más abundante a 0 m, mientras que las arenas muy finas dominaron a 15 m (57.32 ± 8.10%) y 30 m (57.28 ± 4.67%) de distancia del punto de descarga. Sin embargo, en enero de 2009 fueron abundantes las arenas finas y arenas muy finas en todas las distancias (arenas finas: 27.83 ± 1.70% a 0 m, 31.85 ± 7.64% a 15 m, 16.43 ± 3.85% a 30 m; arenas muy finas: 38.61 ± 6.67% a 0 m; 31.80 ± 2.49% a 15 m; 17.84 ± 2.98% 30 m).

 

DISCUSIÓN

En este estudio se observó un aumento significativo de las abundancias meiofaunales inmediatamente adyacentes a 0 m; es decir, el punto de descarga de salmuera y aguas domésticas residuales. Las abundancias meiofaunales disminuyeron a 15 y 30 m de distancia, alcanzando los valores típicos que se han registrado para fondos arenosos submareales del archipiélago Canario (Riera 2004). Estas variaciones en las abundancias meiofaunales según la proximidad al vertido estuvieron acompañadas de cambios en la estructura de la comunidad meiofaunal.

El carácter observacional de nuestros resultados no permite diferenciar entre los efectos de cada una de las fuentes de contaminación sobre las poblaciones meiofaunales. Sin embargo, los resultados de este estudio contrastan con los obtenidos por Riera et al. (2011b) para un punto de vertido exclusivo de salmuera, localizado a pocos kilómetros de distancia del punto de vertido combinado (salmuera y aguas residuales) que se muestreó en el presente estudio, utilizando una estrategia similar de muestreo. Riera et al. (2011b) observaron una disminución significativa en las abundancias meiofaunales inmediatamente adyacente al punto de vertido de salmuera, incluyendo bajas abundancias de nematodos. Este patrón se asoció al gradiente de salinidad observado en el punto de vertido, que varió entre 48 (0 m) y 36 (30 m).

Sin embargo, en el presente estudio las respuestas meiofaunales fueron totalmente diferentes; se observó un incremento significativo de las abundancias meiofaunales totales, en particular de nematodos, inmediatamente adyacente al punto combinado de vertido (salmuera y aguas residuales). Como resultado, es posible que el vertido de aguas residuales es más influyente que los efectos potenciales de la salmuera sobre la meiofauna.

El vertido de aguas residuales provoca acumulaciones de carbono orgánico disuelto y particulado en el fondo marino (Perkins 1979), y puede convertirse en una fuente importante de alimento para organismos bentónicos que viven en el sedimento, como los nematodos (Gee y Warwick 1985), siempre que no se supere un valor umbral para el carbono disuelto y particulado (Schartzberger y Warwick 1998). El contenido más elevado de materia orgánica a 0 m, en comparación con los puntos a 15 y 30 m de distancia del punto de vertido, contribuye a explicar la mayor abundancia de nematodos. Este hecho fue particularmente relevante en mayo de 2008, cuando las fracciones gruesas de sedimento dominaron a 0 m (arenas gruesas y muy gruesas, tabla 1) y la abundancia de nematodos disminuyó. Los fondos con sedimentos gruesos suelen caracterizarse por abundancias más bajas de nematodos en comparación con fondos dominados por sedimentos más finos (Coull 1985); los nematodos son organismos endo- y epibentónicos, y se encuentran en los primeros centímetros de sedimentos de grano fino (Platt 1989). Por tanto, los resultados del presente estudio se encuentran en consonancia con los de estudios previos, donde se ha registrado que los nematodos incrementaron notablemente sus abundancias debido a su habilidad para asimilar la materia orgánica procedente de vertidos de aguas residuales en fondos arenosos (Vidakovic 1983, Sandulli y De Nicola-Giudici 1990, 1991), independientemente de su composición sedimentaria. Cuando se descargan las aguas residuales sobre otros sustratos, los nematodos pueden responder de forma diferente. Fraschetti et al. (2006), por ejemplo, observaron una disminución de las abundancias de nematodos en fondos adyacentes a un punto de vertido de aguas residuales. En contraste con nuestro estudio, donde se observó que los nematodos habitaron en fondos arenosos, estos autores observaron que los nematodos habitaron sobre un fondo rocoso; es probable que la complejidad algal explique los cambios en las abundancias meiofaunales (Terlizzi et al. 2005).

Las comunidades de invertebrados bentónicos se han utilizado de forma sistemática como bioindicadores de perturbaciones ambientales, incluyendo aquellas de origen antropogénico y de origen natural (Borja et al. 2009). La meiofauna ofrece una serie de ventajas como indicador para estudios de monitoreo ambiental debido a su pequeña talla, distribución ubicua, diversidad y abundancia elevadas, desarrollo bentónico directo sin fase larvaria pelágica y potencial reproductor alto (Schratzberger et al. 2000). En este estudio, se demostró que la meiofauna puede ser utilizada como una herramienta adecuada para los estudios de monitoreo ambiental en los vertidos combinados de salmuera y aguas residuales domésticas sobre comunidades de fondos arenosos submareales. Sin embargo, las diferencias en la composición granulométrica del sedimento pueden influir notablemente en los patrones de la estructura de la comunidad meiofaunal y, por tanto, requieren una evaluación cuidadosa para evitar posibles confusiones en la interpretación de los resultados de estudios de monitoreo ambiental.

 

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado por el Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino (España, proyecto 056/ SGTB/2007/2.4). Los autores agradecen a Janina Costa yÓscar Pérez (CIMA SL) por sus comentarios constructivos en una versión preliminar de este trabajo y a José Luis Sánchez-Lizaso (Universidad de Alicante) por sus sugerencias e ideas durante la realización de este estudio.

 

REFERENCES

Anderson MJ. 2001. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Austral Ecol. 26: 32–46.         [ Links ]

Austen MC, McEvoy AJ, Warwick RM. 1994. The specificity ofmeiobenthic community responses to different pollutants:Results from microcosm experiments. Mar. Pollut. Bull. 28: 557–563.         [ Links ]

Azzurro E, Matiddi M, Fanelli E, Guidetti P, La Mesa G, Scarpato A, Axiak V. 2010. Sewage pollution impact on Mediterranean rocky-reef fish assemblages. Mar. Environ. Res. 69: 390–397. http://dx.doi.org/10.1016/j.marenvres.2010.01.006.         [ Links ]

Balestri E, Benedetti-Cecchi L, Lardicci C. 2004. Variability in patterns of growth and morphology of Posidonia oceanica exposed to urban and industrial wastes: Contrasts with two reference locations. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 308: 1–21.         [ Links ]

Borja A, Muxica I, Rodríguez JG. 2009. Paradigmatic responses of marine benthic communities to different anthropogenic pressures, using M-AMBI, within the European Water Framework Directive. Mar. Ecol. 30, 214-227. http://dx.doi.org/10.1111/j.1439-0485.2008.00272.x.         [ Links ]

Bradstreet RB. 1965. The Kjeldahl Method for Organic Nitrogen. Academic Press, New York, 239 pp.         [ Links ]

Burridge TR, Portelli T, Ashton P. 1996. Effects of sewage effluents on germination of three marine brown algal macrophytes. Mar. Freshwat. Res. 47: 1009–1014.         [ Links ]

Butler R, Roddie BD, Mainstone CP, Wang TC, Tucker JW. 1990. The effects of sewage sludge on two life-history stages of Mytilus edulis. Chem. Ecol. 4: 211–219.         [ Links ]

Chapman MG, Underwood AJ, Skilleter GA. 2005. Variability at different spatial scales between a subtidal assemblage exposed to the discharge of sewage and two control assemblages. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 189: 103–122.         [ Links ]

Cotano U, Villate F. 2006. Anthropogenic influence on the organicfraction of sediments in two contrasting estuaries: A biochemical approach. Mar. Pollut. Bull. 52: 404–414.         [ Links ]

Coull BC. 1985. Long-term variability of estuarine meiobenthos: A 11 year study. Mar. Ecol. Prog. Ser. 24: 205–218.         [ Links ]

Danovaro R, Fabiano M, Vincx M. 1995. Meiofauna response to the Agip Abruzzo oil spill in subtidal sediments of the Ligurian Sea. Mar. Pollut. Bull. 30: 133–145.         [ Links ]

Fraschetti S, Gambi C, Giangrande A, Musco L, Terlizzi A, Danovaro R. 2006. Structural and functional response of meiofaunal rocky assemblages to sewage pollution. Mar. Pollut. Bull. 52: 540–548.         [ Links ]

Gacia E, Invers O, Manzaner M, Ballesteros E, Romero J. 2007. Impact of the brine from a desalination plant on a shallow seagrass (Posidonia oceanica) meadow. Estuar. Coast. Shelf Sci. 72: 579–590.         [ Links ]

Gee JM, Warwick RM. 1985. Effects of organic enrichment on meiofaunal abundance and community structure in sublittoral soft sediments. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 91: 247–262.         [ Links ]

Gray JS. 1981. The Ecology of Marine Sediments. Cambridge University Press, Cambridge, 85 pp.         [ Links ]

Grego M, De Troch M, Forte J, Malej A. 2009. Main meiofauna taxa as an indicator for assessing the spatial and seasonal impact of fish farming. Mar. Pollut. Bull. 58:1178–1186.         [ Links ]

Guidetti P, Terlizzi A, Fraschetti S, Boero F. 2003. Changes in Mediterranean rocky-reef fish assemblages exposed to sewage pollution. Mar. Ecol. Prog. Ser. 253: 269–278.         [ Links ]

Higgins RP, Thiel H. 1988. Introduction to the study of meiofauna. Smithsonian Institution Press, Washington, 488 pp.         [ Links ]

Houlihan DF, Costello MJ, Secombes CJ, Stagg R, Brechin J. 1994. Effects of sewage sludge exposure on growth, feeding and protein-synthesis of dab (Limanda limanda (L)). Mar. Environ. Res. 37: 331–353.         [ Links ]

Korajkic A, Brownell MJ, Harwood VJ. 2010. Investigation of human sewage pollution and pathogen analysis at Florida Gulf coast beaches. J. Appl. Microbiol. 110: 174–183.         [ Links ]

Legendre P, Anderson MJ. 1999. Distance-based redundancy analysis: Testing multispecies responses in multifactorial ecological experiments. Ecol. Monogr. 69: 1–24.         [ Links ]

Mirto S, La Rosa T, Gambi C, Danovaro R, Mazzola A. 2000. Microbial and meiofaunal response to intensive mussel-farm biodeposition in coastal sediments of the western Mediterranean. Mar. Pollut. Bull. 40: 244–252. http://dx.doi.org/10.1016/S0025-326X(99)00209-X.         [ Links ]

Murphy J, Riley JP. 1962. A modified single solution method for the determination of phosphate in natural waters. Anal. Chem. Acta 27: 31–36.         [ Links ]

Oviatt CA, Quinn JG, Maughan JT, Ellis JT, Sullivan BK, Gearing JN, Gearing PJ, Hunt CD, Sampou PA, Latimer JS. 1987. Fate and effects of sewage sludge in the coastal marine environment: A mesocosm experiment. Mar. Ecol. Prog. Ser. 41: 187–203.         [ Links ]

Pastorok RA, Bilyard GR. 1985. Effects of sewage pollution on coral-reef communities. Mar. Ecol. Prog. Ser. 21: 175–189.         [ Links ]

Pearson TH, Rosenberg R. 1978. Macrobenthic succession in relation to organic enrichment and pollution of the marine environment. Oceanogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 16: 229–311.         [ Links ]

Perkins EJ. 1979. The effects of marine discharges on the ecology of coastal waters. In: James A, Evison L (eds.), Biological Indicators of water quality. Wiley, New York, pp. 41–67.         [ Links ]

Platt HM. 1989. The significance of free-living marine nematodes in the ecosystems. Zool. J. Linn. Soc. 96: 261–279.         [ Links ]

Reopanichkul P, Schlacher TA, Carter RW, Worachanant S. 2009. Sewage impacts coral reefs at multiple levels of ecological organization. Mar. Pollut. Bull. 58: 1356–1362.         [ Links ]

Riera R. 2004. Biodiversidad meiofaunal de las playas de Los Abrigos del Porís y de Los Cristianos en la isla de Tenerife. Estructura y dinámica de sus comunidades. PhD thesis, University of La Laguna, 486 pp.         [ Links ]

Riera R, Monterroso O, Rodríguez M, Ramos E, Sacramento A. 2011a. Six-year study of meiofauna dynamics. Aquat. Ecol. 45: 221–229.         [ Links ]

Riera R, Tuya F, Sacramento A, Ramos E, Rodríguez M, Monterroso O. 2011b. A community level assessment to evaluate the effects of brine disposal over subtidal meiofauna. Estuar. Coast. Shelf Sci. 93: 359–365.         [ Links ]

Roberts DA, Johnston EL, Knott NA. 2010. Impacts of desalination plant discharges on the marine environment: A critical review of published studies. Water Res. 44: 5117–5128.         [ Links ]

Sadhwani J, Veza J, Santana C. 2005. Case studies on environmental impact of seawater desalination. Desalination 185: 1–8.         [ Links ]

Sandulli R, De Nicola-Giudici M. 1990. Pollution effects on the structure of meiofaunal communities in the Bay of Naples. Mar. Pollut. Bull. 21: 144–153.         [ Links ]

Sandulli R, De Nicola-Giudici M. 1991. Responses of meiobenthic communities along a gradient of sewage pollution. Mar. Poll. Bull. 22: 463–467. http://dx.doi.org/10.1016/0025-326X(91)90217-G.         [ Links ]

Schratzberger M, Warwick RM. 1998. Effects of the intensity and frequency of organic enrichment on two estuarine nematode communities. Mar. Ecol. Prog. Ser. 164: 83–94.         [ Links ]

Schratzberger M, Gee JM, Rees HL, Boyd SE, Wall CM. 2000. The structure and taxonomic composition of sublittoral meiofauna assemblages as an indicator of the status of marine environments J. Mar. Biol. Assoc. UK 80(6): 969–980.         [ Links ]

Smith J, Shackley SE. 2006. Effect of the closure of a major sewage outfall on sublittoral, soft sediment benthic communities. Mar. Pollut. Bull. 52: 445–458.         [ Links ]

Somerfield P, Warwick RM. 1996. Meiofauna in marine pollution programmes. A laboratory manual. Ministry of Agriculture, Fisheries and Food, Directorate of Fisheries Research, Lowestoft, UK, 71 pp.         [ Links ]

Terlizzi A, Fraschetti S, Guidetti P, Boero F. 2002. The effects of sewage discharge on shallow hard substrate sessile assemblages. Mar. Pollut. Bull. 44: 544–550.         [ Links ]

Terlizzi A, Benedetti-Cecchi L, Bevilacqua S, Fraschetti S, Guidetti P, Anderson MJ. 2005. Multivariate and univariate asymmetrical analyses in environmental impact assessment: A case study of Mediterranean subtidal sessile assemblages. Mar. Ecol. Prog. Ser. 289: 27–42.         [ Links ]

Thornberg CS, DiMilla P, Nixon SW, McKinney RA. 2008. Natural and anthropogenic nitrogen uptake by bloom-forming macroalgae. Mar. Pollut. Bull. 56: 261–269. http://dx.doi.org/10.1016/j.marpolbul.2007.10.031.         [ Links ]

Underwood AJ. 1991. Beyond BACI: Experimental designs for detecting human impacts on temporal variations in natural populations. Aust. J. Mar. Freshw. Res. 42: 569–587. http://dx.doi.org/10.1071/MF9910569.         [ Links ]

Vidakovic J. 1983. The influence of raw domestic sewage on density and distribution of meiofauna. Mar. Pollut. Bull. 14: 84–88.         [ Links ]

Walkley A, Black JA. 1934. An examination of the Degtjareff method for determining soil organic matter and a proposed modification of the chromic titration method. Soil Sci. 37: 29–38. http://dx.doi.org/10.1097/00010694-193401000-00003.         [ Links ]

 

Nota

Traducido al español por los autores.