Procesos tras la variabilidad mareal del bióxido de carbono en el estuario del Tajo (Portugal)

 

Processes underlying tidal variability of carbon dioxide in the Tagus Estuary (Portugal)

 

AP Oliveira*, G Cabeçadas

 

Instituto Nacional de Recursos Biológicos (INRB, I.P./L-IPIMAR), Unidade de Ambiente Marinho e Biodiversidade, Avenida de Brasília, 1449-006 Lisboa, Portugal. * Corresponding author. E-mail: aoliveira@ipimar.pt

 

Received May 2010
Received in revised form December 2010
Accepted February 2011.

 

RESUMEN

Se evaluó la variabilidad asociada a las mareas de los parámetros del sistema del CO₂ en el estuario del Tajo (SO de Portugal) en base a observaciones de campo de 2007 en la parte baja del estuario en condiciones de poca descarga fluvial en la primavera y el otoño. Se encontraron diferencias en los patrones de distribución de las variables ambientales a lo largo del ciclo de mareas en las mareas muertas y las mareas vivas debidas esencialmente a los efectos de la amplitud y el comportamiento asimétrico de las mareas. Se detectó una corriente dominante de este a oeste que transporta mar adentro agua del estuario enriquecida en CO₂ principalmente durante el reflujo y que se revierte en una corriente de marea de agua de mar más oxigenada y con alta concentración de clorofila a durante el flujo de la marea. Se observaron diferentes rasgos estacionales en términos de las propiedades del agua relacionadas con el CO₂ y la productividad. Con relación a la variabilidad mareal de los parámetros del sistema del CO₂, además de procesos claves que controlan la variabilidad como el transporte por las mareas y la mezcla de las dos masas de agua presentes (estuarina y oceánica), se ha visto que algunos procesos biogeoquímicos juegan también un papel muy importante en ésta. Los datos obtenidos indican que los procesos de fotosíntesis (en primavera), respiración aeróbica, y precipitación/disolución del CaCO₃ (principalmente en otoño) concurren y controlan variaciones de corto plazo en el CO₂, lo que refleja la complejidad de la química de este compuesto en el estuario del Tajo.

Palabras clave: CO₂, variaciones mareales, procesos biogeoquímicos, estuarios, estuario del Tajo.

 

ABSTRACT

Tidal variation of CO₂ system parameters was evaluated in the Tagus Estuary (SW Portugal) based on field observations performed in 2007 in the lower estuary under low river discharge conditions, during spring and autumn. Differences were found in the distribution patterns of environmental variables along a tidal cycle and at neap and spring tides essentially due to tide amplitude effects and tidal asymmetric behavior. A dominant east-westbound current was detected transporting CO₂ enriched estuarine water offshore mainly during the ebb, and the reverse tidal current transporting more oxygenated marine water and with high chlorophyll a concentration during the flood. Distinct seasonal features were observed in terms of CO₂ water properties and productivity. Regarding the tidal variability of the CO₂ system parameters, besides the key processes controlling the variability, such as tidal advection and horizontal mixing of the two water masses present (estuarine and oceanic), specific biogeochemical processes emerged as playing an important role. Data obtained indicate that photosynthesis (in spring), aerobic respiration, and CaCO₃ precipitation/dissolution (mainly in autumn) processes co-occur and control short-scale variations of CO₂, reflecting the complexity of CO₂ chemistry in the Tagus Estuary.

Key words: CO₂, tidal variations, biogeochemical processes, estuaries, Tagus Estuary.

 

INTRODUCCIÓN

Se sabe que la fotosíntesis, la respiración aeróbica de materia orgánica, la precipitación/disolución de carbonatos y el intercambio océano-atmósfera de CO2 son procesos ubicuos que pueden alterar los parámetros del sistema del CO2. También factores como la temperatura, la mezcla horizontal y vertical de masas de agua y la advección pueden cambiar los respectivos parámetros del sistema del CO2. No obstante, mientras que se han logrado avances significativos en el conocimiento de los procesos espaciales y estacionales que afectan la dinámica del sistema del carbono en los estuarios, se sabe muy poco acerca del impacto de procesos de otra escala temporal como la de las mareas o la diurna. Algunos ejemplos de investigaciones comprehensivas de corto plazo acerca de la distribución del carbono incluyen estudios relacionados con las mareas y de cambios diurnos en sistemas europeos como el estuario del Guadalquivir (de la Paz et al. 2007), el estuario del bajo Scheldt (Borges y Frankignoulle 1999), la zona costera de Galicia (Borges y Frankignoulle 2001) y las pozas de marea de las marisma de la bahía de Cádiz (de la Paz et al. 2008). También se han realizado estudios de corto plazo en los estuarios subtropicales de las bahías de Tampa y Florida en los Estados Unidos (Yates et al. 2007), y en el sector atlántico del Océano del Sur (Fransson et al. 2004). Todas estas investigaciones coinciden en que las variaciones diarias en el CO2 superficial son controladas por el ciclo diurno de la producción/respiración primaria, las variaciones de temperatura, y los intercambios océano-atmósfera. Además, las variaciones diarias en el CO2 han sido también atribuidas a la marea (Borges y Frankignoulle 1999), a la advección y mezcla de masas de agua debidas a las mareas (de la Paz et al. 2008) y a la precipitación/ disolución del carbonato de calcio (CaCO₃) (de la Paz et al. 2007, Yates et al. 2007). A la escala quincenal, la amplitud de la variabilidad diaria de la presión parcial de CO₂ (pCO₂) se ha encontrado relacionada con la secuencia de mareas vivas y muertas (de la Paz et al. 2008). Los estudios antes mencionados resaltan la importancia de la variabilidad diurna y relacionada con las mareas del CO2 con relación a su variación estacional, y refuerzan la necesidad de contar con mediciones de mayor resolución temporal de los parámetros del sistema del carbono en los ecosistemas costeros.

Un trabajo previo, enfocado solamente en la variabilidad de pCO₂ y los flujos océano-atmósfera de CO₂ en el estuario del Tajo (SO de Portugal; AP Oliveira no publicado), indica que (1) la pCO₂ es esencialmente influenciada por la advección y la mezcla de las masas de agua estuarina y oceánica debida a las mareas, mientras que (2) a la escala estacional el efecto termodinámico de la temperatura y la actividad biológica son los principales procesos responsables de la variabilidad de pCO₂. Además, la porción del estuario del Tajo con mayor influencia marina funciona como una fuente de CO2 a la atmósfera y a todo el estuario (Oliveira et al. 2012).

Para caracterizar de una manera precisa el sistema del CO2 a una escala mareal, este trabajo se ha enfocado en la variabilidad asociada a las mareas de los parámetros del sistema del CO2 (alcalinidad total, carbono inorgánico disuelto, presión parcial de CO2) en el estuario del Tajo. También se intenta evaluar la influencia de los procesos de mezcla que controlan la variabilidad del sistema del CO2, y se investigan y describen los procesos biogeoquímicos subyacentes que regulan la variabilidad de sus parámetros a una escala mareal durante dos ocasiones con distinta productividad.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estuario del Tajo es uno de los más grandes de Europa occidental (fig. 1). Cubre un área de aproximadamente 320 km² y soporta el mayor centro de población de su cuenca pluvial (~2.3 millones de habitantes). Este estuario de tipo laguna llanera costera mesomareal se caracteriza por extensos salitrales y marismas alimentados por el influjo fluvial de sedimentos finos (Freire y Andrade 1999) relacionado con las descargas del río Tajo que varían entre 100 y 2000 m³ s^-1, con un flujo medio anual de 300 m³ s^-1 (SNIRH 2010). Además de las entradas de agua dulce, un factor determinante en la hidrodinámica de este sistema estuarino es la marea astronómica, que tiene un periodo dominante semidiurno y una amplitud máxima de 4.8 m en mareas vivas. También se reportan en su parte baja frecuentes marejadas que favorecen una significativa elevación del nivel del agua (Gama et al. 1994, Sebastiao et al. 2008). Esta zona estuarina baja constituye el principal canal de navegación del estuario (con 2 km de ancho y 30 m de profundidad), que se caracteriza por una gran variabilidad y la influencia del régimen de mareas. La velocidad típica de la corriente de mareas es de alrededor de 1.0 m s^-1, con valores máximos de 2.5 m s^-1 en la entrada (MARETEC 2001).

Métodos de muestreo y analíticos

Para estudiar los efectos del intercambio mareal en el sistema del CO2 estuarino, el muestreo se realizó en una estación fondeada en la sección inferior del estuario del Tajo (38°41.34' N, 09°13.39' W; fig. 1) cerca de Lisboa. Las observaciones se realizaron en primavera (del 17 al 22 de abril) y otoño (del 26 de noviembre al 3 de diciembre) de 2007 en dos condiciones de marea (muertas y vivas) y cubriendo un periodo de 13 h. Se recolectaron muestras discretas de agua de la superficie con intervalos de 1 h. Durante las mareas vivas el muestreo se realizó esencialmente durante el flujo, mientras que durante las mareas muertas éste se llevo a cabo mayormente durante el reflujo.

La temperatura (T) y salinidad (S) se determinaron in situ con un CTD Seabird SBE19. La salinidad se calibró con una salinómetro AutoSal usando un estándar de agua de mar IAPSO con un coeficiente de variación de 0.003%. El pH se midió inmediatamente después de la recolección a 25 °C, con un potenciómetro Metrohm 704 y un electrodo de combinación (Metrohm) estandarizado con amortiguadores de agua de mar Tris (fuerza iónica de 0.7 M), a una precisión de 0.005 unidades de pH. La clorofila a (Chl a) se determinó mediante un fluorímetro Hitachi F-7000 calibrado con soluciones comerciales de Chl a (Sigma Chemical Co.) tras filtrar alícuotas de agua de 250 mL, por triplicado, a través de filtros Whatman GF/F que fueron inmediatamente congelados y posteriormente sujetos a extracción con acetona al 90%. El coeficiente de variación respectivo fue de 1.8%. El oxígeno disuelto (DO) se analizó mediante el método de Winkler (Carrit y Carpenter 1966) con titulación manual por botella. El coeficiente de variación asociado al método varió de 0.08% a 0.25%. Las muestras para las determinaciones de alcalinidad total (TA) se pasaron a través de filtros Whatman GF/F, y se titularon automáticamente con HCl (~0.25 M en una solución de NaCl 0.45 M), hasta pasar el punto terminal de 4.5 (Dickson et al. 2007) con una precisión de ±2 µmol kg^-1, y se controlaron contra material de referencia certificado (lote 67; Marine Physical Laboratory, Scripps Institution of Oceanography).

Cálculos

Los valores del pH a la temperatura in situ se calcularon a partir del pH, la TA y la temperatura in situ, aplicando las constantes del bióxido de carbono de Millero et al. (2006). El carbono inorgánico disuelto (DIC, por sus siglas en inglés) y la pCO₂ en el agua de mar se estimaron a partir de la temperatura in situ, el pH corregido, y la TA, usando las constantes de disociación del ácido carbónico de Millero et al. (2006) y el coeficiente de solubilidad del CO₂ de Weiss (1974). Los errores asociados al cálculo del DIC y la pCO₂ se estimaron en ±5 µmol kg^-1 y ±10 µatm, respectivamente (errores acumulados en TA y pH). La saturación del CaCO₃ para la calcita y aragonita (Ω_c y Ω_a, respectivamente) se calcularon usando el producto de la solubilidad termodinámica de la calcita y la aragonita tomadas de Morse et al. (1980) y la concentración de Ca²+ dada por 0.01028 x (S/35) (Millero 1982).

Análisis estadístico

El análisis exploratorio y los procedimientos estadísticos se implementaron mediante el paquete estadístico Statistica 6.0 (Statsoft Inc. 2001). Las diferencias entre los periodos de muestreo (factor de dos niveles, primavera y otoño) en los parámetros físicos, químicos y biológicos medidos/calculados se evaluaron individualmente por medio de una prueba t. Las medias se consideraron estadísticamente diferentes con P < 0.05. Se utilizaron correlaciones lineales entre los parámetros del sistema para identificar los procesos dominantes que impactan químicamente las aguas superficiales a la escala temporal de la marea. Se realizó un análisis de componentes principales (PCA, por sus siglas en inglés) a fin de fundamentar y describir las relaciones entre muestreos.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los datos se registraron cada hora en el sitio de muestreo en la parte baja del estuario del Tajo durante la primavera y el otoño, en ambas condiciones de marea (muertas y vivas), cuando el río mostraba un flujo reducido. En la tabla 1 se presentan los rangos de las variables ambientales. Al aplicar la prueba t (para el factor de dos niveles), los muestreos de primavera y otoño se consideraron estadísticamente diferentes (P < 0.05) para todos los parámetros estudiados excepto para la salinidad.

Los resultados del PCA explican de qué manera la variabilidad de los parámetros del sistema del CO2 estudiados (pH, pCO₂, TA, DIC) se asocia con las variables ambientales (S, T, DO, Chl a). En la figura 2 se muestran las proyecciones de las muestras y las variables para las dos componentes principales y se nota como todas las variables se encuentran bien separadas en el primer plano. La primera componente (PC1) es una combinación lineal de todas las variables que discrimina el agua de mar con altos niveles de salinidad, pH, DO y Chl a, y bajos pCO₂, TA y DIC del agua estuarina con propiedades opuestas. La segunda componente, PC2, discrimina el agua de mar con alta salinidad y temperatura. Estas primeras dos componentes representan 85% de la varianza total de los datos. La proyección de las muestras en el plano revela que los datos obtenidos en primavera durante las mareas vivas (en su mayoria en condiciones de flujo) y los obtenidos en otoño durante las mareas muertas (principalmente en condiciones de reflujo) están bien separados. También se nota que las otras muestras se proyectan más hacia el cruce de los ejes, lo que indica una influencia mezclada de ambas masas de agua en las fases intermedias de marea en ambas estaciones.

Durante las mareas vivas la salinidad de las muestras sigue de cerca el transporte debido a las mareas, con valores máximos y mínimos que coinciden con la marea alta y baja, respectivamente (figs. 3a, 4a). Los otros parámetros también siguen el transporte por las mareas, observándose simultáneamente los mayores valores de T, DO, Chl a y pH y los mínimos de TA en marea alta (figs. 3, 4). En contraste, durante las mareas muertas se encontró un desfase entre los máximos de salinidad y la máxima pleamar (figs. 3e, 4e). Tal comportamiento también se reflejó en la distribución de T, DO, Chl a, pH y TA (figs. 3, 4). Estos patrones se debieron al comportamiento asimétrico de la marea en el estuario del Tajo, sistema en el que los flujos de marea son típicamente una hora más largos que los reflujos (Fortunato et al. 1999), dando lugar a mayores velocidades durante el reflujo. En ambos periodos de muestreo los valores de pCO₂ también siguieron el ciclo de marea alcanzando menores valores durante la pleamar. Por ello, las gráficas de los parámetros a lo largo de las 13 h de muestreo (figs. 3, 4) conducen a las mismas conclusiones que el PCA; es decir, durante la pleamar (principalmente durante el flujo) agua oceánica más salada y caliente con mayores niveles de pH y Chl a domina en la parte baja del estuario, mientras que durante la bajamar (principalmente durante el reflujo), aguas más frías con menos Chl a y altos niveles de TA y pCO₂ de las partes central y alta del estuario es transportada mar adentro .

Las gráficas del diagrama de mezcla (fig. 5) refuerzan las conclusiones anteriores y también muestran, con base en las distribuciones de los parámetros del CO2, la mezcla de las masas de agua estuarina y oceánica. Un trabajo previo en el estuario del Tajo, (AP Oliveira no publicado) mostró la influencia de la mezcla y el transporte en la variabilidad de la pCO₂ debida a las mareas solamente en el otoño. En el presente estudio se evaluó el efecto de los procesos de mezcla en la variabilidad debida a las mareas de los parámetros del sistema del CO2 mediante regresiones lineales. Estos procesos fueron responsables del 50-70% de la variabilidad (P < 0.05). Por lo tanto, otros mecanismos deben ser parcialmente responsables por la demás varibilidad.

Dado que los efectos termodinámicos no parecen afectar las diferencias respectivas en magnitud de la pCO₂ en otoño (AP Oliveira no publicado) ni en primavera, el papel que juega la marea en la respectiva variabilidad en el canal del Tajo probablemente se debe a procesos biogeoquímicos particulares. En la primavera TA mostró una fuerte correlación positiva con DIC (r² = 0.988, P < 0.05, n = 26; fig. 6a), pero esencialmente no mostró correlación con la pCO₂ (r² = 0.38, P > 0.05, n = 26) o con el pH (r² = 0.02, P > 0.05, n = 26). Esto sugiere que la variabilidad mareal de la TA en el bajo estuario del Tajo se debe, en menor medida, a la precipitación del CaC0₃. Sin embargo, es muy probable que la calcificación no sea un proceso dominante en esta parte del estuario y no afecte significativamente la pC0₂ o el pH. En contraste, en otoño, además de mostrar una fuerte correlación positiva con el DIC (r² = 0.994, P < 0.05, n = 25; fig. 6d) y con la pCO₂ (r² = 0.72, P < 0.05, n = 25; fig. 6e), no mostró correlación alguna con el pH (r² = 0.11, P > 0.05, n = 25), lo que sugiere que la precipitación del CaCO₃ es un proceso importante en el bajo estuario del Tajo. Además, en ambos periodos se observó, especialmente durante las mareas vivas, una disminución de pCO₂ simultánea con el incremento del pH y la disminución de TA durante la pleamar (figs. 3, 4), lo que indica que la reducción de la pCO₂ y la elevación del pH facilitaron la precipitación del CaCO₃. Las aguas estuarinas en primavera y otoño se encuentran sobresaturadas de CaCO₃, con valores de Ω_c y Ω_a que van de 2.82 a 6.73, lo que apuntala la hipótesis de la ocurrencia de procesos de precipitación en el bajo estuario del Tajo. A pesar de que la columna de agua se encuentra sobresaturada de calcita y aragonita, aún es posible la disolución del CaCO₃, probablemente debido a la interacción bentónica. La disminución de Ω_c y Ω_a simultánea con el incremento de TA en las bajamares, sugiere que en el estuario del Tajo también podría haberse presentado disolución. También se observó que la disminución de Ω_c y Ω_a fue más notable en condiciones de máxima turbidez, cuando la resuspención del material particulado hacia la columna de agua alcanzó valores de hasta 400 mg L^-1 durante la bajamar en mareas vivas. Posiblemente hay suficiente tiempo para la resuspensión de materia particulada del fondo y para que en la zona de turbidez máxima se incremente la probabilidad de reacción, y eventualmente los procesos de disolución se vean favorecidos. Este fenómeno ya ha sido señalado por otros autores. Jahnke y Jahnke (2000) observaron que, aunque el agua de fondo de la plataforma continental de Carolina del Norte se encontraba significativamente sobresaturada con respecto a la calcita y la aragonita, se encontró disolución de CaCO₃ en el agua intersticial de los sedimentos superficiales como resultado de la acidificación relacionada con la oxidación de la materia orgánica. Asimismo, para el estuario del Guadalquivir se ha hipotetizado que uno de los procesos que afecta la pCO₂ es la disolución de carbonatos, aun cuando el agua se encuentra sobresaturada en calcita y aragonita (de la Paz et al. 2007). En estuarios muy turbios como el del Ems y el Gironda, en las zonas de máxima turbidez se genera alcalinidad y ocurre la disolución del carbonato de calcio (de Jonge y Villerius 1989, Abril et al. 1999). Abril et al. (2003) también hacen referencia a la disolución del carbonato que ocurre en la zona de máxima turbidez del estuario del Loira.

Además, a fin de entender mejor los mecanismos en marcha, se calculó la razón entre calcificación y fotosíntesis (ΔTA/ΔDIC). Esta razón varía de 0.0 a 2.0, acercándose a 0.0 cuando sólo hay fotosíntesis (sin calcificación) y a 2.0 cuando el único proceso presente es la calcificación (Gattuso et al. 1999). Con base en las ecuaciones de regresión lineal, las razones ATA/ADIC obtenidas para la primavera y el otoño fueron, respectivamente, 1.08 y 1.01 (fig. 6 a, d), lo que indica la concurrencia de procesos de precipitación/disolución de CaCO₃ y de respiración/fotosíntesis bentónicas que están involucrados en los cambios químicos en las aguas del bajo estuario del Tajo. Estudios realizados por Yates et al. (2007) mencionan una razón ΔTA/ΔDIC de 0.44 para la bahía de Florida y una de 0.23 para la de Tampa, lo que sugiere que en la primera la calcificación contribuye de manera más importante a los cambios en la química del agua de mar que en la segunda. También se ha determinado una razón de 0.85 para el estuario del Loira, lo que de acuerdo con Abril et al. (2003) resulta consistente con los mecanismos de disolución de la calcita.

En primavera, las correlaciones del DO con el pH (r² = 0.51, P < 0.05, n = 26; fig. 6b) y la Chl a (r² = 0.85, P < 0.05, n = 26; fig. 6c) y la débil correlación inversa entre pH y pCO₂ (r² = 0.45, P < 0.05, n = 26) sugieren que la fotosíntesis y la respiración ejercen un control primordial sobre el pH del agua superficial y son procesos dominantes que controlan la química del agua en el bajo estuario del Tajo. Además de ello, los altos valores de Chl a alcanzados (hasta 10 mg m^-3; tabla 1) y la tendencia de la pCO₂ a disminuir con el incremento de la Chl a indican que, para entonces la fotosíntesis podría haber ya ocurrido. Por otra parte, en otoño no se encontraron correlaciones entre DO y pH, o Chl a, ni los valores de Chl a (< 1 mg m^-3; tabla 1) fueron suficientes para sostener una fijación fotosintética de carbono relevante. Por ello, muy probablemente la fotosíntesis no tuvo gran efecto en la química del agua, como es de esperar durante un periodo improductivo.

En el canal del Tajo, el incremento de la pCO₂ durante la bajamar (fig. 3, 4) apunta a los procesos de respiración que ocurren en primavera y otoño. Este mecanismo se vio favorecido por lo somero de la columna de agua y los altos niveles de materia orgánica y nutrientes (datos no presentados) transportados a la parte baja del estuario. De hecho, varios autores (e.g., Hammond et al. 1999, Cai et al. 2000, Forja et al. 2004, Ferrón et al. 2007) concluyen que la respiración bentónica podría ser un fuente importante de CO₂ a la columna de agua en diferentes ambientes costeros.

En cuanto a las aguas superficiales adyacentes al estuario del Tajo, Oliveira et al. (2006) han descrito la complejidad de las interacciones entre diferentes procesos y mecanismos así como los factores responsables de la variabilidad espacial y estacional de la pCO₂ en el segmento costero.

 

CONCLUSIONES

Los patrones de distribución de las variables ambientales a lo largo del ciclo de mareas en la parte baja del estuario del Tajo fueron distintas en diferentes condiciones de marea (muertas/vivas), ya sea debido a los efectos de la amplitud de la marea o por el comportamiento asimétrico de la misma. Durante la primavera y el otoño, una corriente dominante de este a oeste transporta agua estuarina rica en CO₂ mar adentro durante el reflujo, y la corriente de marea inversa transporta agua marina más salada y productiva hacia el estuario durante el flujo. En la parte baja del estuario, la variabilidad del CO₂ debida a las mareas se mostró dependiente, además de las variables y procesos físicos como el transporte por las mareas y la mezcla horizontal de masas de agua, en particular de procesos biogeoquímicos. Los procesos de mezcla resultaron responsables del 50-70% de la variabilidad del CO₂ debida a las mareas (P < 0.05). Se ha proporcionado información acerca de la concurrencia de los siguientes procesos: (1) respiración inorgánica de carbono responsable de la producción de CO2 en la columna de agua, especialmente en la bajamar, (2) fotosíntesis consumidora de CO₂ observada principalmente durante la pleamar, en particular en primavera, (3) precipitación de CaCO₃ que da lugar al incremento del CO₂, y (4) disolución del CaCO₃ que da lugar al incremento de la TA y el DIC durante las bajamares. Este último proceso puede favorecer la disminución de la concentración del CO₂ en el agua, que de alguna manera es contrarrestada por la respiración del carbono inorgánico. El contar con información adicional sobre la distribución del Ca²+ a lo largo del estuario, así como del DIC en los sedimentos y los flujos de TA sería útil para considerar apropiadamente estos dos últimos procesos.

Este estudio intenta contribuir a la comprensión de los mecanismos involucrados en la variabilidad de corto plazo del CO₂ en los estuarios. No obstante, se requieren investigaciones que involucren más datos de campo sobre las variaciones de corto plazo (ciclo de mareas y diurno) a fin de entender totalmente los procesos y las diferencias entre diferentes tipos de estuarios en términos del sistema del carbono inorgánico.

 

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por una beca de la Fundacão para a Ciéncia e Tecnologia (FCT, Ministério da Ciéncia, Tecnologia e Ensino Superior) al trabajo doctoral de AP Oliveira, bajo el contrato SFRH/BD/28507/06, y del proyecto de la UE POPesca/MARE 22-05-01-FDR 00015. Agradecemos a AC Oliveira, C Goncalves, C Araújo, I Franco, J Garcés, LP Oliveira, MR Pinto, S Costa y V Franco el muestreo y su asistencia técnica y analítica, y a T Pilar-Fonseca el análisis estadístico.

 

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NOTA

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Traducido el español por Manuel Gardea-Ojeda.