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Ciencias marinas

versión impresa ISSN 0185-3880

Cienc. mar vol.36 no.3 Ensenada sep. 2010

 

Notas de investigación

 

Desarrollo de un indicador no invasivo de la salud de pinípedos: Comportamiento y crecimiento de neonatos del lobo marino de California (Zalophus californianus)*

 

Developing a non–invasive indicator of pinniped health: Neonate behavior and growth in California sea lions (Zalophus californianus)**

 

DS Green1, JK Young1, 2, CJ Hernández–Camacho1, 3, LR Gerber1

 

1 Department of Ecology, Evolution and Environmental Sciences, School of Life Sciences, Arizona State University, Box 874501, Tempe, AZ 85287–4501, USA.

2 Institute for Wildlife Studies, PO Box 1104, Arcata, 95518, CA , USA. E–mail: julie.k.young@aphis.usda.gov

3 Laboratorio de Ecología de Pinípedos "Burney J. Le Boeuf", Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Avenida IPN s/n, Colonia Playa Palo de Santa Rita, La Paz, CP 23096, Baja California Sur, México.

 

Received November 2009
Accepted June 2010

 

RESUMEN

Evaluar la salud de poblaciones silvestres es crítico para alcanzar metas de conservación; sin embargo, resulta complicado realizar evaluaciones apropiadas cuando los sitios de estudio son de acceso difícil o cuando la especie en cuestión es sensible al disturbio humano. La condición y el crecimiento de las crías pueden ser indicadores de la salud de una población, pero obtener tales datos generalmente requiere de técnicas invasivas. En este estudio se evalúa hasta que punto se pueden utilizar las observaciones no invasivas del comportamiento de neonatos en lugar de los métodos tradicionales utilizados para estimar la condición corporal y el crecimiento de un pinípedo en vida libre, el lobo marino de California (Zalophus californianus), en el Golfo de California, México. Se utilizaron modelos lineales generalizados y regresiones lineales múltiples para evaluar el efecto del sexo, la isla de reproducción, el año y el comportamiento de neonatos (e.g., actividad, amamantamiento) en la condición corporal y las tasas de crecimiento. Se encontró una fuerte correlación entre las tasas de crecimiento individual y el comportamiento de los neonatos machos. Los machos que se involucraron más en comportamientos activos tuvieron menores tasas de crecimiento (β= –0.0005), mientras que los machos que participaron más en eventos de amamantamiento tuvieron mayores tasas de crecimiento (β = 0.002). No se observó una relación entre el comportamiento de los neonatos y la condición para ningún sexo, ni entre el comportamiento y las tasas de crecimiento de las crías hembras. Estos resultados proporcionan información sobre la posibilidad de utilizar el comportamiento como un indicador del estatus individual de los machos, la cual podría facilitar la evaluación del estatus de la población e ilustrar la importancia del uso de métodos alternativos para medir la condición de los animales para la conservación de las especies.

Palabras clave: condición corporal, tasas de crecimiento, disturbio humano, técnicas no invasivas, comportamiento de crías.

 

ABSTRACT

Assessing the health of wildlife populations is critical to achieving conservation goals; however, proper assessments can be complicated when study sites are difficult to reach or when focal species are sensitive to human disturbance. Condition and growth of offspring may indicate population health, but obtaining such data generally relies on invasive techniques. Here, we examine the extent to which non–invasive observations of neonate behaviors could serve as a proxy for traditional approaches to estimating neonate body condition and growth of a wild pinniped, the California sea lion (Zalophus californianus), in the Gulf of California, Mexico. Generalized linear models and multiple linear regressions were used to examine the effect of sex, breeding island, year, and neonate behaviors (e.g., nursing, active) on body condition and growth rates. We found a strong correlation between individual growth rates and behaviors of male neonates. Males engaged in proportionally more active behaviors had lower growth rates (β = –0.0005), whereas males engaged in proportionally more nursing events had higher growth rates (β = 0.002). There was no relationship between neonate behavior and condition for either sex, nor between behavior and growth rates of female pups. These results provide insight into the possibility of using behavior as an indicator of individual status of males that could facilitate assessments of population status and illustrate the importance of using alternative approaches to measure animal condition for species conservation.

Key words: body condition, growth rates, human disturbance, non–invasive techniques, pup behavior.

 

INTRODUCCIÓN

La condición de los neonatos puede ser un buen indicador de la salud poblacional de mamíferos, pero la mayoría de los estudios más bien consideran indicadores demográficos generales, como el tamaño de la población y las tasas vitales (White y Lubow 2002, McMahon et al. 2005). Mientras que los conteos numéricos de los individuos nacidos en un año dado explican la salud poblacional próxima, el crecimiento y la condición corporal de las crías puede proporcionar una herramienta para predecir futuras tendencias. En este trabajo se utiliza el término salud poblacional para definir la subsistencia a corto y largo plazo de una población aislada o interconectada, y condición corporal como el estado actual que afecta la aptitud a corto y largo plazo de un individuo en una población. Mayores detalles sobre la condición neonatal (e.g., tasas de crecimiento) podrían incrementar nuestro conocimiento y capacidades predictivas de las tendencias poblacionales ya que la condición de los individuos está directamente relacionada con la población a la cual pertenecen (Unsworth et al. 1999, Pojar y Bowden 2004).

El tamaño y la condición corporal afectan la supervivencia de todas las clases de edad (Clutton–Brock et al. 1997, Boltnev et al. 1998), y frecuentemente con mayor impacto en los neonatos y jóvenes debido a su inexperiencia en la búsqueda de presas y a sus sistemas inmunológicos no desarrollados (Singer et al. 1997). La condición de los neonatos puede estar influenciada por factores maternos (e.g., edad, experiencia en la búsqueda de alimento, tamaño y condición corporal), así como por la calidad de la colonia de nacimiento (Hastings y Testa 1998, Ellis et al. 2000). Para muchos vertebrados longevos, la variación en la probabilidad de supervivencia de los recién nacidos y jóvenes puede tener un mayor impacto sobre la tasa de crecimiento de la población que sobre otras tasas vitales (Eberhardt 1985, Crone 2001, Underwood et al. 2008).

La condición de un individuo es frecuentemente utilizada para entender los factores que afectan la dinámica poblacional, incluyendo el estrés ambiental, la susceptibilidad a enfermedades y la depredación (Kuiken et al. 1994, Burek et al. 2005, Le Boeuf y Crocker 2005). Los animales en mejor condición pueden canalizar más energía a su defensa inmunológica, lo cual puede incrementar su aptitud y resultar en un crecimiento poblacional positivo (Moller et al. 1998). La condición se ha correlacionado con la inversión materna (Wheatley et al. 2006) y con factores genéticos (Kretzmann et al. 2006) en mamíferos marinos. El monitoreo de la salud de una población permite determinar cuando ésta podría estar en peligro e identificar las estrategias de conservación necesarias para asegurar su supervivencia. La medición de la condición corporal de las poblaciones amenazadas puede ser una eficiente herramienta de conservación. Por ejemplo, la condición corporal de las marsopas (Phocoena phocoena) expuestas a enfermedades y parásitos difiere de las que están sufriendo de inanición, permitiendo tomar medidas preventivas para detener cambios adicionales en la salud de la población (Kuiken et al. 1994). Aun en el caso de las poblaciones que no se encuentran en estado de declive, sería importante determinar la conexión entre condición y comportamiento para futuros planes de manejo. Muchas enfermedades emergentes son capaces de causar declives poblacionales (Scott 1988, Osterhaus et al. 1990), y poder determinar una medida no invasiva de la condición podría ser importante para asegurar su supervivencia. Se han encontrado relaciones entre el comportamiento y el crecimiento en vertebrados tales como mamíferos pequeños (e.g., Krebs et al. 1973) y la oveja Ovis canadensis (Shackleton 1973); en el caso de esta última, el tiempo que pasa jugando se relaciona con el crecimiento individual (Geist 1971). Estos resultados sugieren que se pueden utilizar mediciones no invasivas junto con mediciones directas para evaluar la relación entre la condición y el crecimiento en otras especies de vertebrados.

El objetivo del presente estudio fue evaluar la relación entre el comportamiento neonatal y dos medidas de la salud neonatal—condición corporal y crecimiento—como función de la salud de la población del lobo marino de California, Zalophus californianus, en el Golfo de California, México. Los métodos actuales para estimar la condición corporal y el crecimiento de neonatos implica su captura y manipulación. Frecuentes actividades de captura pueden causar disturbios en las colonias, y tales disturbios pueden perturbar los patrones de amamantamiento, como se ha observado en focas comunes (Allen et al. 1984). Estos disturbios también pueden reducir la supervivencia de las crías al provocar el aplastamiento o abandono de las crías (Richardson et al. 1995). Si el comportamiento neonatal refleja la condición individual, entonces el determinar la relación entre el comportamiento y la condición corporal o crecimiento podría ser importante para reducir el estrés y los disturbios asociados con las actividades de captura (e.g., captura y manipulación) y facilitar el desarrollo de una herramienta eficaz para el monitoreo de la salud poblacional. Aun así, la manipulación de los lobos marinos para evaluar el crecimiento y la condición corporal, así como obtener otras mediciones de las crías, es una actividad que no se puede eliminar por completo ya que se requiere para otros objetivos de investigación. Proponemos que el uso de una combinación de métodos invasivos y no invasivos podría reducir la posibilidad de los efectos negativos asociados con las actividades de manipulación sobre la condición de los individuos. Para estimar las tasas de crecimiento y las condiciones corporales de las crías, fue necesario recolectar datos sobre su peso, longitud y ancho corporal en el campo (Young et al. 2007, ver sección de métodos). Los datos morfométricos y de comportamiento que se recolectaron son típicos de datos disponibles para pinípedos, y nuestros resultados podrían aplicarse a otras especies con características de historia de vida similares.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Colonias reproductivas del lobo marino de California ocupan 13 islas en el Golfo de California (GC), México. Se ha estudiado esta población de lobos marinos durante 30 años y los datos indican diferentes tendencias poblacionales entre las islas (González–Suárez et al. 2006, Szteren et al. 2006). Para este estudio se seleccionaron tres islas (San Jorge, Granito y Los Islotes) ubicadas a lo largo del GC (fig. 1). Según la tasa discreta del crecimiento anual de la población (λ), las poblaciones de San Jorge (λ = 1.009), Granito (λ = 1.025) y Los Islotes (λ = 1.043) han aumentado en las dos últimas décadas (Szteren et al. 2006). San Jorge, la más grande de las tres zonas de crianza, se localiza en la parte norte del GC y está compuesta de playas con rocas grandes. Granito se localiza en la parte central y consiste de playas rocosas y arenosas, respaldadas por acantilados verticales y rocas grandes; es la más remota de las tres islas, por lo que presenta una menor tasa de perturbaciones humanas que Los Islotes y San Jorge (LR Gerber, datos no publicados). Los Islotes se localiza en la parte sur del GC; es de origen volcánico y las playas consisten principalmente de plataformas rocosas rodeadas de canales rocosos. La temperatura media en cada isla durante el estudio osciló entre 32°C y 39°C.

Muestreos y mediciones de lobos marinos

Los datos se recolectaron en dos sitios similares en cada isla durante dos periodos de nueve días en junio y julio de 2005, 2006 y 2007. En cada sitio, se observaron los lobos marinos desde una plataforma localizada a una distancia de aproximadamente 30–50 m del animal más cercano para minimizar el disturbio (Labrada–Martagón et al. 2005).

Para medir el crecimiento y la condición de las crías durante sus primeros meses de vida, los individuos fueron capturados en junio y recapturados en julio (tabla 1). Los individuos tenían aproximadamente un mes de edad al ser capturados en julio; el máximo medio de nacimientos sucede alrededor del 15 al 21 de junio (García–Aguilar y Aurioles–Gamboa 2003). Se registraron el peso, largo y ancho corporal de cada cría capturada. Para determinar el ancho, se midió la circunferencia del tórax (Luque y Aurioles–Gamboa 2001). Las crías fueron marcados con una etiqueta de plástico en la aleta (Dalton ID Systems Jumbo Tags) para su identificación a largo plazo. Todas las técnicas de captura y manipulación fueron aprobadas por el Comité Institucional para el Cuidado y Uso de Animales de la Universidad del Estado de Arizona (permiso 07–918R a Gerber).

La tasa de crecimiento se calculó como (w2w1) /d, donde w1 es el peso de primera captura, w2 es el peso de segunda captura y d es el número de días entre las dos mediciones (Ono et al. 1987). Por tanto, sólo se obtuvieron tasas de crecimiento para las crías etiquetadas que fueron capturadas en junio y recapturadas en julio. Se determinó la densidad (peso/volumen) para evaluar la condición general de las crías muestreadas (Luque y Aurioles–Gamboa 2002). El volumen se calculó de la siguiente forma: (l × 0.0265) ×Gt2, donde l es la longitud, Gt es el ancho torácico y 0.0265 es una constante derivada de los cálculos realizados para la foca de Weddell, Leptonychotes weddelli (Castellini y Kooyman 1990, Castellini et al. 1993).

Las observaciones de comportamiento se llevaron a cabo 1–5 días antes de las capturas de julio para poder correlacionar de forma precisa los comportamientos observados en julio con las condiciones actuales de las crías y las tasas de crecimiento observadas que se calcularon de las capturas de junio y julio. Diariamente se realizaron cuatro observaciones focales de 30 min en 2005 y cuatro de 15 min en 2006 y 2007, de cuatro crías etiquetadas (Altmann 1974). El tiempo de las observaciones focales se redujo ya que un análisis de poder preliminar indicó que un intervalo de 15 min proporcionaba suficientes datos para el análisis estadístico (LR Gerber, datos no publicados). Para las observaciones focales realizadas en 2006, se seleccionó aleatoriamente un tiempo de inicio dentro de los primeros 15 min de cada periodo de observación de 30 min, utilizándose los siguientes 15 min para todos los análisis. Así, todas las observaciones focales usadas para los análisis fueron de 15 min. En todos los años, las crías fueron seleccionadas diariamente de forma aleatoria, sin repetición, y las observaciones se realizaron durante diferentes tiempos del día. Se utilizaron computadoras portátiles con la paquetería Pocket Observer (Noldus) para registrar el comportamiento de las crías (tabla 2). Esto permitió registrar los comportamientos al centésimo segundo más cercano, aunque se redondeó la duración al minuto más cercano. Antes de cada salida de campo, los observadores fueron capacitados en la clasificación de los diferentes tipos de comportamiento, así como en el uso de las computadoras. Las observaciones focales fueron descartadas del análisis final si la cría se perdía de vista o si no era posible determinar un tipo de comportamiento. Para los análisis estadísticos, se agruparon los comportamientos en tres categorías según la ganancia o pérdida de energía, de acuerdo con Ono y Boness (1996): comportamiento activo (agresión, vocalización entre hembras y crías, inquietud, locomoción, intento de amamantar, peleando, acicalando, jugando y rascándose); comportamiento inactivo (aleta hacia arriba, descansando y sentado); y comportamiento de amamantamiento. El agrupar los comportamientos redujo la posibilidad de que surgieran errores por parte de los observadores al clasificar incorrectamente los comportamientos más sutiles.

Análisis estadísticos

Se comprobó el supuesto de normalidad de los datos, y se utilizaron modelos lineales generalizados para evaluar el efecto del sexo, el año, la isla y el comportamiento (i.e., activo vs amamantamiento o inactivo vs amamantamiento, modelo global) en la condición y las tasas de crecimiento de las crías del lobo marino de California. Se agruparon los dos sitios de cada isla ya que no se encontraron diferencias estadísticas entre ellos. Se ajustaron modelos de regresión lineal múltiple, empleándose la regresión por pasos (stepwise) para identificar el mejor modelo (Kutner et al. 2005). Se crearon variables indicadoras (dummy) para los datos categóricos (i.e., isla y año). Todos los análisis estadísticos se realizaron con el programa SAS, y los resultados se consideraron significativos si P ≤ 0.05.

 

RESULTADOS

Durante las observaciones focales, las crías generalmente pasaron la mayor parte del tiempo en comportamientos activos (media ± EE: 40.9% ± 4.3%) e inactivos (40.7% ± 4.5%), y menos tiempo amamantando (12.4% ± 3.3%). Se observaron diferencias en las actividades de comportamiento entre sexos. Aunque la tendencia no fue estadísticamente significativa, en comparación con las hembras, los machos pasaron menos tiempo amamantando (prueba t: 6.7% ± 3.1% vs 19.1% ± 6.0%; P = 0.07). Los machos y las hembras mostraron niveles similares de comportamientos activos (prueba t: 40.1% ± 5.5% vs 41.9% ± 6.7%; P = 0.83) e inactivos (prueba t: 44.9% ± 5.9% vs 35.9% ± 6.7%; P = 0.32).

El modelo global (incluyendo todas las variables) mostró un buen ajuste para crecimiento (activo vs amamantamiento, P = 0.003; inactivo vs amamantamiento, P = 0.004), pero no para condición (activo vs amamantamiento, P = 0.38; inactivo vs amamantamiento, P = 0.39); por tanto, el análisis se enfocó en el crecimiento de las crías. Se encontró que las variables sexo (activo vs amamantamiento, P = 0.05; inactivo vs amamantamiento, P = 0.05) e isla (activo vs amamantamiento e inactivo vs amamantamiento, P = 0.0001) tuvieron un efecto significativo sobre crecimiento. Los datos se separaron por sexo para determinar si las mismas variables (año, isla y comportamiento) presentaban un efecto sobre crecimiento al eliminar del modelo el efecto del sexo; sin embargo, no fue posible eliminar el efecto de sexo de isla ya que se hubiera reducido significativamente el tamaño de muestra.

El modelo global mostró un ajuste relativamente bueno a los datos para los machos (activo vs amamantamiento, R2 = 0.5; inactivo vs amamantamiento, R2 = 0.5), pero no para las hembras (activo vs amamantamiento, R2 = 0.2; inactivo vs amamantamiento, R2 = 0.2). Todas las variables fueron significativas excepto isla entre San Jorge y Los Islotes (P = 0.74) en el modelo de activo vs amamantamiento, e isla entre San Jorge y Los Islotes (P = 0.85) e inactivo (P = 0.1) en el modelo inactivo vs amamantamiento (P = 0.1) para los machos. Al eliminar las variables no significativas del modelo global, el ajuste del modelo alternativo fue muy bajo (R2 = 0.2), por lo que se concluyó que el modelo global era el mejor. Por otro lado, todas las variables excepto isla entre San Jorge y Los Islotes fueron significativas para amamantamiento vs activo (P = 0.03) y vs inactivo (P = 0.03) en hembras. Se observó una correlación negativa entre el comportamiento activo y el crecimiento de machos (β = –0.0005), mientras que amamantamiento estuvo positivamente correlacionado con este parámetro (β = 0.002; modelo de activo vs amamantamiento). El comportamiento inactivo y el de amamantamiento estuvieron positivamente correlacionados (β = 0.0004 y β = 0.002, respectivamente) con el crecimiento de los machos.

 

DISCUSIÓN

Es importante identificar las relaciones no invasivas entre la condición y el comportamiento de los animales debido al efecto que pueden tener las perturbaciones humanas en sus comportamientos (e.g., Allen et al. 1984, Boydston et al. 2003, Rode et al. 2006). En el caso del lobo marino de California, los disturbios causados por turistas y pescadores afectan el éxito reproductivo y las tasas de crecimiento de la población (French et al., in press). Por tanto, el desarrollo de técnicas no invasivas para evaluar la salud de la población podría ser de utilidad para los administradores de recursos que están interesados en determinar la demografía y salud poblacional sin influenciar las tendencias poblacionales actuales y futuras que podrían resultar impactadas por perturbaciones humanas.

La variable sexo fue el factor que más afectó las tasas de crecimiento de los lobos marinos de California en el GC. También se observó una relación positiva entre el comportamiento y las tasas de crecimiento de los neonatos machos, pero no se observó una relación entre el comportamiento de las hembras y su crecimiento o condición. Nuestras mediciones posiblemente sean más precisas para predecir las tasas de crecimiento de los machos ya que éstos crecen de forma más rápida durante sus primeros meses de vida (Ono y Boness 1996). Las crías hembras crecen de forma más constante durante su primer año de vida, mientras que los machos crecen a un paso más rápido durante un periodo de tiempo más largo debido a sus distintas tasas metabólicas, mayor tamaño al nacer y mayor consumo de leche en comparación con las hembras, lo cual los hace más eficientes para amamantar (Ono y Boness 1996). Podrían existir correlaciones entre el comportamiento y el crecimiento de las hembras, pero a escala de un año más que durante el periodo neonatal registrado en este estudio, las cuales ameritan mayor investigación.

Aunque nuestros resultados indican que el crecimiento de las hembras neonatas no se correlaciona con los comportamientos seleccionados, la fuerte correlación entre las tasas de crecimiento y el comportamiento de las crías de machos sugiere que las mediciones de su comportamiento pueden ser representativos de las mediciones de las tasas individuales de crecimiento. La información obtenida sobre la relación entre el comportamiento y las tasas de crecimiento de las crías macho podría ser útil para otros estudios de las tendencias poblacionales de lobos marinos. Los resultados sugieren que los administradores de recursos, interesados en evaluar la salud de la población, podrían realizar observaciones no invasivas del comportamiento de los neonatos machos como una alternativa de las técnicas de captura y manipulación, reduciendo de esta manera el disturbio humano.

La evaluación de la relación entre el comportamiento y el crecimiento de los machos usando técnicas no invasivas mejoraría nuestro conocimiento de la población global así como las estimaciones de su viabilidad posterior (Gerber 2006, Le Galliard et al. 2006). Si se adquiere esta información mediante mediciones no invasivas se evitarían las potenciales consecuencias negativas frecuentemente asociadas con las técnicas invasivas. Nuestro enfoque podría ser particularmente importante en el caso de los pinípedos que son más sensibles a los disturbios humanos, como las focas, al proporcionar un método no invasivo que permitiría obtener información de su estatus actual (Allen et al. 1984, Richardson et al. 1995). Sin embargo, debido a las incertidumbres en la evaluación de las tasas de crecimiento de las crías hembras, las actividades de captura y manipulación probablemente sigan siendo necesarias para obtener una idea completa de la salud de la población. Por otro lado, para obtener información próxima de la salud poblacional, las mediciones no invasivas de comportamiento ofrecen un método sencillo para determinar las tasas de crecimiento de las crías macho.

Los resultados obtenidos en este trabajo podrían diferir de los de otros estudios que encontraron una fuerte relación entre el comportamiento y la condición y las tasas de crecimiento (Geist 1971, Krebs et al. 1973, Shackleton 1973) por varias razones. Primero, nuestros resultados para machos y hembras pueden diferir debido a los puntos de partida en cuanto a la salud y condición de los neonatos de ambos sexos al nacer. Asimismo, nos enfocamos en el periodo neonatal más que en todo el periodo de desarrollo de las crías, por lo que la relación entre esas variables podría ser aparente si nuestro estudio se extendiera a cubrir toda la fase de lactancia que dura aproximadamente un año y si se tomaran mediciones múltiples para detectar las diferencias entre esas variables. Finalmente, se estimó la condición corporal usando un modelo desarrollado para una especie de foca, la cual podría no ser adecuada para lobos marinos.

Aunque nuestros resultados fueron significativos para las crías macho y su comportamiento relacionado con las tasas de crecimiento individual, estudios adicionales enriquecerían nuestro conocimiento de esta relación al estudiar el comportamiento de diferentes formas. Cada individuo se muestreó una sola vez, y debido a que las fechas de nacimiento eran relativamente similares, no se consideró que la edad fuera un factor significativo (Ono et al. 1987). No obstante, para un mejor incorporamiento del comportamiento en los modelos demográficos, sería útil determinar el comportamiento y las tasas de crecimiento para todas las clases de edad y ambos sexos. Mientras que la evaluación de las tasas de crecimiento de las crías puede proporcionar una idea de su estado actual, si se incluyeran todas las clases de edad y tasas de crecimiento, sería posible determinar la salud poblacional global para un mayor periodo de tiempo. Nuestros resultados contribuyen al conocimiento general de la conservación de mamíferos y confirman lo publicado en otros estudios que demuestran relaciones entre el comportamiento y las tasas de crecimiento (e.g., Krebs et al. 1973, Shackleton 1973). Estos resultados tienen amplias implicaciones en el desarrollo de métodos para minimizar las perturbaciones humanas de las poblaciones de animales y al mismo tiempo poder evaluar de forma precisa la salud poblacional. Las técnicas no invasivas son particularmente relevantes en el caso de las poblaciones que son sensibles a los disturbios humanos, pero se requieren estudios adicionales considerando el estatus de estas poblaciones amenazadas.

 

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias de los Estados Unidos (subvención No. 0347960 a LR Gerber). DS Green recibió una beca de la Universidad Estatal de Arizona, a través del School of Life Sciences Undergraduate Biology Enrichment Program (SOLUR), y CJ Hernández–Camacho recibió una beca del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, México).Este estudio se desarrolló en el Golfo de California, México, bajo los permisos de investigación SGPA/DGVS/04160, 05325 y 02709. Se agradece a K McGraw y A Smith sus valiosos comentarios al manuscrito, así como a los asistentes de campo su excelente ayuda y a M Zuo sus consejos estadísticos.

 

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NOTAS

* Traducido al español por Christine Harris.

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