Notas de investigación

 

Nuevos datos biológicos de la raya marrón, Raja miraletus (Chondrichthyes: Rajidae), en la costa de Senegal (Atlántico oriental tropical)*

 

New biological data on the brown ray, Raja miraletus (Chondrichthyes: Rajidae), off the coast of Senegal (eastern tropical Atlantic)

 

C Capapé¹, Y Diatta², P Ndiaye², C Reynaud³, MC Oddone⁴

 

¹ Laboratoire d'Ichtyologie, case 104, Université Montpellier II, Sciences et Techniques du Languedoc, 34095 Montpellier Cedex 5, France. E–mail: capape@univ–montp2.fr

² Laboratoire de Biologie Marine, Institut Fondamental d'Afrique Noire Cheikh Anta Diop, BP 206, Dakar, Senegal.

³ Laboratoire Interdisciplinaire de Recherche sur la Didactique, l'Éducation et la Formation, E.A. 3749, case 77, Université Montpellier II, Sciences et Techniques du Languedoc, 34095 Montpellier Cedex 5, France.

⁴ Instituto de Oceanografia, Laboratório de Elasmobrânquios e Aves Marinhas, Fundação Universidade Federal do Rio Grande, Caixa Postal 474, CEP 96201–900, Rio Grande–RS, Brazil.

 

Received February 2010
Accepted June 2010

 

RESUMEN

Se recolectaron un total de 483 especímenes (236 machos y 247 hembras) de la raya marrón Raja miraletus en la costa de Senegal (Atlántico oriental tropical). Los índices hepatosomático y gonadosomático (IHS e IGS) fueron calculados en machos y hembras, mientras que el índice oviductosomático (IOS) sólo fue calculado en las hembras. Tanto el IHS como el IGS aumentaron significativamente con el tamaño de los individuos y las tres categorías de madurez consideradas (jóvenes, subadultos y adultos). El valor mensual del IHS en machos adultos no presentó variaciones a lo largo del año. En contraste, el IHS de las hembras adultas, así como el IGS de machos y hembras adultos y el IOS de las hembras, mostraron variaciones significativas a lo largo del año. Esto sugiere que ocurrieron variaciones mensuales en la producción gonadal a pesar de que la actividad vitelogénica fue continua a lo largo del año.

Palabras clave: Chondrichthyes, Rajidae, Raja miraletus, hígado, gónadas, glándulas oviductales.

 

ABSTRACT

A total of 483 specimens (236 males and 247 females) of the brown ray Raja miraletus were collected off the coast of Senegal (eastern tropical Atlantic). The hepatosomatic index (HSI) and gonadosomatic index (GSI) were calculated in both males and females, and the oviducosomatic index (OSI) in females. Both HSI and GSI increased significantly with specimen size and the three maturity stages considered (juveniles, subadults, and adults). The monthly HSI of adult males did not show significant variations throughout the year. In contrast, the HSI of adult females, GSI of both adult males and females, and OSI of females showed significant variations throughout year. This suggests that monthly variations occurred in the production of gonadal products even though vitellogenetic activity was observed throughout the year.

Key words: Chondrichthyes, Rajidae, Raja miraletus, liver, gonads, oviducal glands.

 

INTRODUCCIÓN

La raya marrón o "raya de espejos", Raja miraletus (Linnaeus 1758), se ha reportado a través del Mediterráneo, especialmente en la parte sur, como en Túnez (Capapé y Quignard 1974) y Argelia (Hemida et al. 2007). En contraste, esta especie es rara en la parte norte, tal como en el Mar Adriático (Jardas 1985, Ungaro 2004) y, según Capapé et al. (2006), en la actualidad ha desaparecido completamente de la costa mediterránea de Francia, donde solía ser reportada como una especie común (Quignard 1965).

A lo largo de la costa Atlántica oriental, R. miraletus se encuentra en la costa de Portugal, donde se ha reportado un constante declive de sus capturas (Machado et al. 2004, Figueiredo et al. 2007). Al sur del Estrecho de Gibraltar, R. miraletus se ha reportado desde Marruecos (Lloris y Rucabado 1998) hasta aguas sudafricanas (Smith y Heemstra 1986).

Se han registrado algunos aspectos de la biología reproductiva de la raya marrón a partir de especímenes del Mediterráneo, de aguas frente a Túnez (Capapé y Quignard 1974, 1977) y Egipto (Abdel–Aziz 1992), y de aguas adriáticas (Zupanovic 1961, Jardas 1973, Ungaro 2004). En este trabajo, se complementan los datos previos sobre la biología reproductiva de R. miraletus de Senegal (Capapé et al. 2007), adicionando nuevas observaciones sobre la variación de los índices gonadosomático y hepatosomático en ambos sexos y oviductosomático en las hembras, para detectar variaciones estacionales en la actividad reproductiva. Nuestros resultados son comparados y contrastados con aquellos reportados para la misma especie en la costa de Túnez (Capapé y Quignard 1977) y para otras rayas ovíparas de regiones marinas templadas, especialmente del sudeste de Brasil.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Un total de 483 rayas marrones fueron capturadas, de las cuales 236 fueron machos y 247 hembras. Los especímenes fueron recolectados frente a la costa de Senegal y la mayoría de ellos fueron desembarcados en sitios de pesca a lo largo de la Península de Cabo Verde (fig. 1). Los ejemplares fueron capturados con redes de enmalle a profundidades de 20 a 80 m, en fondos arenosos y lodosos.

El ancho del disco (AD) de los especímenes fue medido al milímetro más cercano según Clark (1926). La masa total (MT) fue registrada al gramo más cercano, mientras que la masa del hígado (MH), la masa de las gónadas (MG) y la masa de la glándula oviductal (MGO) fueron registradas al decigramo más cercano. La longitud del clasper fue medida desde la cintura pélvica hasta la punta del clasper, de acuerdo con lo indicado por Collenot (1969). Se consideraron tres estados de madurez para los machos en relación al grado de calcificación del clasper y a la morfología del ducto genital, según Capapé et al. (2007): joven, subadulto y adulto. Los mismos estados de madurez fueron considerados para las hembras, con base en la condición de los ovarios, la morfología del tracto reproductivo y la MGO, según Callard et al. (2005) y Capapé et al. (2007). Los índices hepatosomático (IHS) y gonadosomático (IGS) fueron calculados para machos y hembras como: IHS = (MH/MT) × 100 e IGS = (MG/MT) × 100. El índice oviductosomático (IOS) fue calculado para las hembras como: IOS = (MGO/MT) × 100. Las variaciones en el IHS, IGS e IOS con relación al AD fueron consideradas en todos los estados de madurez, mientras que las variaciones mensuales sólo fueron consideradas en especímenes adultos.

Las pruebas de significancia (P < 0.05) fueron realizadas mediante un análisis de varianza para determinar las variaciones en los IHS, IGS e IOS con relación al tamaño. Se realizaron comparaciones mensuales mediante la prueba no paramétrica H de Kruskal–Wallis.

 

RESULTADOS

La mayoría de las capturas de los machos jóvenes se registraron en noviembre y la longitud de su AD varió entre 220 y 280 mm, mientras que el peso varió entre 151 y 505 g. Las hembras jóvenes fueron capturadas a lo largo del año pero principalmente en noviembre; su AD midió entre 220 y 295 mm y su peso entre 142 y 531 g.

Los machos subadultos fueron capturados a lo largo del año, excepto en marzo y abril, y se registraron longitudes de AD que variaron entre 252 y 300 mm; la MT osciló entre 342 y 596 g. Las hembras subadultas fueron capturadas a lo largo del año; midieron entre 280 y 330 mm de AD y su MT varió entre 514 y 682 g.

La captura de los machos adultos ocurrió a lo largo del año, pero principalmente de febrero a junio. La longitud del AD varió entre 270 y 380 mm y su MT entre 550 y 1205 g. Las hembras adultas fueron capturadas a lo largo del año, siendo la mayor captura en los meses de abril a junio y en diciembre; su medición varió de 310 a 415 mm de AD y pesaron entre 696 y 1338 g.

Los valores del IHS (fig. 2a) fueron significativamente más altos en las hembras que en los machos (F = 20.77, g.l. = 1, P < 0.001). El mismo patrón se observó en los valores del IGS (fig. 2b) entre machos y hembras (F = 102.05, g.l. = 1, P < 0.001). Los valores del IHS (fig. 3a) para los machos mostraron variaciones significativas en los tres estados de madurez (jóven, subadulto y adulto), aumentando regular y significativamente en jóvenes y subadultos (F = 0.56, g.l. = 2, P < 0.015). No se registraron diferencias significativas del IHS entre machos subadultos y adultos (F = 0.56, g.l. = 2, P = 0.374). Los valores del IHS para las hembras (fig. 3b) no mostraron variaciones significativas entre jóvenes y subadultas (F = 3.89, g.l. = 2, P = 0.932), y tampoco entre subadultas y adultas (F = 3.89, g.l. = 2, P = 0.69). Los valores del IGS en los machos (fig. 3c) mostraron variaciones significativas entre jóvenes y subadultos, y entre subadultos y adultos (F = 10.10, g.l. = 1, P < 0.001). No se detectaron diferencias significativas en los valores del IGS para las hembras (fig. 3d) entre jóvenes y subadultas (F = 6.47, g.l. = 2, P = 0.428); sin embargo, sí se observaron diferencias significativas entre subadultas y adultas (F = 6.47, g.l. = 2, P < 0.001). Los valores del IOS (fig. 3e) fueron significativamente diferentes entre hembras jóvenes y subadultas, y entre subadultas y adultas (F = 5.26, g.l. = 1, P < 0.001).

Los valores medios mensuales del IHS para machos adultos (fig. 4a) no variaron significativamente a lo largo del año (H = 14.712, g.l. = 11, P = 0.196). De modo contrario, los valores medios mensuales del IHS en las hembras adultas (fig. 4b) mostraron variaciones significativas a lo largo del año (H = 24.38, g.l. = 11, P = 0.012). Se registraron variaciones mensuales significativas en los valores medios del IGS para machos adultos (fig. 4c), exhibiendo valores relativamente altos en junio y julio (H = 64.904, g.l. = 11, P < 0.05); lo mismo se observó para las hembras (fig. 4d) (H = 41.47, g.l. = 11, P < 0.05). Se detectaron valores medios mensuales significativos en el IOS (fig. 4e) de las hembras adultas (H = 42.06, g.l. = 11, P < 0.05).

 

DISCUSIÓN

Los valores del IHS fueron significativamente más altos en las hembras que en los machos, debido a que un hígado grande en las hembras puede permitir la maximización de los productos gonadales, especialmente la producción de vitelo, tanto en las especies vivíparas como en las ovíparas (García–Garrido et al. 1990, Mabragaña et al. 2002, Oddone y Velasco 2006, Capapé et al. 2008a, 2008b).

En las hembras de R. miraletus de las costas de tanto Senegal como Túnez, los valores del IHS variaron entre 1.5 y 3.9 (Capapé y Quignard 1977). Valores similares del IHS (entre 1.55 y 6.30) fueron registrados por Oddone et al. (2008) para hembras de la raya ojona, Atlantoraja cyclophora (Regan 1903), frente a la costa sudeste de Brasil. Mayores valores del IHS fueron registrados para las hembras de raya de clavos, Raja clavata (entre 3.5 y 6.0), de las costas de Túnez y Languedoc, Francia (Capapé 1979, Capapé et al. 2009), y para la raya pintarroja, Scyliorhinus canicula (entre 6.5 y 10), en las mismas áreas (Capapé 1978, Capapé et al. 2008a). Estos valores son más bajos que aquellos que se han reportado para especies vivíparas en la costa de Languedoc, como el valor de 14 del IHS registrado para la raya águila, Myliobatis aquila (Capapé et al. 2008b), y el intervalo de 23.0 a 42.2 del IHS registrado para el tiburón cerdo marino, Oxynotus centrina (Capapé et al. 1999).

El IGS también fue significativamente más alto en las hembras de R. miraletus que en los machos, lo cual está relacionado con la continua producción de folículos vitelogénicos de gran tamaño y peso, y la consecuente continua actividad reproductiva a lo largo del año (Capapé et al. 2007). Esto es el motivo del aumento regular y significativo del IGS para los diferentes estados de madurez en los especímenes de ambos sexos, a pesar de que no existe una relación significativa entre las hembras jóvenes y subadultas. Se han reportado patrones similares para R. clavata de la costa de Túnez (Capapé 1979), para rayas ovíparas de otras áreas (Oddone y Velasco 2006; Oddone et al. 2007, 2008) y para tiburones ovíparos (Capapé 1978, Capapé et al. 2008a).

No se observaron diferencias mensuales significativas para el IHS en machos adultos, como sí se observó en hembras adultas. Tal patrón sugiere que el hígado podría tener un papel más importante durante el ciclo reproductivo en hembras adultas que en machos. Además, los valores del IGS en hembras y machos adultos, y del IOS exhibieron cambios mensuales a lo largo del año. Tales patrones confirmaron que a pesar de que la actividad reproductiva fue continua, ésta fluctuó a lo largo del año tanto en machos como en hembras de R. miraletus de la costa de Senegal, tal como lo sugieren Capapé et al. (2007), con alternancia de periodos de actividad intensa y reducida. Estos patrones también se observaron en la raya lisa, Rioraja agassizi, del sudeste de Brasil por Oddone et al. (2007), quienes notaron que el diámetro de los lóbulos testiculares en los machos y el diámetro del folículo vitelogénico maduro en las hembras variaron significativamente a lo largo del año. Estos fenómenos podrían estar influenciados por factores ambientales, que generalmente juegan un papel importante en estas variaciones, en especies ovíparas de elasmobranquios (Mellinger 1989). Además, para R. miraletus, no se puede descartar en su totalidad la posibilidad de que esas variaciones puedan deberse parcialmente a sesgos en el muestreo y al tamaño de muestra, ya que, por ejemplo, un solo ejemplar se examinó en julio.

Por el contrario, Oddone y Velasco (2008) no observaron variaciones significativas en el IHS o el IGS para machos y hembras de la raya de La Plata, Atlantoraja platana, del sudeste de Brasil, probablemente debido a que incluyeron jóvenes y adultos de varios tamaños en el muestreo. Capapé et al. (2009) reportaron un patron similar para R. clavata de la costa de Languedoc; observaron una intensa actividad reproductiva en adultos de machos y hembras, las últimas mostrando una vitelogénesis activa, con grandes y numerosos ovocitos vitelogénicos durante todo el año. Por otra parte, todos los especímenes se encontraron en aguas más profundas (100 m), donde los factores ambientales no juegan un papel tan importante como en aguas más costeras.

 

REFERENCIAS

Abdel–Aziz SH. 1992. The use of vertebral rings of the brown ray Raja miraletus (Linnaeus 1758) off the Egyptian Mediterranean coast for estimation of age and growth. Cybium 16: 121–132.         [ Links ]

Callard IP, George JS, Koob TJ. 2005. Endocrine control of the female reproductive tract. In: Hamlett WC (ed.), Reproductive biology and philogeny of Chondrichthyes. Sharks, batoids and chimaeras. Science Publishers, Enfield (NH, USA), pp. 283–300.         [ Links ]

Capapé C. 1978. Contribution à la biologie des Scyliorhinidae des côtes tunisiennes. VI. Scyliorhinus canicula (Linné 1758): Étude complémentaire de la fécondité. Relations taille–poids du corps, taille–poids des gonades, poids du corps–poids du foie, poids du corps–poids des gonades, poids du foie–poids des gonades. Coefficients de condition. Rapports hépato et gonosomatique. Bull. Off. Natl. Peches Tunisie 2: 109–140.         [ Links ]

Capapé C. 1979. Contribution à la biologie des Rajidae des côtes tunisiennes. XX. Raja clavata Linné, 1758. Relations taille–poids du corps, taille–poids des gonades. Rapports hépato et gonosomatique. Coefficients de condition. Arch. Inst. Pasteur Tunis 56: 425–469.         [ Links ]

Capapé C, Quignard JP. 1974. Contribution à la biologie des Rajidae des côtes tunisiennes. I. Raja miraletus Linné 1758: Répartition géographique et bathymétrique, sexualité, reproduction, fécondité. Arch. Inst. Pasteur Tunis 51: 39–60.         [ Links ]

Capapé C, Quignard JP. 1977. Contribution à la biologie des Rajidae des côtes tunisiennes. XVI. Raja miraletus Linné 1758: Relations taille–poids du foie, poids du corps–poids des gonades. Coefficient de condition. Rapports hépato et gonosomatique. Ann. Inst. Michel Pacha 10: 19–46.         [ Links ]

Capapé C, Seck AA, Quignard JP. 1999. Observations on the reproductive biology of the angular rough shark, Oxynotus centrina (Oxynotidae). Cybium 23: 259–271.         [ Links ]

Capapé C, Guélorget O, Vergne Y, Marquès A, Quignard JP. 2006. Skates and rays (Chondrichthyes) from waters off the Languedocian coast (southern France, northern Mediterranean). Ann. Ser. Hist. Nat. 16: 166–178.         [ Links ]

Capapé C, Guélorget O, Siau Y, Vergne Y, Quignard JP. 2007. Reproductive biology of the thornback ray Raja clavata L., 1758 (Chondrichthyes: Rajidae) from the coast of Languedoc (southern France, northern Mediterranean). Vie Milieu 57: 83–90.         [ Links ]

Capapé C, Reynaud C, Vergne Y, Quignard JP. 2008a. Biological observations on the smallspotted catshark Scyliorhinus canicula (Chondrichthyes: Scyliorhinidae) off the Languedocian coast (southern France, northern Mediterranean). Pan–Am. J. Aquat. Sci. 3: 282–289.         [ Links ]

Capapé C, Vergne Y, Quignard JP, Reynaud C. 2008b. Biological observations on the eagle ray Myliobatis aquila (Chondrichthyes: Myliobatidae) off the Languedocian coast (southern France, northern Mediterranean). Ann. Ser. Hist. Nat. 18: 167–172.         [ Links ]

Capapé C, Vergne Y, Reynaud C. 2009. New biological data on the thornback ray, Raja clavata (Chondrichthyes: Rajidae), off the Languedocian coast (southern France, northern Mediterranean). Ann. Ser. Hist. Nat. 19: 135–142.         [ Links ]

Clark RS. 1926. Rays and skates. A revision of the European species. Fish. Bd. Scotland, Sci. Invest. 1: 1–66.         [ Links ]

Collenot G. 1969. Etude biométrique de la croissance relative des ptérygopodes chez la roussette Scyliorhinus canicula L. Cah. Biol. Mar.10: 309–29.         [ Links ]

Figueiredo I, Moura T, Bordalo–Machado P, Neves A, Rosa C, Gordo LS. 2007. Evidence for temporal changes in ray species composition in the Portuguese continental coast from the commercial landings. Aquat. Liv. Res. 17: 85–93.         [ Links ]

García–Garrido L, Muñoz–Chapuli R, De Andres AV. 1990. Serum cholesterol and triglyceride levels in Scyliorhinus canicula (L.) during sexual maturation. J. Fish Biol. 36: 499–509.         [ Links ]

Hemida F, Sergouas W, Seridji R. 2007. Analyse des données morphométriques de quelques espèces du genre Raja Linnaeus, 1758, dans le bassin algérien. Rapp. Comm. Int. Explor. Sci. Mer Médit. 38: 497.         [ Links ]

Jardas I. 1973. A contribution to our knowledge of thornback ray (Raja clavata L.) and brown ray (Raja miraletus L.) in the Adriatic. Acta Adriat. 5: 1–42.         [ Links ]

Jardas I. 1985. Check–list of the fishes (sensu lato) of the Adriatic Sea (Cyclostomata, Selachii, Osteichthyes) with respect to taxonomy and established number. Biosystematics. 11 (1): 45–74.         [ Links ]

Lloris D, Rucabado R. 1998. Guide FAO d'identification des espèces pour les besoins de la pêche. Guide d'identification des ressources marines vivantes du Maroc. FAO, Rome, 263 pp.         [ Links ]

Machado PB, Gordo LS, Figueiredo I. 2004. Skate and ray species composition in the Portuguese continental coast from the commercial landings. Aquat. Liv. Res. 17: 231–234.         [ Links ]

Magrabaña E, Lucifora LO, Massa AM. 2002. The reproductive ecology and abundance of Sympterygia bonapartii endemic to the southwest Atlantic. J. Fish Biol. 60: 951–967.         [ Links ]

Mellinger J. 1989. Reproduction et développement des Chondrichthyens. Océanis 15: 283–303.         [ Links ]

Oddone MC, Velasco G. 2006. Relationship between liver weight, body size and reproductive activity in Atlantoraja cyclophora (Elasmobranchii: Rajidae: Arhynchobatinae) in oceanic waters off Riogrande do Sul, Brazil. Neotrop. Biol. Conserv. 1: 12–16.         [ Links ]

Oddone MC, Velasco G. 2008. Observations on the reproductive seasonality of Atlantoraja platana (Günther 1880), an intensively fished skate endemic to the southwestern Atlantic Ocean. Endang. Spec. Update, 25: 122–128.         [ Links ]

Oddone MC, Amorim AF, Mancini PL, Norbis W, Velazco G. 2007. The reproductive biology and the cycle of Rioraja agassizi (Müller and Henle 1841) (Chondrichthyes: Rajidae) in southeastern Brazil, SW Atlantic Ocean. Sci. Mar. 71: 593–604.         [ Links ]

Oddone MC, Norbis W, Mancini PL, Amorim AF. 2008. Sexual development and reproductive cycle of Atlantoraja cyclophora (Regan 1903) (Chondrichthyes: Rajidae: Arhynchobatidae) in southeastern Brazil. Acta Adriat. 49: 73–87.         [ Links ]

Quignard JP. 1965. Les raies du Golfe du Lion. Nouvelle méthode de diagnose et d'étude biogéographique. Rapp. Comm. Int. Explor. Sci. Mer Médit. 18: 211–212.         [ Links ]

Smith MC, Heemstra PC. 1986. Smiths' sea fishes. Springer–Verlag, Berlin, 1047 pp.         [ Links ]

Ungaro N. 2004. Biological parameters of the brown ray Raja miraletus in the southern Adriatic Basin. Cybium 28: 174–176.         [ Links ]

Zupanovic S. 1961. Contribution à la connaissance des poissons de l'Adriatique. Acta Adriat. 9: 1–84.         [ Links ]

 

NOTA

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