Artículos

 

Distribución espaciotemporal de las especies de Lekanesphaera en relación con los gradientes estuarinos en un estuario templado europeo (SO España) con entrada regulada de agua dulce

 

Spatiotemporal distribution of Lekanesphaera species in relation to estuarine gradients within a temperate European estuary (SW Spain) with regulated freshwater inflow

 

E Castañeda y P Drake^*

 

Instituto de Ciencias Marinas de Andalucía (CSIC), Apartado oficial, 11510 Puerto Real, Cádiz, Spain. * E-mail: pilar.drake@icman.csic.es

 

Recibido en noviembre de 2006.
Aceptado en febrero de 2008.

 

Resumen

Se realizaron estudios de campo de tres especies de Lekanesphaera coexistentes en un estuario templado para probar la hipótesis de que su abundancia y distribución en este ecosistema están limitadas principalmente por las condiciones ambientales (temperatura del agua, salinidad y turbidez). Las muestras fueron tomadas mensualmente en cada luna nueva (mayo de 1998 a octubre de 2002) en los últimos 32 km del Estuario del Guadalquivir (SO de España). Lekanesphaera hoestlandti resultó ser más abundante en la parte más externa del estuario desde el verano tardío al otoño temprano, pero sólo cuando la salinidad media en el estuario fue superior a 15; L. rugicauda mostró un claro patrón estacional, con densidades máximas coincidentes con el periodo de incremento de las temperaturas (primavera y verano temprano); mientras que la densidad de L. hookeri fue muy baja, excepto en situaciones de fuertes precipitaciones y/o entrada de agua, lo que indica que el cauce principal del río no es su hábitat habitual. Las distribuciones espacial y con respecto a la salinidad y la turbidez de las tres poblaciones indicaron que L. hoestlandti está claramente separada de las otras dos especies, habitando la primera en las masas de agua más salinas y menos turbias de la parte más externa del estuario. Además, el elevado efecto positivo de la salinidad sobre la densidad de L. hoestlandti (la salinidad explicó el 59.4% de la varianza temporal de su densidad) y sus mucho más restringidas distribuciones espacial y con respecto a la salinidad, indicaron que la salinidad podría ser un factor muy decisivo en la determinación de su población. Por el contrario, la distribución de campo de L. rugicauda estuvo desplazada hacia aguas con salinidades más bajas, al menos cuando L. hoestlandti apareció en densidades altas. De acuerdo con las distribuciones de campo, se plantea la hipótesis de que la distribución en el estuario de las especies menos eurihalinas, como L. hoestlandti, está siendo principalmente controlada por la salinidad, mientras que la distribución de las especies más eurihalinas, como L. rugicauda, podría deberse más bien a una forma de evitar la competencia (comida/hábitat). Como previamente se observó para las especies de misidáceos, la composición y distribución de las especies de la familia Sphaeromatidae en el estuario del Guadalquivir parece ajustarse mejor al patrón estuarino africano que al europeo.

Palabras clave: especies de Lekanesphaera, Estuario del Guadalquivir, distribución de campo, gradiente estuarino.

 

Abstract

Field surveys of three coexisting Lekanesphaera species from a temperate estuary were used to test the hypothesis that their abundance and distribution within this ecosystem were limited mainly by environmental conditions (water temperature, salinity, and turbidity). Monthly samples were collected during each new moon (May 1998 to October 2002) in the last 32 km of the Guadalquivir Estuary (SW Spain). Lekanesphaera hoestlandti was more abundant in the outer estuary from late summer to early autumn, but only when estuarine mean salinity was higher than 15; L. rugicauda showed a clear seasonal pattern, with maximum densities coinciding with the period of increasing temperatures (spring and early summer); and the density of L. hookeri was very low, except in situations of heavy rainfall and/or freshwater inflow, suggesting than the main river course is not its usual habitat. Spatial, salinity-related, and turbidity-related distributions of the three populations indicated that L. hoestlandti is clearly segregated from the other two species, the former inhabiting the more saline and less turbid mass of water of the outer estuary. Furthermore, the high positive effect of salinity on the density of L. hoestlandti (salinity explained 59.4% of the temporal density variance) and its much more restricted spatial and salinity-related distributions indicated that salinity could be primarily determining its population. In contrast, the field distribution of L. rugicauda was biased towards lower salinity waters at least when L. hoestlandti occurred in high densities. According to the field distributions, we hypothesize that the estuarine distribution of the less euryhaline species, such as L. hoestlandti, is controlled mainly by salinity, whereas the distribution of the more euryhaline species, such as L. rugicauda, could be motivated more by competition (food/habitat) avoidance. As previously observed for mysid species, the composition and distribution of Sphaeromatidae species in the Guadalquivir Estuary seem to fit the African rather than the European estuarine pattern.

Key words: Lekanesphaera species, Guadalquivir Estuary, field distribution, estuarine gradient.

 

Introducción

Los estuarios son sistemas acuáticos muy productivos, donde especies adaptadas a vivir en agua salada coexisten con especies de agua salobre y agua dulce. Se encuentran entre los biotopos acuáticos más estresantes, en los que las variables abióticas, como la salinidad, pueden cambiar repentinamente tanto a nivel espacial como temporal. De ahí que la salinidad sea a menudo el principal factor ambiental que gobierna la distribución horizontal de los invertebrados marinos, de agua salobre y de agua dulce, que viven en los estuarios (Mees y Hamerlinck 1992, Cunha et al. 1999, Drake et al. 2002, González-Ortegón et al. 2006). El Estuario del Guadalquivir (zona meridional de Europa) no es una excepción: es un sistema bien mezclado verticalmente pero con un paulatino gradiente horizontal de salinidad (Baldó et al. 2005), lo que hace que la salinidad represente un papel predominante en la determinación de la composición y la distribución espacial de sus comunidades acuáticas (Drake et al. 2002, Cuesta et al. 2006, González-Ortegón et al. 2006). Además, como en otros estuarios templados, la temperatura del agua muestra un claro patrón estacional y normalmente juega un importante papel en el ritmo de los periodos de reproducción y en las tasas de crecimiento de sus habitantes (Vilas 2005, Cuesta et al. 2006).

Los isópodos del género Lekanesphaera incluyen especies con una distribución marina, así como otras adaptadas a vivir a bajas salinidades (Harris y Thuet 1987, Jacobs 1987). De las siete especies de este género que viven en la Península Ibérica (Junoy y Castelló, 2003), Lekanesphaera hoestlandti (Daguerre de Hureaux, Elkaïm y Lejuez, 1965), L. hookeri (Leach 1814) y L. rugicauda (Leach 1814) son habitantes habituales del tramo más bajo del Estuario del Guadalquivir. De ellas, L. rugicauda es una especie estuarina ampliamente distribuida en las zonas salobres de los estuarios europeos (Harvey 1969, Naylor 1972, Jacobs 1987, Dexter 1992, Zettler 2001, Junoy y Castelló 2003), mientras que L. hookeri está también ampliamente distribuida pero en los habitats más confinados de los estuarios europeos y las lagunas costeras (Harvey 1969, Naylor 1972, Guelorget y Michel 1979, Barnes 1989, Dexter 1992, Montaudouin y Sauriau 2000, Junoy y Castelló 2003, Zettler 2001); en ambos tipos de ecosistema, cuando la distancia desde el mar aumenta y la salinidad del agua del estuario/ laguna aumenta o disminuye, L. hookeri normalmente reemplaza a las otras especies del género Lekanesphaera (o Sphaeroma) (Kerambrun 1970, Guelorget y Perthuisot 1992). Por el contrario, L. hoestlandti únicamente se ha citado en los canales mareales de la Bahía de Cádiz (SO de la Península Ibérica) (Drake et al. 1997) y en el Bou Regreg, un estuario del Atlántico de la costa marroquí (Elkaïm 1976).

En los estuarios y lagunas costeras más norteñas de Europa, el ciclo de vida de Lekanesphaera rugicauda y L. hookeri incluye una (verano) o dos (verano y otoño) puestas anuales (Harvey 1969, Frier 1979, Heath y Khazaeli 1985); mientras que las hembras grávidas y los juveniles aparecen a lo largo de todo el año en aguas meridionales (Kouwenberg y Pinkster 1985, Casagranda et al. 2006). Además, estudios ecofisiológicos han puesto de manifiesto que ambas especies son muy buenas osmoreguladoras en agua salobre, aunque L. rugicauda parece estar mejor adaptada a vivir en lugares sujetos a grandes variaciones de salinidad y L. hookeri a situaciones de salinidad más constante (Frier 1976, Harris y Thuet 1987). Ambas especies pueden también tolerar un amplio rango de temperatura (Harvey et al. 1973); además, los cambios de temperatura entre 10°C y 34°C no alteraron la actividad natatoria de L. rugicauda (Marsden 1976). En cambio, no existe información disponible sobre el ciclo de vida o sobre la tolerancia a cambios en las condiciones ambientales de L. hoestlandti.

El reemplazo de especies ecológicamente cercanas a lo largo de los estuarios se ha relacionado muy a menudo con diferencias en su tolerancia a las condiciones físicas (especialmente a cambios de salinidad), aunque la presencia de hábitats adecuados parece desarrollar también un importante papel en su distribución estuarina (Harvey et al. 1973). En el caso de las especies del género Lekanesphaera, los estudios previos han establecido sus hábitats preferidos en los estuarios y/o los han relacionado con su tolerancia experimental a los cambios de salinidad, temperatura y sustrato, entre otros factores ambientales (Harvey et al. 1973, Marsden 1976, Kouwenberg y Pinkster 1985). Sin embargo, los cambios temporales en la distribución de campo de las especies de Lekanesphaera en los estuarios debidos a los desplazamientos de los gradientes ambientales no han sido previamente documentados.

Bajo la suposición de que las distribuciones de las especies de Lekanesphaera en el estuario estuvieran limitadas principalmente por las condiciones ambientales, cada especie debería mostrar cambios temporales (intermensuales e interanuales) en su distribución espacial que se pudieran explicar mediante los cambios en las condiciones ambientales del estuario. Alternativamente, si la presencia de hábitats adecuados a lo largo del estuario fuera más importante en la determinación de su distribución y abundancia, entonces la variación temporal de su distribución a lo largo del estuario no debería mostrar una relación significativa con los cambios de sus condiciones ambientales. Este estudio se centra en el análisis de la distribución espacio-temporal de L. hoestlandti, L. hookeri y L. rugicauda en relación con los gradientes ambientales. La información se ha usado además para probar en qué medida la salinidad, la temperatura y la turbidez están actualmente determinando la distribución espacio-temporal de las especies de Lekanesphaera dentro del estuario estudiado.

 

Material y métodos

Área de estudio

Las poblaciones de L. hoestlandti, L. hookeri y L. rugicauda estudiadas habitan en el Estuario del Guadalquivir (SO de España; 36°45'-37°15'N, 6°00'-6°22'W). Este es un sistema no estratificado en el que tiene lugar un paulatino cambio longitudinal en la salinidad del agua, excepto cuando se produce un considerable incremento en el caudal del río debido a las fuertes precipitaciones, llegando el agua dulce casi hasta la desembocadura del estuario (Drake et al. 2002, Baldó et al. 2005). La influencia mareal alcanza hasta 110 km río arriba desde su desembocadura, siendo el rango de marea medio de 3.5 m en la zona más externa. La ubicación de la zona de mezcla del estuario cambia entre la marea alta y la marea baja, así como estacionalmente (Baldó et al. 2005).

Recolección de especies de Lekanesphaera

Las especies de Lekanesphaera se recolectaron como parte de un estudio más general sobre la macrofauna acuática del Estuario del Guadalquivir. Como las especies estuarinas pueden mostrar diferentes patrones de comportamiento en mareas vivas y muertas, las muestras siempre se recogieron en una misma fase lunar (luna nueva). Por tanto, la información presentada en este artículo corresponde a muestras tomadas en cada luna nueva entre mayo de 1998 y octubre de 2002. Durante el primer año (mayo de 1998 a abril de 1999), a lo largo de los últimos 50 km del cauce principal del río se seleccionaron cinco estaciones de muestreo representativas del rango completo de salinidad en el estuario. Las estaciones, localmente conocidas como La Horcada, La Mata, Tarfía, La Esparraguera y Bonanza, están situadas a 50, 40, 32, 20 y 8 km aguas arriba de la desembocadura del río, respectivamente (fig. 1). Puesto que la mayor parte de las especies, incluidas las tres especies estudiadas del género Lekanesphaera, se concentraban principalmente en la parte más externa del estuario (fig. 2), únicamente los últimos 32 km fueron muestreados a partir de mayo de 1999.

Las muestras se tomaron en la orilla oeste del estuario del Guadalquivir desde un barco anclado donde la columna de agua tenía aproximadamente 3 m de profundidad en marea baja. En cada estación de muestreo se realizaron cuatro pescas pasivas, con tres copos de red de 10 m de largo colocados en paralelo (un arte de pesca local), durante las primeras dos horas de las mareas crecientes y vaciantes diurnas/nocturnas. Cada copo estaba provisto de una red de poliamida con una luz de malla de 1 mm (adecuada para recolectar el rango completo de tamaños de las especies de Lekanesphaera de la columna de agua) y tenía una apertura de 2.5 m (anchura) × 3 m (profundidad). Durante cada pesca pasiva, el extremo superior de la red permaneció siempre próximo a la superficie del agua, mientras que su distancia al fondo cambiaba paulatinamente.

Durante el muestreo se midió la velocidad de la corriente (correntímetro digital Hydro-Bios, 438 110) y posteriormente se la utilizó para calcular los volúmenes de agua muestreados. También se midió la temperatura del agua, la salinidad (Refractómetro Atago S/Mill) y la turbidez (Turbidímetro Hanna HI 93703). Las muestras se almacenaron en recipientes convenientemente etiquetados y se fijaron con formol al 10% inmediatamente después de su recolección; en el laboratorio, los individuos de Lekanesphaera fueron separados por especies y se contaron.

Análisis de datos

La densidad de campo de cada especie se expresó como el número de individuos por 100 m³ (L. hoestlandti y L. rugicauda) o por 1000 m³ (L. hookeri) de agua filtrada.

Dado que los muestreos fueron diseñados para analizar los patrones de distribución temporal y longitudinal de la macro-fauna estuarina, las estimaciones de densidad obtenidas son de escasa representatividad para analizar la migración horizontal ligada a la marea y la microdistribución de las especies de Lekanesphaera en los hábitats estuarinos (Marsden 1976). Por ello no se harán inferencias sobre estos aspectos en el texto. Por otro lado, para analizar los patrones temporales, las muestras obtenidas en cada fecha de muestreo se promediaron para obtener una estimación mensual única de todo el estuario; de forma similar, las distribuciones longitudinales a lo largo del estuario se establecieron de forma independiente a las situaciones de luz y marea, pero teniendo en cuenta las condiciones ambientales en las que se recolectaron los individuos.

Como medida de la entrada de agua dulce se utilizaron los volúmenes de agua dulce liberados desde la presa al estuario durante el mes anterior a cada fecha de muestreo (V₃₀), estimando a partir del flujo diario de agua dulce (m³ s^-1) proporcionado por la Confederación Hidrográfica del Guadalquivir. De forma similar, las precipitaciones se estimaron como el promedio de las precipitaciones registradas durante el mes anterior a cada fecha de muestreo (R₃₀) en la estación meteorológica Palacio, situada muy cerca del tramo estudiado del estuario.

Para analizar la relación entre las variables ambientales y los cambios temporales en la densidad de las especies de Lekanesphaera se empleó el análisis de regresión múltiple por pasos, estimando los parámetros por el método de mínimos cuadrados. Las variables ambientales que se incluyeron en los análisis de regresión fueron la media mensual de la temperatura del agua (T, °C), la salinidad (S) y la turbidez (Tu, NTU), los volúmenes de agua dulce (hm³) descargados desde la presa del estuario durante el mes anterior a cada fecha de muestreo (V₃₀) y las precipitaciones (L m^-2) registradas durante el mes anterior a cada fecha de muestreo (R₃₀). A fin de normalizar y reducir la heterogeneidad de varianzas de los datos, antes de su inclusión en los análisis de regresión, los datos de turbidez, volumen de agua dulce, precipitaciones y densidades fueron transformados logarítmicamente (x + 10^-6). Sólo las variables con P < 0.05 fueron incluidas en el modelo final y se muestran en el texto en orden decreciente de importancia (% de varianza explicada).

Las representaciones gráficas de los patrones espaciotemporales de las condiciones ambientales (a lo largo del periodo estudiado) y de las densidades de Lekanesphaera (durante los periodos de alta densidad: densidad > 1 ind 100 m^-3 para L. hoestlandti y L. rugicauda; densidad > 0.1 ind 100 m^-3 para L. hookeri) se construyeron usando la opción "kriging" (programa Surfer) como método de interpolación. De forma adicional, para comprobar si los cambios espaciotemporales en la distribución de campo de las poblaciones estudiadas estaban o no relacionados con los cambios en los gradientes de salinidad y turbidez, para cada fecha de muestreo, la distribución espacial y con respecto a la salinidad y la turbidez de cada especie se expresaron, respectivamente, como los valores de la distancia (D) desde la desembocadura del río (aguas arriba), de la salinidad (S) y de la turbidez (Tu) en los que se localizaba el centro de masas (CM) de su distribución en el estuario:

D_CM = Σ p_i D_i; S_CM = S p_i S_i; Tu_CM = S p_i Tu_i

donde p_i es la proporción de individuos recolectados en la muestra i, y D_i, S_i y Tu_i la distancia, salinidad y turbidez, respectivamente, en las que la muestra fue tomada (expresiones derivadas de Fortier y Leggett 1982). Posteriormente, para estimar la relación entre D_CM, S_CM y Tu_CM y los promedios de salinidad y turbidez en el tramo en estudio del estuario se utilizó el coeficiente de correlación de Spearman.

La segregación (longitudinal) espacial entre cada par de especies de Lekanesphaera se estimó como la distancia (km) entre las posiciones en las que se localizaban los centros de masas de cada especie (por ejemplo, el solapamiento de las especies 1 y 2 = D_CM1-D_CM2).

 

Resultados

Distribuciones temporales

Entre mayo de 1998 y octubre de 2002 tuvieron lugar importantes cambios temporales en las condiciones ambientales del estuario del Guadalquivir. La temperatura del agua fue bastante homogénea a lo largo de todo el periodo estudiado, aunque mostró el típico patrón estacional de estas latitudes (valores máximos en verano, mínimos en invierno), así como un lento decrecimiento diario desde el mediodía hasta el atardecer. La turbidez mostró también un patrón estacional más o menos marcado (dependiendo de los años), alcanzando sus valores más altos en invierno y a principios de verano. En cambio, la salinidad estuvo fuertemente influenciada por la entrada de agua dulce, procedente de las fuertes precipitaciones y de la liberación de la presa, y sólo mostró un patrón estacional claro en los años lluviosos (fig. 3). Generalmente, el periodo templado (primavera temprana a otoño tardío) se caracterizó por una turbidez relativamente baja, una elevada salinidad y una moderada variación interanual en las condiciones ambientales, mientras que en invierno los cambios en las condiciones ambientales intermensuales e interanuales fueron más fuertes (fig. 3).

Lekanesphaera hoestlandti mostró cambios temporales significativos en su densidad durante el periodo estudiado (fig. 3). Los valores más altos de densidad se registraron generalmente durante el periodo templado (primavera tardía-otoño temprano) y siempre coincidiendo con un periodo de alta salinidad en el estuario. No obstante, en los años con una primavera lluviosa, su densidad fue moderada o baja a lo largo de todo el año. En consecuencia, se observaron considerables diferencias interanuales en la densidad de L. hoestlandti, con promedios de densidades máximas anuales en años con primaveras secas (fig. 3).

Aunque L. rugicauda fue un habitante permanente del estuario, también presentó importantes cambios temporales de densidad (fig. 3). Su densidad mostró un claro patrón estacional, alcanzando los máximos valores en primavera-verano temprano y los mínimos en otoño-invierno, aunque con algunas excepciones, como en otoño de 2001. Generalmente, las diferencias de densidades interanuales fueron menores que en las otras dos especies estudiadas (fig. 3).

Lekanesphaera hookeri estuvo también permanentemente presente en el estuario, pero fue mucho menos abundante que las otras dos especies y su densidad no mostró un patrón estacional claro. De hecho, durante el periodo estudiado sólo se observaron tres picos principales de densidad (junio de 1998, diciembre de 2000 y noviembre-diciembre de 2001). De ellos, la densidad excepcionalmente elevada observada en diciembre de 2000 coincidió con una salinidad muy baja en el estuario debida a la extremadamente elevada entrada de agua dulce (fig. 3).

El análisis de regresión múltiple, por el método de mínimos cuadrados, de la densidad de L. hoestlandti frente a las variables ambientales evidenció que el 65.7% de la varianza total observada en la densidad de L. hoestlandti se explicaba mediante la salinidad (S), el volumen de agua dulce descargada desde la presa del estuario durante el mes anterior (V₃₀) y la turbidez (Tu), de acuerdo con el siguiente modelo:

Log (densidad L. hoestlandti) = 1.10 + 0.47 S - 1.09 Log (V₃₀) - 0.80 Log (Tu)

donde la densidad de L. hoestlandti se expresó como el número de individuos recolectados por 100 m³ de agua filtrada, el volumen de agua dulce en hm³ y la turbidez en NTU. No obstante, la salinidad por sí sola explicó un 59.4% del total de la varianza mostrada por la densidad de L. hoestlandti.

Para L. rugicauda la temperatura fue la única variable retenida por el modelo (P < 0.05) y explicó el 17.0% de la varianza total de la variable dependiente. Además, la temperatura del agua registrada dos meses más tarde [T₍₊₂₎] explicó un 30.1% del total de la varianza, de acuerdo con el siguiente modelo:

Log (L. rugicauda density) = -2.89 + 0.16 T₍₊₂₎

donde la densidad de L. rugicauda se expresó como el número de individuos recolectados por 100 m³ de agua filtrada y la temperatura en grados Celsius.

Finalmente, para L. hookeri, la precipitación (L m^-2) registradas durante el mes anterior (R₃₀) fue la única variable retenida por el modelo (P < 0.05) y sólo explicó el 15.6% de la varianza total de su densidad:

Log (L. hookeri density) = -0.58 + 0.22 Log (R₃₀)

donde la densidad de L. hookeri se expresó como el número de individuos recolectados por 1000 m³ de agua filtrada y las precipitaciones en L m^-2.

Distribuciones espaciales

En cada fecha de muestreo, la temperatura fue bastante homogénea a lo largo del estuario. Sin embargo, la salinidad mostró un significativo gradiente longitudinal, decreciendo gradualmente río arriba. Por término medio, Tarfía (a 32 km desde la desembocadura del río) se situó en el límite superior de la zona oligohalina (salinidad < 5), mientras que La Esparraguera (a 20 km) y Bonanza (a 8 km) se situaron en las áreas mesohalina (5 a 18) y polihalina (18 a 30), respectivamente. Respecto a la turbidez, los valores más altos y la variabilidad más elevada normalmente ocurrieron a 32 km de la desembocadura del río, mientras que los valores más bajos se observaron en las estaciones de muestreo más externas (fig. 4).

Lekanesphaera rugicauda fue la especie más abundante del estuario, con una abundancia media de 3.63 ind 100 m^-3; su densidad generalmente aumentó río abajo, aunque en algunas ocasiones la densidad máxima se observó en la estación de muestreo intermedia. También L. hoestlandti presentó un incremento de densidad río abajo y fue relativamente abundante, con una densidad media de 2.96 ind 100 m^-3. Finalmente, L. hookeri resultó ser la especie menos abundante, con una densidad media de 0.40 ind 100 m^-3; por término medio, su densidad máxima ocurrió a 32 km de la desembocadura del río, pero su distribución espacial mostró cambios importantes durante el periodo de estudio (fig. 4).

Independientemente de la temperatura del agua, L. hoestlandti presentó una distribución espacial más restringida, tendiendo a congregarse en la zona más externa del estuario. La distribución espacial de L. rugicauda fue más amplia que la de la anterior y mostró una mayor variación temporal, con densidades máximas en la zona más externa en primavera y otoño, pero tendiendo a desplazarse la población río arriba en verano. Finalmente, L. hookeri mostró la distribución más amplia de las tres especies y no presentó un claro patrón espacial (fig. 4). En consecuencia, cuando la distribución espacial se expresó como la posición en que se encontraba el centro de masas de cada población (D_CM), el mayor solapamiento espacial ocurrió entre las poblaciones de L. hookeri y L. rugicauda, cuyos respectivos centros de masas distaban, por término medio, 3.2 ± 1.0 km el uno del otro. En cambio, el mínimo solapamiento espacial ocurrió entre las poblaciones de L. hoestlandti y las otras dos especies, con una distancia media de 9.8 ± 0.8 y 13.0 ± 1.0 km entre el centro de masas de la primera y de L. rugicauda y L. hookeri, respectivamente. De hecho, durante los periodos de alta densidad, el patrón espaciotemporal de L. hoestlandti resultó ser complementario a los de las otras dos especies (fig. 4).

Distribuciones en relación con la salinidad y la turbidez

Según el análisis de la variación temporal de la distribución de cada especie con respecto a la salinidad (medida como S_CM), se puede concluir que L. hoestlandti normalmente habita en la zona polihalina del estuario, mientras que L. rugicauda y L. hookeri lo hacen principalmente en las zonas mesohalina y oligohalina (fig. 5). Además, L. hoestlandti se desplazó río arriba (valores de D_CM significativamente más altos) cuando la salinidad del estuario aumentó y, como resultado, su posición en el gradiente salino no cambió significativamente (ausencia de correlación significativa entre la salinidad media y S_CM). En cambio, no se observaron correlaciones significativas entre la salinidad media del estuario y D_CM de L. rugicauda y L. hookeri; por tanto, en ambas especies, S_CM aumentó con la salinidad del estuario (fig. 5).

Respecto a la distribución en relación con la turbidez (medida como Tu_CM), las poblaciones de L. rugicauda y L. hookeri se distribuyeron homogéneamente a lo largo del tramo en estudio con independencia de la turbidez, mientras que L. hoestlandti presentó una distribución claramente desplazada hacia la masa de agua menos turbia (fig. 5). En efecto, sólo se observó una correlación significativa entre la turbidez media del agua y D_CM para L. hoestlandti. Por tanto, cuando la turbidez aumentó en el estuario, los valores de Tu_CM también aumentaron para L. rugicauda y L. hookeri (correlación significativa entre la turbidez media y Tu_CM; fig. 5).

En resumen, durante el periodo de alta densidad, L. hoestlandti pareció mantener su población dentro de un mismo rango de salinidad, y secundariamente de turbidez, a través de un desplazamiento longitudinal en el estuario, mientras que las otras dos especies no lo hicieron.

 

Discusión

Aunque L. rugicauda y L. hookeri son especies de la familia Sphaeromatidae con una amplia distribución en estuarios europeos, son normalmente dominantes en diferentes hábitats estuarinos (Harvey 1969, Naylor 1972, Barnes 1989, Dexter 1992, Montaudouin y Sauriau 2000, Zettler 2001, Junoy y Castelló 2003). En particular, L. rugicauda vive fundamentalmente en aguas salobres estuarinas (zones mesohalinas y oligohalinas), mientras que L. hookeri prefiere agua más estancada y a menudo menos salina (Jacobs 1987). Simultáneamente, Sphaeroma serratum (Fabricius 1787) y/o Lekanesphaera monodi (Arcangeli 1934) son abundantes en las desembocaduras de los estuarios europeos (zonas polihalinas y eurihalinas) y en las lagunas costeras (Kerambrun 1970, Rodrigues y Dauvin 1987). Por el contrario, en el Bou Regreg, un estuario en el Atlántico de la costa marroquí, aunque L. rugicauda también domina las zonas meso- y oligohalina, L. hoestlandti habita en las zonas polihalinas y eurihalinas (Elkaim 1976). Por tanto, la composición y distribución de las especies de la familia Sphae-romatidae en el Estuario del Guadalquivir parece ajustarse mejor al patrón de los estuarios africanos que al de los europeos. También se observó una situación similar para las especies de misidáceos del estuario en estudio: además de Neomysis integer (Van Beneden 1861) y Mesopodopsis slabberi (Leach 1814), especies ampliamente distribuidas en los estuarios europeos en los que habitualmente habitan en las zonas mesohalinas y oligohalinas respectivamente (Sorbe 1981, Cattrijsse et al. 1994), Rhopalophthalmus tartessicus Vilas, Drake y Sorbe, 2008 vive en la zona polihalina del Estuario del Guadalquivir (Vilas et al. 2006). En otros estuarios europeos, esta última zona está normalmente colonizada por otras especies de misidáceos como Praunus flexuosus (Mauchline 1971, McLusky et al. 1982), especie ausente en el Estuario del Guadalquivir; mientras que en los estuarios africanos lo está por especies del género Rhopalophthalmus, como R. terranatalis en el estuario del Sundays (Wooldridge 1986). Es más, L. hoestlandti y R. mediterraneus también han sido observadas en otros sistemas costeros del Golfo de Cádiz (Drake et al. 1997), lo que indica que el paralelismo observado entre el Estuario del Guadalquivir y los estuarios africanos es más la norma que la excepción en el SO de la Península Ibérica. En efecto, hay varios ejemplos más registrados de especies africanas cuyo límite septentrional corresponde al sur de la Península Ibérica y viceversa (Rodríguez et al. 1997, Junoy y Castelló 2003).

Debido al elevado gradiente de salinidad que habitualmente existe en los estuarios, la capacidad de tolerancia de un amplio rango de salinidad (eurohalinidad) es una característica muy común de sus habitantes (Kinne 1971, Gilles y Péqueux 1983). De acuerdo con el criterio de que los invertebrados acuáticos que toleran rangos de salinidad de entre 10 y 30 unidades son eurihalinos (Kinne 1971), la distribución con respecto a la salinidad de las especies estudiadas en el Estuario del Guadalquivir indica que todos ellas se pueden considerar eurihalinas, aunque en diferente grado. El elevado efecto de la salinidad sobre la densidad de L. hoestlandti (explicando la primera variable un 59.4% de la varianza total en la última), junto con sus mucho más restringidas distribuciones espacial y con respecto a la salinidad, ya que esta especie está confinada casi exclusivamente a los últimos 8 km del estuario (excepto en periodos secos) y a salinidades > 15, indican una eurihalinidad relativamente moderada; por el contrario, el efecto positivo de las precipitaciones sobre la densidad de L. hookeri confirma el vínculo entre su mayor densidad y la entrada de agua dulce al estuario desde hábitats asociados, mientras que su amplia distribución espacial y con respecto a la salinidad implica una eurihalinidad más fuerte de la especie. Finalmente, la ausencia de una correlación significativa entre la densidad de L. rugicauda y la salinidad (el modelo de regresión múltiple por pasos no la incluyó) indica una fuerte eurihalinidad también para esta especie. De hecho, cuando la salinidad aumentó en el estuario también lo hicieron los valores de S_CM de L. rugicauda y L. hookeri (fig. 5), mientras que la posición de la población de L. hoestlandti en el gradiente salino pareció ser independiente del nivel de salinización del estuario (correlación no significativa entre su S_CM y la salinidad media del estuario). Puesto que una especie que gasta menos energía en osmoregulación podría tener una ventaja competitiva sobre otras especies (Vernberg 1982), cabe esperar que exista una conexión entre la eurihalinidad y la distribución de campo de cada especie. De acuerdo con la información disponible sobre otras poblaciones de Lekanesphaera, L. rugicauda y L. hookeri parecen ser muy buenas osmoreguladoras en agua salobre, mientras que en agua diluida (salinidad 2) L. rugicauda necesita mayor tiempo que L. hookeri para alcanzar una concentración interna constante; sin embargo, L. rugicauda osmoregula incluso en agua salada concentrada (45%), mientras que L. hookeri no lo hace (Frier 1976). No existe información sobre la capacidad osmoreguladora de L. hoestlandti, pero su especie ecológicamente equivalente L. serratum, apenas osmoregula a salinidades inferiores a 25 (Charmantier y Charmantier-Daures 1994). Por tanto, mientras que la distribución de campo de L. hoestlandti en el Estuario del Guadalquivir podría estar gobernada en primer lugar por la salinidad, esta variable por sí sola no puede explicar la segregación con respecto a la salinidad observada entre esta especie y L. rugicauda, ni tampoco la baja densidad de L. hookeri en las zonas meso- y oligohalina del estuario estudiado. No obstante, puesto que se ha documentado variabilidad de la capacidad osmoreguladora de poblaciones de Lekanesphaera geográficamente separadas (Harris y Thuet 1987), sería necesario llevar a cabo estudios específicos sobre la capacidad osmoreguladora y la tolerancia a los cambios de salinidad de las poblaciones estudiadas antes de llegar a conclusiones más definitivas. De la misma forma, puesto que en los sedimentos de la zona mesohalina del Estuario del Guadalquivir parecen estar más biodisponibles los metales que en los de la zona más externa del estuario (Martín-Díaz et al. 2006), estudios específicos sobre la tolerancia a los metales de las especies estudiadas podrían también ayudar a comprender mejor la distribución de campo observada.

Respecto al efecto de la turbidez sobre las especies estudiadas, se observó un claro desplazamiento de la población de L. hoestlandti hacia las aguas menos turbias, existiendo también una correlación moderada entre la turbidez media en el estuario y su distribución espacial (Tu_CM en fig. 5). Puesto que en el tramo estudiado el agua más salina mostró una menor turbidez y viceversa, esta distribución de L. hoestlandti con respecto a la turbidez podría ser sólo una consecuencia de su distribución con respecto a la salinidad anteriormente discutida (fig. 5). Sin embargo, los resultados del análisis de regresión por pasos entre las variables ambientales y la densidad de L. hoestlandti indicó que, aunque la salinidad fue el principal factor que determinó su densidad, existió un efecto negativo moderado adicional de la turbidez sobre la densidad de esta especie en el estuario. Por el contrario, no se observaron efectos significativos de la turbidez sobre la distribución espacial de L. rugicauda y L. hookeri. Por tanto, al menos para el rango de turbidez observado en el Estuario del Guadalquivir, ésta no parece ser un factor primordial en la determinación de la distribución de las especies de Lekanesphaera. Hasta donde llega nuestro conocimiento, no existen estudios en otros estuarios en los que se analice la distribución de las especies de Lekanesphaera con respecto a la turbidez, que nos permitan confirmar o rechazar esta hipótesis.

En el Estuario del Guadalquivir la temperatura del agua mostró un claro patrón estacional, al tiempo que fue bastante homogéneo a lo largo de todo el tramo estudiado. Por tanto, aunque la temperatura del agua pudo no haber sido relevante en la determinación de la distribución longitudinal de las especies, sí podría haber afectado su patrón de densidad estacional. Sobre este punto, la densidad de L. rugicauda mostró una correlación positiva con la temperatura del agua, siendo ésta la única variable incluida en el modelo del análisis de regresión por pasos. No obstante, como la mayor densidad de L. rugicauda tendió a ocurrir en primavera y principios de verano independientemente de la salinidad del agua, la correlación fue máxima con la temperatura del agua registrada dos meses después, lo que sugiere que no se trata de un efecto directo de los valores absolutos de temperatura. En los estuarios templados, el aumento primaveral de la temperatura del agua normalmente determina el comienzo del periodo reproductivo, así como un aumento en las tasas de crecimiento de muchas especies estuarinas y lagunares (Wooldridge 1986; Drake y Arias 1995a, b; Ferreira et al. 2004). No obstante, en una población lagunar de L. hookeri se encontró que la actividad sexual no estaba regulada por la temperatura sino por los cambios en la duración del día; es decir, tan pronto como los días empezaron a ser más largos la actividad sexual se incrementó y viceversa (Kouwenberg y Pinkster 1985). En el ecosistema estudiado, ambas variables (temperatura del agua y duración del día) covarían y sus efectos tienden a confundirse. En consecuencia, resulta razonable considerar la hipótesis de que la temperatura del agua (y/o la duración del día) podría haber estado modulando los patrones de densidad estacional observados en L. rugicauda a través de las tasas reproductivas y de crecimiento. En L. hoestlandti, parece tener lugar una cierta interacción entre la temperatura del agua y la salinidad; en concreto, la densidad de L. hoestlandti alcanzó valores más elevados cuando el estuario mostró salinidad elevada (salinidad media >15) a finales de primavera y/o comienzos de verano que cuando lo hizo en otras épocas del año (fig. 4). En consecuencia, debido al predominante papel de la salinidad en esta especie, el efecto de la temperatura no resultó significativo en el patrón temporal de su densidad (la temperatura no fue incluida en el modelo regresivo). Finalmente, debido a que el cauce principal no es su hábitat usual, no se observó un patrón estacional en L. hookeri. De hecho, L. hookeri es la especie del género Lekanesphaera dominante en las charcas y canales laterales más confinados (datos no publicados) y, como resultado, sus picos de abundancia estuvieron principalmente asociados a periodos de elevada entrada de agua dulce.

Las especies ecológicamente próximas se reemplazan habitualmente unas a otras en los diferentes hábitats estuarinos y lagunares (Kerambrun 1970, Barnes 1980), o desarrollan diferencias en las características entre las poblaciones simpátricas y alopátricas para minimizar la competencia interespecífica (Frier 1979). En este contexto, entre las dos especies de Lekanesphaera más abundantes, L. hoestlandti y L. rugicauda, en este estudio se observó una clara segregación espacial (un desplazamiento medio de 9.8 km entre sus respectivas Dcm), así como una alternancia en sus picos de densidad durante el periodo templado (fig. 4). A priori, la mayor abundancia de predadores potenciales (pequeños peces y crustáceos decápodos) en las aguas menos turbias y más salinas de la parte externa del estuario (Drake et al. 2002, Cuesta et al. 2006) podrían haber contribuido al desplazamiento río arriba de la especie más eurihalina, L. rugicauda. Sin embargo, esta especie no se encontró en los estómagos de sus predadores potenciales (Baldó y Drake 2002), lo que indica que los predadores no fueron determinantes en su distribución espacial. De forma similar, la amplia distribución espacial de L. rugicauda en el estuario durante sus periodos de alta densidad (valores de D_CM entre 9.5 y 30.0 km) parece indicar que la disponibilidad de hábitats adecuados en las diferentes zonas del estuario no fue un factor limitante para la distribución de L. rugicauda. Por tanto, como previamente se indicó para los misidáceos N. integer y R. tartessicus, también habitantes usuales de las zonas oligo- y polihalina del Estuario del Guadalquivir respectivamente (Vilas et al. 2006), se plantea la hipótesis de que L. rugicauda, por ser más eurihalina, evita la masa de agua más salina para reducir la competencia por el hábitat y la comida con su cóngenere menos eurihalina L. hoestlandti. Betz (1978) ha sugerido una situación similar en las aguas del Kiel-Canal colonizadas por L. hookeri, las cuales aparentemente son evitadas por la eurihalina L. rugicauda para reducir la competencia interespecífica.

En resumen, los estudios de campo realizados sobre tres especies de Lekanesphaera coexistentes en un estuario templado han sido utilizados para probar la hipótesis de que su abundancia y distribución en este ecosistema estaban limitadas principalmente por las condiciones ambientales; para ser más precisos, por la temperatura del agua, la salinidad y la turbidez. La generalizada baja densidad de L. hookeri en el tramo estudiado, junto al efecto positivo de las precipitaciones sobre esta especie, apoya la idea de que con la entrada de agua dulce al estuario se produce una llegada de individuos procedentes de los hábitats asociados. Por el contrario, el elevado y positivo efecto de la salinidad sobre la densidad de L. hoestlandti (la salinidad explicó un 59.4% de la varianza temporal de su densidad), así como su distribución espacial y con respecto a la salinidad mucho más restringidas, indicó que este factor ambiental podría estar siendo predominante en su población en el estuario. Por el contrario, la distribución de campo de L. rugicauda mostró un cierto sesgo hacia aguas con menor salinidad al menos cuando L. hoestlandti mostraba alta densidad. De acuerdo con todos estos hechos, se plantea la hipótesis de que la mayor eurihalinidad de L. rugicauda permite que esta especie evite la competencia con L. hoestlandti habitando en las aguas más estresantes (de baja salinidad) de la zona interna cuando esta última presenta alta densidad en la parte más externa del estuario. Por tanto, como previamente se señaló para las especies de misidáceos del Estuario del Guadalquivir (Vilas et al. 2006), la distribución estuarina de las especies menos eurihalinas como L. hoestlandti, parece estar más controlada por la salinidad, mientras que la distribución de las especies más eurihalinas, como L. rugicauda, podría deberse más bien a que estas especies buscan evitar la competencia interespecífica.

 

Agradecimientos

Los autores agradecen a M Ruiz-Sánchez su ayuda en el campo, a M Espigares su ayuda en el procesado de muestras, a J Junoy la confirmación de la situación taxonómica de L. hoestlandti y a los revisores por sus acertadas sugerencias. Nuestro agradecimiento se extiende también a la Confederación Hidrográfica del Guadalquivir que nos proporcionó el caudal diario de agua liberado desde la presa. El estudio fue llevado a cabo con financiación de las Consejerías de Medio Ambiente y de Agricultura y Pesca de la Junta de Andalucía y del proyecto MCYT, REN2000-0822 MAR.

 

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