Artículos

 

Efectos del cultivo de salmón sobre crustáceos bénticos

 

Effects of salmon farming on benthic Crustacea

 

J Hall-Spencer¹, R Bamber²

 

¹ Marine Institute, Marine Biology and Ecology Research Centre, School of Biological Sciences, University of Plymouth, Drake Circus, Plymouth, UK, PL4 8AA. E-mail: jason.hall-spencer@plymouth.ac.uk.

² The Natural History Museum, Cromwell Road, London, UK, SW7 5BD.

 

Recibido en noviembre de 2006;
Aceptado en junio de 2007.

 

Resumen

Como el acuacultor más importante de la Unión Europea, Escocia utiliza prácticamente todos sus fiordos para cultivar salmón. Recientemente se ha promovido el traslado de los encierros de sitios protegidos a zonas con mareas intensas debido a que estos cultivos causan enriquecimiento orgánico del substrato fangoso en áreas con poco flujo de mareas. Esto ha resultado en una tendencia a ubicar encierros sobre sustratos de grava cubiertos de algas coralinas, conocidos como bancos de rodolitos o maerl. Éstos generalmente presentan fuertes mareas y constituyen el hábitat de una gran variedad de crustáceos bénticos. En 2003 se estudiaron los efectos de los desechos de una gran granja de salmón, situada desde 1991 sobre un banco de maerl en Shetland, sobre los crustáceos bénticos. Los registros anuales mostraron una creciente mortandad de los rodolitos, periodos de anoxia y acumulación de materia orgánica sobre el substrato 25 m alrededor de los encierros. La cuantificación de la composición de la fauna de crustáceos, utilizando cinco muestras tamizadas (0.5 mm de apertura) por sitio, mostró reducciones significativas de la biodiversidad cerca de la granja. Algunos carroñeros (e.g., el anfípodo Socarnes erythrophthalmus) fueron más abundantes cerca de los encierros que a >75 m de ellos. Asimismo, muchos crustáceos pequeños (e.g., los taneidos Leptognathia breviremis, Typhlotanais microcheles y Psudoparatanais batei; los cumáceos Nannastacus unguiculatus, Cumella pygmaea y Vaunthompsonia cristata; y el anfípodo Austrosyrrhoe fmbriatus) disminuyeron cerca de los encierros. A pesar de las fuertes mareas los crustáceos bénticos se vieron impactados significativamente por la granja, probablemente debido al efecto combinado de los desechos orgánicos y el uso de toxinas para combatir a los copépodos parásitos. Recomendamos que la práctica de "descanso", en la cual los encierros son movidos de un lugar a otro con la esperanza de que los sitios perturbados se recuperen, no sea utilizada en hábitats sensibles como los bancos de maerl, ya que ello simplemente incrementaría el tamaño del área degradada.

Palabras clave: Crustacea, rodolito (maerl), cultivo de salmón, Escocia.

 

Abstract

Scotland is the largest aquaculture producer in the European Union and utilizes almost all of its fjords for salmon culture. Recent UK policy has encouraged the movement of farm cages away from enclosed sites to areas with strong tidal flow because salmon farms are known to cause organic-enrichment of muddy substrata in areas with low tidal flow. This has resulted in a spate of applications to site cages over coralline algal gravel beds (termed maerl) that are usually strongly tidal and provide habitat for a diverse array of benthic Crustacea. In 2003 we studied the effects of farm waste on benthic crustaceans from a large salmon farm in Shetland that had been situated above a maerl bed since 1991. Annual monitoring reports showed a die-back of living maerl, periods of anoxia and an accumulation of organic material on the seabed within 25 m of the cages. Assessments of crustacean assemblages, quantified using 0.5-mm-sieved replicate (n = 5 per site) core samples, showed significant reductions in biodiversity near the farm. Some scavengers (e.g., the amphipod Socarnes erythrophthalmus) were far more abundant near the cages than at distances >75 m from the cages, but many small crustaceans (e.g., the tanaids Leptognathia breviremis, Typhlotanais microcheles and Psudoparatanais batei; the cumaceans Nannastacus unguiculatus, Cumella pygmaea and Vaunthompsonia cristata; and the amphipod Austrosyrrhoe fimbriatus) were impoverished near the cages. We found that benthic Crustacea were significantly impacted by the salmon farm, despite the presence of strong currents, probably due to the combined effects of organic wastes and the use of toxins to combat parasitic copepods. We recommend that "fallowing", whereby farm cages are moved between sites to allow benthic recovery, is not carried out at sites where long-lived biogenic habitats such as maerl occur because this will likely increase the area of habitat degradation.

Key words: Crustacea, maerl, salmon farming, Scotland.

 

Introducción

Existe una búsqueda progresiva de sitios para la acuicultura marina que proporcionen un producto de calidad y beneficios económicos con un mínimo de impacto ambiental (Pearson y Black 2001). Tales zonas acuícolas incluyen los bancos de rodolitos o maerl, los cuales son depósitos de carbonatos, de lento crecimiento, que se encuentran en regiones costeras alrededor del mundo y están formados por algas coralinas rojas no fijas (Irvine y Chamberlain 1994, Foster 2001, Grall y Hall-Spencer 2003). Estas algas crecen en hábitats someros (<80 m) y típicamente albergan una fauna rica y compleja de crustáceos (De Grave 1999, Hall-Spencer y Atkinson 1999, Grall et al. 2006, Foster et al. 2007). Estos hábitats generalmente se encuentran en zonas protegidas del oleaje, pero con suficiente movimiento mareal para impedir el entierro de las algas coralinas en el fondo limoso, y son muy comunes a lo largo de las costas de fiordos de Noruega y Escocia (Freiwald y Henrich 1994, Hall-Spencer 1998). Escocia es el mayor acuacultor de la Unión Europea y sus fiordos ofrecen las condiciones de protección apropiadas para las granjas de mariscos y peces de escama. Escocia ocupa el tercer lugar a nivel mundial en términos de la producción de salmón (140,000 t año^-1), después de Noruega (~415,000 t año^-1) y Chile (~200,000 t año^-1); este último país actualmente tiene la industria de cultivo de salmón de mayor crecimiento en el mundo. En 2006, en Escocia existían 475 granjas de maricultura e instalaciones en todos los fiordos principales (fig. 1a). La operación de estas granjas ha causado inquietud sobre sus posibles efectos ambientales (Pearson y Black 2001), ya que se sabe que los desechos de las granjas de salmón impactan el bentos de los hábitats de fango de los fiordos (Cromey et al. 2002, Pereira et al. 2004). Existe una carencia de información sobre los efectos de granjas piscícolas en zonas de mareas fuertes. La política actual del Reino Unido en cuanto a la localización de los sitios de maricultura consiste en promover el traslado de los encierros que se encuentran en áreas protegidas con bajas velocidades de corrientes a áreas con corrientes de moderadas a altas para así lograr una mejor dispersión de los desechos y, consecuentemente, un menor impacto de éstos sobre el fondo y alrededor de los encierros. Por tanto, recientemente han aumentado las solicitudes de operadores de granjas para reubicarse a sitios de mayor energía, como son los bancos de maerl.

Los bancos de maerl del Atlántico Nororiental forman hábitats aislados de alta biodiversidad, biomasa y productividad béntica (Grall y Glémarec 1997a, b; Hall-Spencer 1998; Hall-Spencer et al. 2003; Martin et al. 2007), con una diversa fauna de crustáceos (Myers y McGrath 1980, 1983; DeGrave 1999; Hall-Spencer y Atkinson 1999; Hall-Spencer et al. 1999; Grall et al. 2006). Alrededor del Reino Unido estos bancos se encuentran principalmente en las costas del norte y oeste de Escocia (fig. 1b). Entre las algas, las coralinas son las de crecimiento más lento (del orden de milímetros por año), formando hábitats que tardan milenios en acumularse (Blake y Maggs 2003, Bosence y Wilson 2003, Grall y Hall-Spencer 2003). Esta longevidad presenta implicaciones fundamentales para el manejo de actividades que probablemente tengan un efecto negativo sobre los bancos de maerl.

El presente estudio se llevó a cabo durante muestreos para las agencias de Protección Ambiental de Escocia y Patrimonio Natural Escocés (SEPA y SNH, respectivamente, por sus siglas en inglés), a fin de determinar si los bancos de maerl son lugares propicios para la maricultura, en virtud de las fuertes mareas que tipifican estos ambientes, o si son susceptibles a degradación. El principal resultado de estos muestreos fue que las granjas de peces producían desechos alimenticios y fecales que resultaban mortales para los rodolitos cerca de los encierros, a pesar de la fuerte acción de las mareas (Hall-Spencer et al. 2006). En este trabajo se describe cómo esta perturbación afecta la comunidad de crustáceos bénticos epifaunales e infaunales de los bancos de maerl.

 

Material y métodos

Se estudió una granja de salmón situada sobre un banco de maerl en el sublitoral somero en las Islas Shetland (North Sandwick, Yell; 60.6408 N, 0.9908 W; -14 m PC), en una bahía orientada hacia el este en la costa nororiental de Yell (fig. 2) y protegida de los vientos dominantes del suroeste. La granja comprendía ocho encierros circulares situados dentro de una cuadrícula. En el momento del muestreo, los encierros contenían 900 t de peces que se alimentaban mediante un sistema de abastecimiento neumático controlado por una barcaza anclada. El cultivo de peces había comenzado en mayo de 1991, por lo que se consultaron los reportes anuales de monitoreo ambiental de SEPA para obtener datos hidrográficos y bénticos y poder situar nuestros muestreos en un contexto histórico. Las velocidades de las corrientes para un periodo de 15 días en junio de 2002 presentaron promedios de 0.11, 0.12 y 0.12 m s^-1, y máximos de 0.21, 0.21 y 0.47 m s^-1, a 3.2, 7.7 y 10.7 m por arriba del fondo, respectivamente, confirmando que las corrientes eran fuertes alrededor del sitio, con periodos regulares de flujos mínimos de agua. Nuestro resumen de los reportes de SEPA (tabla 1) muestra que el sitio había sido utilizado de forma intensiva para el cultivo de peces durante 12 años, con hasta 160,000 salmones (en 1996) y una biomasa de hasta 1150 t (en 2003). Los encierros fueron originalmente situados en una zona con 90% de cobertura de rodolitos (maerl) vivos, la cual disminuyó a 30% de cobertura viva durante los siguientes cuatro años, con registros intermitentes de desperdicios alimenticios, praderas de Beggiatoa (bacterias reductoras del azufre e indicadoras de condiciones de bajo oxígeno) y zonas de rodolitos (maerl) muertos (fig. 3a, b). Luego se reubicaron los encierros sobre una zona con 90% de cobertura de rodolitos (maerl) vivos, disminuyendo a 30% de cobertura viva en 2002. De 1991 a principios de 2002, SEPA clasificó el sitio como "satisfactorio" con base en reportes visuales del bentos, pero a finales de junio de 2002 la primera evaluación de la infauna del sitio indicó una alta densidad (166,800 m^-2) de poliquetos indicativos de enriquecimiento orgánico (e.g., Capitella sp.) cerca de los encierros, por lo que el sitio fue clasificado como "no satisfactorio". Durante nuestro muestreo, la granja recibió permiso de utilizar benzoato de emamectina y teflubenzurón como pesticidas para combatir las infestaciones de piojos de mar Caligus elongatus von Nordmann y Lepeophtherius salmonis (Kröyer).

Nuestros muestreos se realizaron entre el 24 y 26 de junio de 2003, cuando la granja recibió permiso de sembrar 995 t de salmón. Los organismos se encontraban en su segundo año de producción y la alimentación consistía de 698 kg pelets encierro^-1 día^-1. Se colocaron dos líneas de transecto en el fondo, uno de cada lado de los encierros en la dirección del principal flujo de corriente, para obtener dos grupos de estaciones a 0, 25, 50, 75 y 100 m de los encierros. Como referencia se muestrearon dos bancos de maerl en el sublitoral somero (-10 a -14 m PC) situados de 500 a 1000 m de los encierros, alejados de cualquier fuente conocida de enriquecimiento orgánico (60.6497 N, 0.9837 W; 60.6490 N, 0.9825 W). Se registraron las posiciones de las estaciones mediante GPS (Garmin E-trex).

En cada estación de muestreo se estimaron las abundancias de los crustáceos carroñeros conspícuos con base en la escala semicuantitativa SACFOR, donde S = superabundante, A = abundante, C = común, F = frecuente, O = ocasional y R = raro, usando el método in situ propuesto por Hiscock (1998). Los buzos anotaron la presencia/ausencia de desechos alimenticios y fecales, y tomaron cinco muestras de los sitios de referencia y cinco de cada estación de muestreo en cada transecto mediante núcleos cilíndricos (0.01 m²) hasta una profundidad de sedimento de 20 cm. En la superficie, las muestras fueron colocadas en doble bolsa y preservadas usando formol al 15-20% neutralizado con bórax, para ser posteriormente tamizadas en el laboratorio (0.5 mm de apertura de malla). Las especies formadoras de maerl que se recolectaron en los núcleos fueron identificadas siguiendo los métodos de Irvine y Chamberlain (1994) en un microscopio electrónico de barrido JSM 5600 LV La fracción tamizada (0.5 mm) fue lixiviada con agua dulce para remover los elementos más ligeros de la fauna, los cuales fueron contados e identificados bajo un microscopio de disección. Los elementos faunales más pesados fueron escaneados con magnificación baja, identificados y contados. Las especies coloniales (e.g., hidroideos, briozoarios) fueron excluidos del análisis. Cuando era necesario, se hicieron preparaciones adecuadas de animales enteros o partes de ellos y se examinaron bajo un microscopio compuesto. Se presentan datos sobre los números de individuos y de especies, el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H', medida de la diversidad de una comunidad que incorpora tanto la riqueza de especies como el grado en que los individuos se encuentran repartidos equitativamente entre todas las especies) y el índice trófico infaunal (ITI, índice que varía de 0 a 100 y evalúa los cambios en el modo trófico de organismos bénticos en áreas sujetas a enriquecimiento orgánico creciente). La SEPA (2003) utiliza la siguiente interpretación de los valores del ITI con respecto a las comunidades bénticas alrededor de granjas piscícolas: un valor de 60 a 100 indica una comunidad normal, uno de 30 a 60 una comunidad modificada y uno de <30 una comunidad degradada.

 

Resultados

Nuestros muestreos en 2003 mostraron claras evidencias de enriquecimiento orgánico cerca de los encierros, tales como huesos y heces de salmón, alimento no consumido y detritus floculento. Los desperdicios alimenticios y desechos fecales se habían acumulado en los canales de ondas sedimentarias, en las cavidades hechas por organismos bioturbadores (tales como el cangrejillo Upogebia deltaura (Leach) y el cangrejo decápodo Cancer pagurus L.), y dentro de la matriz entrelazada de los talos de maerl. En los muestreos in situ, los cangrejos Necora puber (L.) (fig. 3c) y Carcinus maenus (L.) (fig. 3d) se encontraron en densidades de 1-9 × 10^-2 m^-2 cerca de los encierros pero de sólo 1-9 × 10^-3 m^-2 en los sitios de referencia. Asimismo, los cangrejos Cancer pagurus, Liocarcinus depurator (L.) y el hermitaño Pagurus bernhardus (L.) se observaron en densidades de 1-9 × 10^-1 m^-2 alrededor de la granja, alimentándose de desperdicios de pelets, pero en densidades mucho menores (1-9 × 10^-2 m^-2) en los sitios de referencia donde no hay evidencia de desechos orgánicos y la cobertura de rodolitos (maerl) vivos es de 90%. Todos los talos de maerl recolectados para su identificación correspondieron a Phymatolithon calcareum (Pallas) Adey et McKibbin; los especímenes recolectados cerca de los encierros estaban muertos o presentaron una apariencia moteada debido a la pérdida de pigmentación y erosión del epitalo.

Según los valores de H', el número total de taxones (72-75) encontrado en las cinco réplicas de los núcleos tomados cerca de los encierros fue menor que el número de taxones (80-139) observado en cinco núcleos de los sitios de referencia; la mayor diversidad se encontró más allá de los 75 m en el transecto 2 y en los sitios no impactados de referencia (tabla 2). Los valores del ITI fueron bajos (<30) hasta 75 m de los encierros, lo que indica una comunidad béntica degradada; estos valores fueron menores (2.89-15.49) alrededor de los encierros e incrementaron a mayor distancia de la granja hasta un valor de 60 a 100 m de los encierros.

Se observó una abundante fauna de crustáceos pequeños en los núcleos tomados de los sitios no afectados por enriquecimiento orgánico (Ostracoda no identificada, 1 sp. Nebaliacea, 35 spp. Amphipoda, 7 spp. Isopoda, 4 spp. Tanaidacea, 4 spp. Cumacea). Varias de las especies encontradas son características de una gama de sustratos, desde fango suave (e.g., Eusirus longipes Boeck, Westwoodilla caecula (Bate)) hasta arena (e.g., Corophium crassicorne Bruzelius, Urothoe elegans (Bate)) y grava (e.g., Ceradocus semiserratus (Bate)). Se registraron promedios significativamente menores (P < 0.05, prueba t) de todos los principales grupos de crustáceos pequeños recolectados en los núcleos (n = 10) tomados cerca de los encierros en comparación con los promedios obtenidos para los núcleos (n = 10) de los sitios de referencia: promedio de ostrácodos por núcleo cerca de los encierros = 1.7 ± 2.1 DE vs. 19.7 ± 13.7 DE para los sitios de referencia, anfípodos = 5 ± 4.29 vs. 17.1 ± 2.3, isópodos = 0.1 ± 0.1 DE vs. 5.8 ± 1.65, taneidos = 5 ± 4.29 vs. 17.1 ± 2.3, y cumáceos = 0.3 ± 0.1 DE vs. 11.7 ± 4.38. La tabla 3 muestra que tres de las especies de crustáceos pequeños ocurrieron en densidades significativamente mayores en los núcleos recolectados cerca de la granja, mientras que 18 especies ocurrieron en densidades significativamente mayores en los sitios de referencia. Las autoridades taxonómicas para las especies mencionadas en la tabla 3 fueron tomadas de Holmes et al. (1997). Aunque unos cuantos carroñeros oportunistas como Socarnes erythrophthalmus Robertson, incrementaron en abundancia cerca de la granja (fig. 4a), la tendencia general fue que la abundancia y diversidad de crustáceos bénticos pequeños disminuyó conforme nos aproximamos a la granja. En la figura 4(b-f) se muestran las especies que fueron numerosas en los sitios de referencia pero que decrecieron drásticamente en número cerca de la granja.

 

Discusión

La reubicación de las granjas de maricultivo a sitios más expuestos es relativamente nueva y existen pocos estudios de los efectos sobre hábitats bénticos en zonas de corrientes fuertes (Lee et al. 2006). Aunque nuestro estudio se enfocó en cultivos de salmón en la Unión Europea, es probable que los resultados obtenidos aquí tengan relevancia para las granjas de peces en otros ambientes de fiordos, como los de Chile, Canadá, Tasmania y Noruega, donde los encierros se colocan sobre hábitats sensibles del fondo marino en zonas con mareas intensas. La necesidad de este trabajo surgió del aumento en el número de solicitudes para colocar granjas sobre bancos de maerl con intenso flujo de marea, hábitats para los que no existían evaluaciones previas sobre el impacto de la maricultura. La expectativa inicial, con base en mediciones de corrientes, fue que aún con tasas altas de alimentación (de hasta 698 kg encierro^-1 día^-1), la mayor parte de los desechos particulados de las granjas se dispersarían y que los efectos sobre el bentos serían mínimos. Hall-Spencer et al. (2006) mostraron que, durante periodos de flujo de agua lento, las partículas de las granjas más bien se asientan en las depresiones del fondo y quedan atrapadas dentro de los talos de las algas, y no son resuspendidas como puede suceder en sedimentos lisos (Cromey et al. 2002). El hecho de que los bancos de maerl estaban muertos o en condiciones muy pobres cerca de los encierros es una indicación de los efectos negativos de las granjas sobre las praderas de pastos marinos de lento crecimiento (Ruiz et al. 2001, Holmer et al. 2003), y sustenta la evidencia de laboratorio que muestra que estos bancos son particularmente sensibles a la sedimentación de limo y a reducidas concentraciones de oxígeno (Wilson et al. 2004). Los informes que cubren los 12 años de historia de la granja bajo estudio mostraron que la rotación de los encierros de salmón o el abandono periódico de los sitios para permitir su recuperación, tal y como ha sido recomendado como una herramienta de manejo para el cultivo sustentable de peces (Fernandes et al. 2001), no es una práctica recomendable en el caso de los bancos de maerl, ya que las algas coralinas crecen sólo ~1 mm año^-1 en el Atlántico Nororiental, formando depósitos en el fondo cuya acumulación tarda miles de años (Grall y Hall-Spencer 2003, Blake y Maggs 2003).

En los sitios de referencia la componente de crustáceos de la fauna de los bancos de maerl fue particularmente rica y similar a la reportada para otros depósitos del Atlántico Nororiental (De Grave 1999, Grall et al. 2006); sin embargo, el tamiz de 0.5 mm de luz de malla usado en este estudio retuvo especies e individuos de menor tamaño que la malla de 1 mm normalmente utilizada en estudios de maerl. En contraste, en la zona de la granja se encontró evidencia de enriquecimiento orgánico y una biodiversidad significativamente menor. Se han observado reducciones similares en la diversidad de bancos de maerl, las cuales fueron relacionadas con eutroficación antropogénica y enriquecimiento orgánico en la Bahía de Brest, Francia (Grall y Glémarec 1997a). En el Condado de Galway, Irlanda, buzos observaron hongos y bacterias sobre los rodolitos debajo de los encierros de cultivo (Maggs y Guiry 1987). Los cambios en el estado trófico y la estructura de la comunidad son efectos típicos del enriquecimiento orgánico en sedimentos marinos (Pearson y Rosenberg 1978), los cuales fueron demostrados por el hecho de que los cangrejos carroñeros y hermitaños fueron de 10 a 100 veces más abundantes cerca de los encierros que en los sitios de referencia, así como por la reducción en los valores del índice de diversidad de Shannon-Wiener y del ITI cerca de los encierros en comparación con los sitios de referencia. Siempre se requiere cautela en la interpretación de los índices de comunidad (Maurer et al. 1999), pero el análisis detallado de la componente de crustáceos mostró que, en este caso, el ITI proporcionó un resumen útil de los cambios en la ecología de la comunidad alrededor de la granja de cultivo.

Algunos crustáceos peracáridos y leptostráceos son carroñeros activos y característicos de hábitats orgánicamente enriquecidos, tales como los que se encuentran debajo de las granjas de peces; tienden a ser muy móviles, por lo que pueden colonizar tales ambientes rápidamente. Un ejemplo típico es el anfípodo Socarnes erythrophthalmus, el cual en este estudio fue claramente predominante a 25 m de los encierros pero menos común cerca de la granja. El leptostráceo Nebalia herbstii Leach también fue común alrededor de los encierros pero no se encontró en los sitios de referencia. El anfípodo Gammaropsis cornuta (Norman) presentó una distribución similar a la de N. herbstii, pero incluso esta especie no se encontró inmediatamente debajo de los encierros.

Las especies de taneidos encontradas son tubícolas y se alimentan de depósitos, siendo los machos los únicos que salen de sus tubos para encontrar pareja, por lo que son fácilmente sofocadas por cualquier depositación. Las densidades de Pseudoparatanais batei (GO Sars), Leptognathia breviremis (Liljeborg) y Typhlotanais microcheles GO Sars fueron muy bajas a menos de 100 m e inexistentes hasta 25 m de los encierros. Estas tres especies generalmente fueron comunes en los sitios de referencia y, por tanto, típicas de una comunidad "normal" de maerl. Mientras que dos de los tres taneidos registrados son especies que habitan sedimentos, con la especifidad de nicho relacionada con la granulometría (Bamber, en prensa), P. batei habita grietas y hábitats de algas, incluyendo los rizoides. Moore (1973), en un estudio de la fauna algal en el noreste de Inglaterra, encontró que esta especie es intolerante a la contaminación, aunque frecuentemente se encuentra en agua turbia. En general, su ecología es pobremente entendida. Gamble (1970) encontró que el taneido Parasinelobus chevreuxi (Dollfus), habitante de grietas sobre la costa, presentó una resistencia bastante alta a condiciones anaeróbicas en comparación con los anfípodos de la familia Corophidae.

Cuatro especies de cumáceos fueron comunes en los sitios de referencia y, por tanto, representativas de una comunidad de maerl no impactada. Las densidades de Nannastacus unguiculatus (Bate), N. brevicaudatus Calman, Cumella pygmaea GO Sars y Vaunthompsonia cristata Bate fueron muy bajas alrededor de los encierros, y nulas o casi nulas a <75 m de la granja. Los cumáceos son especies que se alimentan de partículas, excavando justo por debajo de la superficie del sedimento y utilizando los primeros pleópodos para llevar las partículas hacia la región bucal (maxilipedio y maxilar) donde las setas actúan como un mecanismo de filtración (Foxon 1936, Jones 1963); por tanto, la integridad del sedimento es esencial. Esta estrategia de alimentación expone a estos pequeños animales a ser sofocados por materia orgánica floculada. El único estudio sobre cumáceos relacionado con la eutroficación (Corbera y Cardell 1995) encontró que Iphinoe rhodaniensis Ledoyer (especie no relacionada con las encontradas en el sitio de estudio en Shetland) era más común en el fondo marino alrededor de las descargas de plantas de tratamiento de aguas residuales, a diferencia de Cumella limicola Sars y Nannastacus longirostris Sars que se observaron considerablemente reducidas; todos los cumáceos estaban ausentes justo al lado del efluente.

Dadas las reducciones significativas tanto en número de individuos como en diversidad de especies de crustáceos pequeños cerca de los encierros en comparación con los sitios de referencia, no se puede descartar la posibilidad de que los tratamientos contra los piojos de mar diseñados para ser tóxicos para crustáceos podrían haber agravado los efectos negativos del enriquecimiento orgánico sobre la fauna de crustáceos. Los reportes anuales de la SEPA indican que durante la época de nuestreos muestreos, la granja de cultivo de salmón bajo estudio fue autorizada para utilizar benzoato de emamectina y teflubenzurón para combatir las infestaciones de piojos. Existen pocos trabajos sobre los efectos de tratamientos contra piojos de mar en crustáceos bénticos, aunque pueden existir zonas letales de hasta 1 km² debido al uso estandarizado en granjas de peces (Ernst et al. 2001). El hecho de que se encontraran altas densidades de algunos crustáceos bénticos cerca de los encierros indica que, durante los muestreos, existían concentraciones subletales de productos químicos tóxicos.

En resumen, este trabajo confirmó que los hábitats de maerl son altamente susceptibles a los efectos de desechos de las granjas de maricultivo (posiblemente agravados por los efectos de tratamientos tóxicos contra los piojos de mar), con alteraciones significativas para la fauna asociada de crustáceos. Esto debería ser considerado en los procesos de manejo para el desarrollo sustentable de granjas de cultivo y tiene implicaciones para la planeación de otros ambientes similares con mareas intensas. Una alta carga de materia orgánica provoca la pérdida a largo plazo de rodolitos (maerl) vivos, de los cuales depende la formación del hábitat, haciendo a muchas especies (e.g., taneidos y cumáceos) susceptibles a la asfixia por partículas orgánicas. Estos resultados pueden ser válidos para granjas de encierros en otros ambientes de fiordos donde existen hábitats de fondo sensibles en zonas de mareas intensas. Si se va a autorizar el uso de los bancos de maerl para la operación de granjas de peces, sería recomendable que la ubicación de los encierros se fijara dentro de áreas arrendadas y que no se implemente la estrategia de mover los encierros de un lugar a otro con la idea de que los sitios perturbados se recuperen, ya que esto podría incrementar el deterioro a largo plazo.

 

Agradecimientos

Agradecemos a P Garwood su apoyo con la identificación de la infauna y a M Söffker su ayuda con la preparación de las figuras, así como a C Howson, T Mercer y A Shaw la planeación y ejecución del trabajo de buceo. El primer autor fue apoyado con un Royal Society University Research Fellowship. El proyecto fue financiado por Scottish Natural Heritage, Scottish Environmental Protection Agency, Marine Harvest (Scotland) Ltd. y Esmée Fairbairn Foundation.

Traducido al español por Christine Harris.

 

Referencias

Bamber RN. In press. Tanaidacea. In: Mackie AS, Oliver PG, Rees EIS (eds.), Benthic Biodiversity in the Southern Irish Sea. Studies in Marine Biodiversity and Systematics from the National Museum of Wales. SWISS SurveyReports.         [ Links ]

Blake C, Maggs CA. 2003. Comparative growth rates and internal banding periodicity of maerl species (Corallinales, Rhodophyta) from northern Europe. Phycologia 42: 606-612.         [ Links ]

Bosence DWJ, Wilson J. 2003. Maerl growth, carbonate production rates and accumulation rates in the Northeast Atlantic. Aquat. Conserv.: Mar. Freshwat. Ecosyst. 13: 21-32.         [ Links ]

Corbera J, Cardell MJ. 1995. Cumaceans as indicators of eutrophication on soft bottoms. Sci. Mar. 59: 63-69.         [ Links ]

Cromey CJ, Nickeil TD, Black KD, Provost PG, Griffiths CR. 2002. Validation of a fish farm waste resuspension model by use of a particulate tracer discharged from a point source in a coastal environment. Estuaries 25: 916-929.         [ Links ]

De Grave S 1999. The influence of sedimentary heterogeneity on within maerl bed differences in infaunal crustacean community. Estuar. Coast. Shelf Sci. 49: 153-163.         [ Links ]

Ernst W, Jackman P, Doe K, Pages F, Julien G, Mackay K, Sutherland T. 2001. Dispersion and toxicity to non-target aquatic organisms of pesticides used to treat sea lice on salmon in net pen enclosures. Mar. Pollut. Bull. 42: 433-444.         [ Links ]

Fernandes TF, Eleftheriou A, Ackefors H, Eleftheriou M, Ervik A, Sanchez-Mata A, Scanlon T, White P, Cochrane S, Pearson TH, Read PA. 2001. The scientific principles underlying the monitoring of the environmental impacts of aquaculture. J. Appl. Ichthyol. 17: 181-193.         [ Links ]

Foster MS. 2001. Rhodoliths: Between rocks and soft places. J. Phycol. 37: 659-667        [ Links ]

Foster MS, McConnico LM, Lundsten L, Wadsworth T, Kimball T, Brooks LB, Medina-López M, Riosmena-Rodriguez R, Hernândez-Carmona G, Vásquez-Elizondo RM, Johnson S, Steller DL. 2007. Diversity and natural history of a Lithothamnion muelleri-Sargassum horridum community in the Gulf of California. Cienc. Mar. 33: 364-384        [ Links ]

Foxon GEH. 1936. Notes on the natural history of certain sand- dwelling Cumacea. Ann. Mag. Nat. Hist. 17: 377-393.         [ Links ]

Freiwald A, Henrich R. 1994. Reefal coralline algal build-ups within the Arctic Circle: Morphology and sedimentary dynamics under extreme environmental seasonality. Sedimentology 41: 963-984.         [ Links ]

Gamble JC. 1970. Anaerobic survival of the crustaceans Corophium volutator, C. arenarium and Tanais chevreuxi. J. Mar. Biol. Assoc. UK 50: 659-671.         [ Links ]

Grall J, Glémarec M. 1997a. Using biotic indices to estimate macro-benthic community perturbations in the Bay of Brest. Estuar. Coast. Shelf Sci. 44: 43-53.         [ Links ]

Grall J, Glémarec M. 1997b. Biodiversité des fonds de maerl en Bretagne: Approche fonctionnelle et impacts anthropogeniques. Vie Milieu 47: 339-349.         [ Links ]

Grall J, Hall-Spencer JM. 2003. Problems facing maerl conservation in Brittany. Aquat. Conserv.: Mar. Freshwat. Ecosyst. 13: 55-64.         [ Links ]

Grall J, Le Loc'h F, Guyonnet B, Riera P. 2006. Community structure and food web based on stable isotopes (815N and 813C) analyses of a Northeastern Atlantic maerl bed. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 338: 1-15.         [ Links ]

Hall-Spencer JM. 1998. Conservation issues concerning the molluscan fauna of maerl beds. J. Conchol. Spec. Publ. 2: 271-286.         [ Links ]

Hall-Spencer JM, Atkinson RJA. 1999. Upogebia deltaura (Crustacea, Thallassinidea) in Clyde Sea maerl beds, Scotland. J. Mar. Biol. Assoc. UK 79: 871-880.         [ Links ]

Hall-Spencer JM, Moore PG, Sneddon L. 1999. Observations and possible function of the striking anterior colouration pattern of Galathea intermedia (Crustacea: Decapoda: Anomura). J. Mar. Biol. Assoc. UK 79: 371-372.         [ Links ]

Hall-Spencer JM, Grall J, Moore PG, Atkinson RJA. 2003. Bivalve fishing and maerl-bed conservation in France and the UK: Retrospect and prospect. Aquat. Conserv. Mar. Freshwat. Ecosyst. 13: 33-41.         [ Links ]

Hall-Spencer JM, White N, Gillespie E, Gillham K, Foggo A. 2006. The impact of fish farms on maerl beds in strongly tidal areas. Mar. Ecol. Prog. Ser. 326: 1-9.         [ Links ]

Hiscock K. 1998. Biological monitoring of marine Special Areas of Conservation: A handbook of methods for detecting change. Joint Nature Conservation Committee, Peterborough.         [ Links ]

Holmer M, Pérez M, Duarte C. 2003. Benthic primary producers: A neglected environmental problem in Mediterranean mariculture? Mar. Pollut. Bull. 46: 1372-1376.         [ Links ]

Holmes JMC, Costello MJ, Connor DW. 1997. Crustacea. In: Howson CM, Picton BE (eds.), The Species Directory of the Marine Fauna and Flora of the British Isles and Surrounding Seas. Ulster Museum and the Marine Conservation Society, Belfast and Rosson-Wye, pp. 153-224.         [ Links ]

Irvine LM, Chamberlain YMC. 1994. Seaweeds of the British Isles. Vol. 1, Part 2B. British Museum (Natural History), London.         [ Links ]

Jones NS. 1963. The marine fauna of New Zealand: Crustaceans of the order Cumacea. N.Z. Oceanogr. Inst. Mem. 23: 9-80.         [ Links ]

Keegan BF. 1974. The macrofauna of maerl substrates on the west coast of Ireland. Cah. Biol. Mar. 15: 513-530.         [ Links ]

Lee HW, Bailey-Brock JH, McGurr MM. 2006. Temporal changes in the polychaete infaunal community surrounding a Hawaiian mariculture operation. Mar. Ecol. Prog. Ser. 307: 175-185.         [ Links ]

Maggs CA, Guiry MD. 1987. Gelidiella calcicola sp. nov. (Rhodophyta) from the British Isles and northern France. Br. Phycol. J. 24: 253-269.         [ Links ]

Martin S, Clavier J, Chauvaud L, Thouzeau G. 2007. Community metabolism in temperate maerl beds. I. Carbon and carbonate fluxes. Mar. Ecol. Prog. Ser. 335: 19-29.         [ Links ]

Maurer D, Nguyen H, Robertson G, Gerlinger T. 1999. The Infaunal Trophic Index (ITI): Its suitability for environmental monitoring. Ecol. Appl. 9: 699-713.         [ Links ]

Moore PG. 1973. The kelp fauna of northeast Britain. III. Multivariate classificaton: Turbidity as an ecological factor. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 13: 127-163.         [ Links ]

Myers AA, McGrath D. 1980. A new species of Stenothoe dana (Amphipoda, Gammeridea) from maerl deposits in Kilkeran Bay. J. Life Sci. R. Dublin Soc. 2: 15-18.         [ Links ]

Myers AA, McGrath D. 1983. The genus Listriella (Crustacea: Amphipoda) in British and Irish waters, with the description of a new species. J. Mar. Biol. Assoc. UK 63: 347-353.         [ Links ]

Pearson TH, Rosenberg R. 1978. Macrobenthic succession in relation to organic enrichment and pollution in the marine environment. Oceanogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 16: 229-311.         [ Links ]

Pearson TH, Black KD. 2001. The environmental impact of marine fish cage culture. In: Black KD (ed.), Environmental Impacts of Aquaculture. Academic Press, Sheffield, pp. 1-31.         [ Links ]

Pereira PMF, Black KD, McLusky DS, Nickell TD. 2004. Recovery of sediments after cessation of marine fish farm production. Aquaculture 235: 315-330.         [ Links ]

Ruiz JM, Pérez M, Romero J. 2001. Effects of fish farm loadings on seagrass (Posidonia oceanica) distribution, growth and photosynthesis. Mar. Pollut. Bull. 42: 749-760.         [ Links ]

SEPA, Scottish Environmental Protection Agency. 2003. Regulation and monitoring of marine cage fish farming in Scotland: A procedures manual. Downloaded from www.sepa.gov.uk.         [ Links ]

Wilson S, Blake C, Berges JA, Maggs CA. 2004. Environmental tolerances of free-living coralline algae (maerl): Implications for European maerl conservation. Biol. Conserv. 120: 283-293.         [ Links ]