Notas de investigación

 

Imposex en gastrópodos de Venezuela

 

Imposex in gastropods from Venezuela

 

P Miloslavich¹, PE Penchaszadeh², G Bigatti³

 

¹ Departamento de Estudios Ambientales, Universidad Simón Bolívar, Apartado postal 89000, Caracas 1080, Venezuela.

² CONICET-Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, UBA & Museo Argentino de Ciencias Naturales, Av. Ángel Gallardo 470, Buenos Aires, Argentina.

³ Centro Nacional Patagónico CENPAT-CONICET, Bvd. Brown 2825, U9120ACV, Puerto Madryn Chubut, Argentina. E-mail: gbigatti@cenpat.edu.ar.

 

Recibido en noviembre de 2006;
Aceptado en julio de 2007

 

Resumen

Se denomina imposex a la aparición de caracteres sexuales secundarios en hembras de neogasterópodos producidos por la exposición a tributil-estaño (TBT). No existen hasta la fecha reportes de este fenómeno en el Caribe sur, donde habitan poblaciones de gasterópodos marinos que son comestibles y explotados comercialmente. Con el fin de determinar si el fenómeno de imposex afecta a poblaciones de gasterópodos, realizamos muestreos en diferentes zonas en Isla Margarita y la zona continental de Venezuela con distintos niveles de actividad náutica. Las especies afectadas fueron Chicoreus brevifrons, Chicoreus (Phylonotus) margaritensis y Leucozonia nasa; sin embargo, no se encontraron hembras con la vagina obstruida. Se encontró imposex en una laguna costera con alta densidad de botes pintados con anti-incrustantes, mientras que en costas abiertas y con bajo tránsito marino el fenómeno no fue observado. Una encuesta realizada con dueños de embarcaciones reveló que el TBT no se utiliza desde dos a tres años previos al presente estudio, pero ha sido reemplazado con otras pinturas anti-incrustantes. Este es el primer reporte de imposex en Venezuela, pero se necesitan otros estudios utilizando los bioindicadores identificados en este trabajo para determinar la dispersión de la contaminación por TBT y sus implicancias biológicas en zonas con tránsito marino.

Palabras clave: gasterópodos comestibles, TBT, polución marina, imposex, Caribe sur.

 

Abstract

The imposex phenomenon is a superimposition of male characters on gastropod females due to exposure to tributyltin (TBT). There have been no previous reports of this phenomenon in the southern Caribbean, which is inhabited by some edible and commercially exploited gastropod populations. To determine whether imposex is affecting some of these local gastropod populations, surveys were conducted at several sites with different levels of boating activity around Margarita Island and on the continental coast of Venezuela. The species affected were Chicoreus brevifrons, Chicoreus (Phylonotus) margaritensis and Leucozonia nasa; however, no females with obstructed vagina were observed. Imposex was observed in a coastal lagoon and on the coast at sites characterized by medium to high boat concentrations, but was not detected in open waters with low marine traffic. A survey of local boat operators indicated that the use of TBT had stopped 2-3 years prior to this study and had been replaced by regular application of other antifouling paints. This is the first report of imposex in Venezuela, but further studies incorporating the bioindicators identified here are needed in order to determine the full extent of TBT contamination and the biological implications in zones with marine traffic.

Key words: edible gastropods, TBT, marine pollution, imposex, southern Caribbean.

 

Introducción

Los gasterópodos gonocóricos presentan fecundación interna, transfiriendo los espermatozoides por cópula o espermatóforos (Gibbs y Bryan 1994). El término imposex fue descrito por primera vez por Smith en 1971 como una superposición de caracteres masculinos en hembras de gasterópodos expuestas a tributil-estaño (TBT, por sus siglas en inglés), un compuesto anti-incrustante utilizado en embarcaciones marinas (Smith 1981, Bryan et al. 1986, Gibbs 1996). Uno de estos caracteres es el desarrollo de un pene o un conducto deferente, el cual puede bloquear el oviducto femenino causando esterilización y, en consecuencia, una disminución de la población de gasterópodos en la zona expuesta (Oehlmann et al. 1996a). Este fenómeno es ampliamente conocido en todo el mundo y ha sido reportado para más de 170 especies. Concentraciones menores a 1 ng L^-1 de TBT en agua y sedimentos pueden inducir imposex en neogasterópodos (Bryan et al. 1986). Se han realizado biomonitoreos de polución por TBT en aguas costeras y mar abierto usando gasterópodos murícidos (Evans y Nicholson 2000). En Sudamérica, el fenómeno de imposex fue reportado por primera vez en Chile por Gooding et al. (1999), en Brasil por Castro et al. (2000) y en Argentina por Penchaszadeh et al. (2001). Estudios recientes hechos en las costas del Atlántico y el Pacífico Sur confirmaron que la presencia de imposex en una localidad está relacionada con la contaminación por TBT en agua y/o sedimentos (Caetano y Absalao 2002, Fernández et al. 2002, Goldberg et al. 2004, Bigatti y Penchaszadeh 2005, Bigatti y Carranza 2007). A pesar de la amplia distribución del fenómeno de imposex, no existen reportes del mismo en el Caribe sur. A lo largo de la costa venezolana se encuentran varios asentamientos de pescadores, en particular en la costa este, la cual se caracteriza por un sistema de surgencia altamente productivo (Penchaszadeh et al. 2000). En estas localidades existen muchas embarcaciones pintadas con productos anti-incrustantes y a su vez poblaciones de gasterópodos comestibles y explotados comercialmente (Gómez 1999). Con la finalidad de determinar si el fenómeno de imposex está afectando alguna de estas poblaciones locales de gasterópodos, muestreamos en un sitio en la costa continental central y varios sitios alrededor de la Isla Margarita en el este de Venezuela (fig. 1).

 

Material y métodos

Durante julio de 2004 se recolectaron especímenes de gasterópodos pertenecientes a las familias que figuran en la tabla 1. Los individuos fueron muestreados en la costa continental en Playa Patanemo (fig. 1), una playa arenosa oceánica con una zona rocosa en su parte este, caracterizada por muy bajo tránsito marino. Los sitios muestreados en la Isla Margarita fueron Laguna La Restinga, La Caracola y La Pared. La Laguna La Restinga es una laguna costera caracterizada por una gran actividad náutica y fondos de fango cubiertos con parches del alga Thalassia testudinum, así como extensas formaciones de manglares (ver Bigatti et al. 2005). La marina de Playa La Caracola es un puerto deportivo con amarres para embarcaciones particulares, en donde no transitan barcos pesqueros. En La Pared, un sitio oceánico y expuesto en las costas exteriores de la isla, se tomaron muestras en dos sitios, el primero fue el embarcadero usado por barcos de pesca con escasa profundidad y, el segundo, un sitio cercano a la costa pero con una profundidad de entre 5 y 10 m y con bajo tránsito marino (tabla 1).

Ocurrencia de imposex

El sexo de los individuos fue determinado macroscópicamente por la presencia de la glándula del albumen, la glándula de la cápsula y la vagina en hembras, y la ausencia de estos caracteres en los machos. El color de las gónadas fue otra característica usada para sexar a los animales. El largo del pene en hembras y machos, y la longitud total de los individuos fueron medidos con un vernier bajo lupa estereoscópica. Para cada especie y localidad se calculó el porcentaje de hembras que presentaban imposex, así como el índice relativo del largo del pene (RPSI, por sus siglas en inglés) mediante:

donde es el largo medio del pene en hembras y es el largo medio del pene en machos (sensu Gibbs y Bryan 1994) (tabla 1).

Dado el gran numero de embarcaciones pintadas con anti-incrustantes en la Laguna La Restinga, realizamos una encuesta entre pescadores artesanales, trabajadores de astilleros y dueños de barcos (n = 20) de la zona con el fin de determinar la frecuencia en que los cascos de las embarcaciones son pintados, y la composición química de las pinturas anti-incrustantes que se venden.

 

Resultados y Discusión

Se observó imposex en la Isla Margarita en aguas costeras y cuerpos de agua cerrados con concentración de embarcaciones altas o medias y una frecuencia de pintado de cascos entre 3 y 6 meses, mientras que en aguas más oceánicas de la isla o del continente con bajo nivel de tránsito marino, el fenómeno de imposex no fue detectado. Las especies afectadas fueron Chicoreus brevifrons, Chicoreus (Phylonotus) margaritensis y Leucozonia nasa, en las cuales el imposex se detectó como una neoformación de pene en las hembras; sin embargo no se encontraron individuos con el conducto deferente ocluyendo la vagina (fig. 2). El RPSI varió entre 0.72 en C. (Phylonotus) margaritensis hasta 70.54 en L. nasa, valores que podrían estar relacionados con una respuesta diferencial de las especies sometidas a concentraciones de TBT (Smith 1981, Gooding et al. 1999). No fue posible obtener las mismas especies en las distintas localidades, pero en el caso de la familia Muricidae, muestreada sólo en Isla Margarita, el imposex fue de 100% en la laguna costera al igual que en las aguas abiertas en las costas de la isla, pero el RPSI fue más de 14 veces mayor en el área cerrada que en la costa de mar abierto (tabla 1). Esto podría estar denotando que la persistencia de contaminación por TBT en la laguna fue mayor que en el mar abierto. Por otro lado L. nasa presentó una gran incidencia de imposex con valores extremadamente altos de RPSI, sugiriendo que en esta especie la neoformación de caracteres sexuales masculinos es más evidente. Estas especies podrían ser buenos indicadores para futuros y más exhaustivos estudios sobre polución por TBT en las costas de Venezuela. Las otras especies examinadas, provenientes de sitios con baja o nula actividad náutica, no mostraron incidencia de imposex (tabla 1). Debido al bajo número de muestras obtenidas, es posible que no se haya detectado alguna baja incidencia del fenómeno en esta área. Por lo que hemos podido encontrar en la literatura no existen reportes previos de imposex en Fasciolaria tulipa y Nerita versicolor, pero en el caso de Voluta musica el fenómeno de impo-sex fue detectado en el Estado Sucre, en Venezuela (Miloslavich et al. sin publicar). Dentro de la familia Volutidae se han detectado otras especies con imposex en las costas del noreste de Brasil (Castro et al. 2007) y en Argentina (Bigatti y Penchaszadeh 2005, Cledón et al. 2006, Bigatti y Carranza 2007), por lo que el hecho de que no se haya detectado impo-sex en V. musica es debido probablemente a la ausencia de TBT en los sedimentos de esa área.

Los resultados de la encuesta realizada indicaron que en 80% de los casos los cascos de los barcos son repintados cada 3 a 6 meses, y en el 20% restante una vez al año. Estas mismas encuestan indican que las pinturas anti-incrustantes que contienen TBT fueron utilizadas desde 2 o 3 años antes de realizado este estudio, pero no luego. En los almacenes navales de la Isla Margarita se venden cinco marcas de pinturas anti-incrustantes, tres de ellas compuestas por xileno, silicatos, FeO₂ y CuO₂, una compuesta mayormente por xileno y aluminio, y la ultima compuesta principalmente de "cobre y oxido de estaño" según indicaba la etiqueta.

La persistencia del TBT en el agua es de 3 días a 35 semanas, mientras que en los sedimentos su descomposición se lleva a cabo entre 16 semanas y 15 años (Stewart y de Mora 1990). Nuestros resultados demuestran que los efectos biológicos del TBT persisten en el Caribe sur, por al menos dos años, y pueden tener severas consecuencias para el éxito reproductivo en algunas especies de gasterópodos. Por otra parte, se han reportado efectos del cobre, triazina y TBT en la mortalidad de larvas de peces (Granmo et al. 2002). La sustitución de las pinturas anti-incrustantes con nuevos productos libres de TBT, cobre, hierro y aluminio deben ser probadas experimentalmente para conocer su efecto nocivo hacia la biota. Goldberg et al. (2004) encontraron altas concentraciones de TBT en cápsulas ovígeras de un caracol volútido comestible, lo que implica que el TBT es incorporado en el metabolismo del gasterópodo y podría estar afectando a los humanos que consumen estas especies. Se pueden esperar otras efectos nocivos del TBT tales como acumulación en tejidos de ostras (Shim et al. 1998) y malformaciones en conchas de bivalvos (Oberdórster y Cheek 2000), resultando perjudiciales para especies comestibles y cultivadas como es el caso de algunas especies en Isla Margarita.

Este es el primer reporte de imposex en Venezuela, pero son necesarias otras investigaciones para determinar la dispersión de la contaminación por TBT usando las especies afectadas en el presente trabajo como bioindicadores de polución por TBT. El monitoreo de TBT y el uso de gasterópodos como organismos indicadores (Oehlmann et al. 1996b, Minchin y Minchin 1997) podrían ser una valiosa herramienta para establecer la extensión de la polución por TBT en las costas de Venezuela, conjuntamente con un análisis de la composición química de agua y sedimentos en las zonas afectadas por imposex.

 

Agradecimientos

Este proyecto fue financiado por una beca del Decanato de Investigación y Desarrollo para P Miloslavich, por una beca de CONICET para G Bigatti y por un Proyecto de Cooperación Internacional CONICET-FONACIT (Res.1542/06). Agradecemos a C Weinberger por la asistencia en el campo y a C Sánchez-Antelo por su ayuda con el procesamiento de las muestras.

 

Referencias

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