Artículos

 

Variabilidad y diferenciación genética en camarón blanco Penaeus (Litopenaeus) vannamei de bajo y alto crecimiento

 

Genetic variability and differentiation in cultured white shrimp Penaeus (Litopenaeus) vannamei with low and high growth

 

M Rivera-García y JM Grijalva-Chon*

 

Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas, Universidad de Sonora. Rosales y Niños Héroes s/n, Hermosillo 83000, Sonora, México. *E-mail: mgrijal@guayacan.uson.mx

 

Recibido en septiembre de 2003.
Recibido en su forma actual en enero de 2004.
Aceptado en julio de 2005.

 

Resumen

Con la finalidad de encontrar una relación entre la heterocigosis alozímica y el tamaño del camarón blanco Penaeus (Litopenaeus) vannamei cultivado, se tomó una muestra al final de un cultivo experimental. La muestra consistió de 72 organismos pequeños con un peso promedio de 7.1 ± 1.35 g y 72 organismos mayores con peso promedio de 17.5 ± 1.34 g. Se analizaron diez sistemas enzimáticos. Dieciocho loci mostraron buena resolución para una interpretación genética. Sólo EST-2*, EST-3*, EST-4*, EST-5* y PGM* fueron polimórficos. Los valores de variabilidad (heterocigosis media observada, promedio de alelos por locus y polimorfismo) para los camarones pequeños fueron de 0.029 ± 0.020, 1.5 ± 0.20 y 22%, mientras que para los mayores fueron de 0.020 ± 0.010, 1.7 ± 0.20 y 28%. No se encontraron diferencias significativas entre las heterocigosis de ambos tamaños de clase pero si tuvieron una diferente estructura genética poblacional. Todos los loci estuvieron fuera del equilibrio de Hardy-Weinberg debido a una deficiencia de heterocigotos y altos valores de endogamia. Se obtuvo un valor de Fst de 1.6% y los loci EST-2* y PGM* mostraron diferencias en las frecuencias alélicas entre ambos tamaños de clase.

 

Abstract

To find a relationship between allozyme heterozygosity and body size in cultured white shrimp, Penaeus (Litopenaeus) vannamei, a sample was taken at the end of an experimental culture; 72 small organisms of 7.1 ± 1.35 g average weights, and 72 large organisms of 17.5 ± 1.34 g average weights. Ten enzymatic systems were analyzed. Eighteen loci showed good resolution for genetic interpretation. Only EST-2*, EST-3*, EST-4*, EST-5*, and PGM* were polymorphic. Variability values (mean observed heterozygosity, mean number of alleles per locus, and polymorphism) for small shrimp were 0.029 ± 0.020, 1.5 ± 0.20, and 22%, whereas for large shrimp were 0.020 ± 0.010, 1.7 ± 0.20, and 28%. No significant difference was found in heterozygosity for both size-classes. All loci were out of Hardy-Weinberg equilibrium because of a heterozygote deficiency and high inbreeding values. EST-2* and PGM* showed differences in allelic frequencies among both size-classes, and an Fst value of 1.6% was recorded. Both size-classes have a different genetic population structure. Because of the poor information of the analyzed loci and to corroborate that EST-2* and PGM* are involved in growth, it would be necessary to follow the inheritance of those loci in successive generations.

Key words: White shrimp, Penaeus vannamei, allozymes, genetic variability, growth.

 

Introducción

El crecimiento es uno de los componentes de la aptitud que se pueden relacionar a la heterocigosis. Otros componentes que se han reportado son la viabilidad, fertilidad, actividad locomotora, sobrevivencia, resistencia a enfermedades, velocidad de desarrollo y estabilidad (Allendorf y Lear, 1986, Zouros y Mallet 1989). El tamaño alcanzado por un grupo de organismos es un ejemplo de la variabilidad biológica y es el producto de una acción poligénica y de la interacción entre los genes y el ambiente (Klug y Cummings 1999). En un cultivo de camarón todos los organismos están expuestos a las mismas condiciones ambientales y el alimento está disponible en cantidades suficientes. Al final del cultivo, la población mostrará la típica curva normal de distribución de tamaños, en la que los extremos constituyen la minoría del grupo. Bajo tales condiciones es fundamental una investigación que permita determinar si existe una relación entre las tallas alcanzadas y el perfil genético asociado.

En moluscos se han realizado estudios de variabilidad genética (específicamente sobre la heterocigosis) y varios rasgos relacionados a la aptitud, como el crecimiento, reportándose asociaciones positivas (Zouros 1987, Gentili y Beaumont 1988, Koehn et al. 1988, Alvarez et al. 1989, Gosling 1989, Gaffney et al. 1990, Pogson y Zouros 1994, Wang et al. 2002). Sin embargo, en otros grupos de organismos, incluyendo algunos moluscos, la asociación no ha sido clara (Diehl y Koehn 1985, Allendorf y Leary 1986, Exadactylos et al. 1999, Jónsdóttir et al. 2002). Zouros (1987) menciona que aunque las investigaciones sobre la heterocigosis alozímica y su relación con el fenotipo apuntan en varias direcciones, el número de casos de correlaciones positivas iguala al número de casos en donde no existe correlación. Además, el número de casos que reportan una correlación negativa es mucho menor al número de casos que reportan correlaciones positivas.

Una población de baja variabilidad genética, con relación a otras de la misma especie, se considera que tendrá una capacidad inferior para hacer frente al ambiente (Rosa-Vélez y Rodríguez-Romero 1989). El control de la diversidad genética es esencial para mejorar un programa de cultivo selectivo. Los datos obtenidos de un programa de cultivo pueden proporcionar información sobre alelos raros, disminución de la heterocigosis y los niveles elevados de consanguinidad. El control de la diversidad genética también permite mejorar a la especie en cultivo, tanto su tasa de crecimiento para obtener una mayor producción como su resistencia a enfermedades o a condiciones ambientales cambiantes (Lester 1983).

En cultivos experimentales de camarón se ha observado que una fracción de la población alcanza tallas significativamente mayores respecto al promedio y que esos organismos son más vigorosos, se estresan menos y presentan menor incidencia de enfermedades (com. pers. Martínez-Córdova y Aguirre Hinojosa). Por esta razón, es importante determinar si estos organismos tienen características genéticas distintivas. El objetivo de nuestro estudio fue explorar la relación entre las tallas extremas del camarón blanco Penaeus (Litopenaeus) vannamei (Boone, 1931) cultivado, con la variabilidad genética, además de determinar la diferenciación genética entre esos tamaños de clase.

 

Materiales y método

Los nauplios utilizados para esta investigación provenían de un laboratorio comercial del sur de Sonora y no existe información sobre la variabilidad genética de estos organismos. El Centro Reproductor de Especies Marinas del Estado de Sonora (CREMES) llevó a cabo el cultivo hasta postlarva en sus instalaciones de Bahía de Kino, Sonora. En nuestras instalaciones (Unidad Experimental Kino) se llevó a cabo el cultivo de engorda en estanques de 400 m² con una densidad de siembra de 30 postlarvas m^-2, de acuerdo con Martínez-Córdova (1999). Cuando el camarón alcanzó la talla comercial de 15 g, a finales de julio del 2001, se seleccionaron 72 de los organismos más pequeños (7.10 ± 1.35 g) y 72 de los más grandes (17.48 ± 1.34 g). La toma de la muestra fue al azar con respecto al sexo. Una prueba t de Student indicó que la diferencia estadística entre los dos tamaños de clase fue significativa (P < 0.001). Los organismos se almacenaron a -70°C hasta su análisis.

Cefalotórax y abdomen se homogeneizaron en forma individual en 100 ml de TRIS HCl 0.1 M, pH 8.0, 0.1 g de NAD, 0.1 g de NADP y 1 g de polivinilpirrolidona (Grijalva-Chon et al. 1996). Los extractos protéicos se obtuvieron centrifugando los macerados a 5,000 g por 20 minutos a 4°C. Los sobrenadantes se almacenaron a -70°C. La electroforesis se realizó en geles de almidón al 10.5%, siguiendo los procedimientos descritos por Redfield y Salini (1980) y Aebersold et al. (1987). Se analizaron 10 sistemas enzimáticos (tabla 1) que la literatura reporta como polimórficos (Harris et al. 1990; Sunden y Davis 1991, García et al. 1994, Rosa-Vélez et al. 1999) y de los cuales 18 loci se revelaron apropiadamente.

Para los loci se siguió la nomenclatura de Shaklee et al. (1990). En los sistemas multilocus los loci se designaron empezando con 1 para el locus más cercano al ánodo. Los alelos se nombraron de acuerdo a su movilidad relativa con respecto al alelo más común, al cual se le dio un valor de 100. Los datos se analizaron con los programas Biosys-1 (Swofford y Selander 1981) y Genepop (Raymond y Rousset 1995). Las heterocigosis observada y esperada para todos los loci se calcularon de acuerdo a la formula insesgada de Nei (1978) y se realizó una prueba t de Student para valorar las diferencias significativas entre ellas. El número promedio de alelos por locus se calculó como la media aritmética de los alelos en el total de los loci revelados.

Se probó la hipótesis del Equilibrio de Hardy-Weinberg para todos los loci variables por medio de análisis de x² con y sin agrupación de fenotipos. Se utilizaron las correcciones de Lavene y Yates para muestras pequeñas y continuidad. En todas las pruebas múltiples se utilizó el análisis secuencial de Bonferroni (Rice 1989). La deficiencia o exceso de heterocigosis se determinó por D = (Ho-He)He en donde Ho es la heterocigosis observada y He es la heterocigosis esperada.

Se calculó el índice de fijación (F) para estimar la desviación de las frecuencias fenotípicas esperadas (Nei 1978). También se calcularon el coeficiente de endogamia Fis y el índice de diferenciación genética Fst (Wright 1965). Para corroborar que los valores obtenidos fueran significativamente diferentes de cero, se probaron las hipótesis nulas de la siguiente manera: (a) F = 0, por medio de x² = F²N con k-1 grados de libertad, en donde N denota el número de individuos y k el número de alelos diferentes (Li y Horvitz 1953); (b) Fis = 0, por medio de x² = Fis²N (k - 1) con (k - 1)/2 grados de libertad (Li y Horvitz 1953); y (c) Fst = 0, por medio de x² = 2 Fst(k-1) con (k-1)(s - 1) grados de libertad y en donde s indica el número de tamaños de clase (Workman y Niswander 1970).

Para detectar desequilibrio por ligamiento (independencia genotípica) se realizaron análisis de x² entre pares de loci polimórficos y una prueba exacta de Fisher para todos los datos (Weir 1996). La homogeneidad de las frecuencias alélicas se probó en los pares de loci polimórficos de las dos clases de tamaño utilizando la prueba G log-verosimilitud con la corrección de Yates para continuidad (Zar 1984). La distancia y similitud genética fueron calculadas de acuerdo con Nei (1978).

 

Resultados

Se detectaron 21 loci, de los cuales 18 mostraron suficiente actividad y consistencia en la resolución para ser interpretados genéticamente en la gran mayoría de los organismos analizados (tabla 1). De los 18 loci sólo cinco fueron polimórficos (EST-2*, EST-3*, EST-4*, EST-5* y PGM*) en al menos un tamaño de clase aplicando el criterio del 0.95. Se descartó a EST-1*, ACP-3* y AKP-3* debido a la mala resolución de los zimogramas (debida quizá a la desnaturalización enzimática).

La variabilidad genética se muestra en la tabla 2. Al comparar ambas clases de tamaño no se encontraron diferencias significativas en el número de alelos por locus (P = 0.483), ni en la heterocigosis esperada (P = 0.392) ni la observada (P = 0.192). El incremento en peso no tuvo correspondencia con un incremento en la heterocigosis observada. En los organismos grandes la heterocigosis observada fue menor que la esperada (P = 0.031), mientras que en los organismos pequeños la diferencia no fue significativa (P = 0.052). La similitud fue del 99% y la distancia genética insesgada del 2%. Los alelos PGM*93 y PGM*85 se presentaron sólo en los organismos mayores, mientras que EST-4*115 se presentó sólo en los chicos (tabla 3). Los cuatro loci de esterasas fueron polimórficos en ambos tamaños de clase, mientras que PGM* lo fue sólo en los organismos mayores. La heterocigosis observada por locus varió de 0.000 a 0.319 en los chicos y de 0.000 a 0.171 en los grandes. Todos los loci polimórficos estuvieron fuera del equilibrio de Hardy-Weinberg después del análisis secuencial de Bonferroni (tabla 4). Los organismos mayores acumularon 17 fenotipos y los pequeños estuvieron representados por 16, incluyendo a PGM*100/100. Esta diferencia se basa en los fenotipos privados; dos en los chicos (EST-3*91/102 y EST-4*100/115) y tres en los mayores (EST-2*100/103, PGM*93/93 y PGM*85/100).

El desequilibrio de Hardy-Weinberg se reflejó en D, cuyos valores negativos son indicativos de una severa deficiencia de heterocigotos, y en los altos valores de Fis en todos los loci, producto de una alta endogamia. Se evidenció, a partir de Fst, una pequeña pero significativa (P < 0.001) diferenciación genética del 1.6% entre los tamaños de clase. Esta diferenciación se basó en la distribución de las frecuencias alélicas de EST-2* y PGM* y corroborada por la prueba G (tabla 5).

La prueba de independencia entre pares de loci polimórficos mostró un desequilibrio por ligamiento en EST-3*/EST-4* (P = 0.002) y EST-2/EST-5* (P = 0.018) en los camarones chicos y en EST-2*/EST-3* (P = 0.025) en los mayores. Tomando en cuenta la totalidad del grupo de datos, la prueba exacta de Fisher reveló que sólo los pares EST-3*/EST-4* (P = 0.018) y EST-2*/EST-3* (P = 0.020) no estuvieron en equilibrio.

 

Discusión

No es raro que en un estudio de variabilidad alozímica sólo unos pocos loci sean polimórficos. Por ejemplo, Mulley y Latter (1980) encontraron que el 14% de los loci analizados fueron polimórficos en 13 especies de peneidos y Lester (1983) encontró dos loci polimórficos en 18 analizados en P. vannamei. Para buscar una mayor resolución a nivel de alozimas, la presente investigación se realizó utilizando los sistemas enzimáticos que la literatura reporta con loci polimórficos. Por esta razón, la presencia de cinco loci polimórficos es un resultado por debajo de nuestras expectativas iniciales. Esto puede explicarse ya que los organismos provienen de un linaje cultivado. La reproducción en ciclo cerrado implica una pérdida de variabilidad genética y un incremento considerable de la endogamia, ambos efectos verificados en este estudio.

Varios autores han reportado bajas heterocigosis en los peneidos a nivel de alozimas (Mulley y Latter 1980, Harris et al. 1990; Sunden y Davis 1991, Rosa-Vélez et al. 2000, Ramos-Paredes y Grijalva-Chon 2003). Esos valores (0.020.13) están basados en un gran número de loci, al menos 25 de acuerdo a la recomendación de Nei (1987). Por esta razón, nuestros valores de heterocigosis no son directamente comparables con los valores reportados en la literatura. Soto-Hernández (2002) analizó una población silvestre de camarón blanco y tres linajes de cultivo, y utilizó el mismo número de sistemas enzimáticos que en el presente estudio, difiriendo sólo en uno de ellos. Para la población silvestre, este autor obtuvo valores de Ho = 0.056 ± 0.026, un polimorfismo del 53% y un promedio de 2.13 alelos por locus. Estos valores son mayores (en un orden de 100%) a los obtenidos en este estudio.

Otro rasgo importante encontrado es el desequilibrio por ligamiento entre los loci de las esterasas. Esto implica que las copias de estos genes no están lo suficientemente separadas unas de otras en los cromosomas para que sean heredadas independientemente. Esta carencia de independencia en las esterasas también se ha reportado en camarones blancos de linaje de cultivo y en silvestres (Soto-Hernández 2002), y en el camarón azul P. stylirostris (Ramos-Paredes 2001).

Se han realizado investigaciones en diferentes especies (crustáceos, moluscos y peces) para explorar si hay alguna correlación o asociación positiva entre el crecimiento y la heterocigosis. La mayoría de estos estudios se han enfocado a moluscos, con correlaciones positivas, negativas y no significativas (Zouros 1987). El que diversos estudios no hayan encontrado una correlación positiva entre la heterocigosis y el crecimiento indica que la asociación no es universal y que puede depender de otros factores. Las relaciones también pueden ser inconsistentes (Diehl y Koehn 1985, Mallet et al. 1986). Maqueda-Cornejo (1990) y Torre-Cueto (1991) no encontraron una correlación significativa entre el tamaño y la heterocigosis alozímica en poblaciones silvestres de P. stylirostris y el camarón café P. californiensis. La búsqueda de una relación positiva entre la heterocigosis y el crecimiento ha llegado al punto de tratar de encontrar genotipos específicos que puedan ser considerados como causales de tal respuesta (Gosling 1989, Naevdal et al. 1992, Garcia et al. 1994, Garcia et al. 1996) pero aún no hay estudios concluyentes con evidencias convincentes.

La interacción genotipo-ambiente influye en el crecimiento de los organismos (Kjartansson et al. 2001, Jónsdóttir et al. 2002), sin embargo, en un típico cultivo semi-intensivo de camarón todos los organismos están sujetos a las mismas condiciones básicas (calidad de agua y alimento), de tal forma que las grandes diferencias en el crecimiento se deben de relacionar a una base genética y a la interpelación genotipo-ambiente. En otras palabras, la constitución genética de los organismos mayores los hace responder en una forma diferente a los organismos pequeños bajo las mismas condiciones de cultivo.

La ausencia de una diferencia significativa entre la heterocigosis de ambos tamaños de clase no implica una identidad a nivel genético. La distribución de las frecuencias alélicas de EST-2* y PGM* demostró que ambos tamaños de clase son genéticamente diferentes. Esto se corroboró por medio de Fst, el cual indicó una pequeña (pero significativa) diferenciación genética. Existen dos posibles explicaciones. Una posibilidad es que el laboratorio de producción de larvas o el CREMES hayan mezclado organismos de diferentes orígenes, lo que daría como resultado un progenie no homogénea. Esta posibilidad se puede descartar ya que ni el laboratorio larvario ni el CREMES realizan este tipo de práctica (com. pers. Lango-Alemán). Los organismos analizados en este estudio son parte de un linaje comercial originario de Venezuela. El esquema de reproducción de este linaje involucra el uso de 8,000 reproductores que son seleccionados al final de los cultivos del mismo linaje en las granjas camaroneras comerciales. De esta forma, se obtienen diariamente 25 millones de nauplios, con una sobrevivencia del 80% en postlarva 12 (com. pers. Lango-Alemán).

La otra posibilidad es, suponiendo un pie de cría homogéneo, que la diferencia genética observada esté vinculada a la tasa de crecimiento y gobernada por los genes responsables del crecimiento. Debido a que la talla se define por la acción combinada de un número desconocido de varios genes, no podemos atribuir toda la responsabilidad de la diferenciación a los genes de las esterasas y de la fosfoglucomutasa. Esta posibilidad se puede probar si se hace un seguimiento por varias generaciones para analizar la progenie de ambos tamaños de clase y observando la herencia fenotípica de las alozimas. De esta forma se podría considerar que estos dos genes (junto con otros que desconocemos) podrían estar involucrados en el crecimiento.

Recientemente, las investigaciones de Argue et al. (2002), Goyard et al. (2002) e Ibarra-Humphries et al. (2002) han encontrado que puede existir un mejoramiento significativo en el crecimiento a través de un buen proceso de selección; sin embargo, la búsqueda de la base genética del crecimiento del camarón está aún en sus inicios. La información sobre la variabilidad genética puede ser vital para el diseño e implementación de un manejo apropiado de las especies de interés acuícola y también para diseñar las investigaciones dirigidas a determinar que genes gobiernan o están relacionados al crecimiento. El desarrollo de un programa de domesticación para organismos de origen silvestre y el mejoramiento de las técnicas acuaculturales, a través de un buen esquema de selección del pie de cría, requerirán de una población fundadora con una variación genética apropiada (Sugama et al. 2002). Esto servirá como base para desarrollar cuidadosamente los programas de selección con endogamia controlada y con la selección de rasgos importantes como el crecimiento (Bolivar y Newkirk, 2002).

 

Agradecimientos

Agradecemos a Luis Martínez-Córdova y a Alfredo Campaña-Torres por proporcionar los camarones de su cultivo experimental. Gracias a Alejandro Varela-Romero y a Luis Enrique Gutiérrez-Millán por sus comentarios. El Dr. Ellis Glazier llevó a cabo la edición del texto en inglés. MRG recibió una beca del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología.

 

Referencias

Abreu-Grobois A. 1983. Population Genetics of Artemia. PhD Thesis. University College of Swansea, England. 438 pp.         [ Links ]

Aebersold PB, Winans GA, Teel DJ, Milner GB, Utter FM. 1987. Manual for Starch Gel Electrophoresis: A Method for the Detection of Genetic Variation. NOAA Techical Report NMFS 61.         [ Links ]

Allendorf FW, Leary RF. 1986. Heterozygosity and fitness in natural populations of animals. In: Soulé ME (ed.), Conservation Biology. The Science of Scarcity and Diversity. Sinauer Associates, Inc. Sunderland, Massachusetts, pp. 57-76.         [ Links ]

Álvarez G, Zapata C, Amaro R, Guerra A. 1989. Multilocus heterozygosity at protein loci and fitness in the European oyster, Ostrea edulis L. Heredity 63: 359-372.         [ Links ]

Argue BJ, Arce SM, Lotz JM, Moss SM. 2002. Selective breeding of Pacific white shrimp (Litopenaeus vannemei) for growth and resistance to Taura Syndrome Virus. Aquaculture 204: 447-460.         [ Links ]

Bolívar RB, Newkirk GF 2002. Response to within family selection for body weight in Nile tilapia (Oreochromis niloticus) using a single-trait animal model. Aquaculture 204: 371-381.         [ Links ]

Diehl WJ, Koehn RK. 1985. Multiple-locus heterozygosity, mortality, and growth in a cohort of Mytilus edulis. Marine Biology 88: 256271.         [ Links ]

Exadactylos A, Geffen AF Torpe JP. 1999. Growth and genetic variation in hatchery-reared larval and juvenile Dover sole, Solea solea (L). Aquaculture 176: 209-226.         [ Links ]

Gaffney PM, Scott TM, Koehn RK, Diehl WJ. 1990. Interrelationships of heterozygosity, growth rate and heterozygote deficiencies in the coot clamMulinia lateralis. Genetics 124: 687-699.         [ Links ]

García DK, Maura A, Rhoades L, Alcívar-Warren A. 1994. Genetic diversity of cultured Penaeus vannamei shrimp using three molecular genetic techniques. Mol. Mar. Biol. Biotech. 3: 270-280.         [ Links ]

García DK, Maura A, Dhar AK, Alcívar-Warren A. (1996). Molecular analysis of a RAPD marker (B20) reveals two microsatellites and differential mRNA expression in Penaeus vannamei. Mol. Mar. Biol. Biotech. 5: 71-83.         [ Links ]

Gentili MR, Beaumont AR. 1988. Enviromental stress, heterozygosy, and growth rate in Mitilus edulis L. J. Exp. Biol. Ecol. 120: 145153.         [ Links ]

Gosling EM. 1989. Genetic heterozygosity and growth rate in a cohort of Mytilus edulis from the Irish coast. Marine Biology 100: 211115.         [ Links ]

Goyard E, Patrois J, Peignon JM, Vanaa V, Dufour R, Viallon J, Bédier E. 2002. Selection for better growth of Penaeus stylirostris in Tahiti and New Caledonia. Aquaculture 204: 461-168.         [ Links ]

Grijalva-Chon JM, Rosa-Vélez J, de la and Sosa-Nishizaki O. 1996. Allozyme variability in two samples of swordfish. Xiphias gladius P. in the North Pacific Ocean. Fish. Bull. 94: 589-594.         [ Links ]

Harris SEG, Dillion Jr RT, Sandifer PA, Lester LJ. 1990. Electrophoresis of isozymes in cultured Penaeus vannamei. Aquaculture 85: 1-1.         [ Links ]

Ibarra-Humphries AM, Pérez-Rostro CI, Ramírez-Arce JL. 2002. Programa de mejoramiento genético de camarón blanco (Litopenaeus vannamei) en México. Panorama Acuícola 7: 8-9.         [ Links ]

IUBNC (International Union of Biochemistry Nomenclature Committee). 1984. Enzyme Nomenclature. Academic Press. Orlando. 646 pp.         [ Links ]

Jónsdóttir ÓDB, Imsland AK, Daníelsdóttir AK, Marteinsdóttir G, 2002. Genetic heterogeneity and growth properties of different genotypes of Atlantic cod (Gadus morhua L.) at two spawning sites off south Iceland. Fish. Res. 55: 37-47.         [ Links ]

Kjartansson AI, Foss A, Naevdal G, Stefansson SO. 2001. Selection or adaptation: Differences in growth performance of juvenile turbot (Scophthalmus maximus Refinesque) from two close-by localities off Norway. Sarsia 86: 43-51.         [ Links ]

Klug WS, Cummings MR. 1999. Conceptos de Genética. Quinta edición. Prentice Hall. Madrid. 814 pp.         [ Links ]

Koehn RK, Diehl WJ, Scott TM. 1988. The differential contribution by individual enzymes of glycolysis and protein catabolism to the relationships between heterozygosity and growth rate in the coot clam Mulinia lateralis. Genetics 118: 121-130.         [ Links ]

Lester LJ. 1983. Developing a selective breeding program for Penaeid shrimp mariculture. Aquaculture 33: 41-50.         [ Links ]

Li CC, Horvitz DG. 1953. Some methods of estimating the inbreeding coefficient. Amer. J. Human Gen., 5: 107-117.         [ Links ]

Mallet AL, Zouros E, Gartner-Kepay KE, Freeman KR. 1986. Genetics of growth in blue mussels: family and enzyme-heterozygosity effects. Mar. Biol. 92: 475-482.         [ Links ]

Maqueda-Cornejo MM. 1990. Variación genética intrapoblacional y grado de diferenciación interpoblacional del camarón azul Penaeus stylirostris del Golfo de California. Tesis de Maestría. Universidad Autónoma de Baja California. Facultad de Ciencias Marinas. México. 71 pp.         [ Links ]

Martínez-Córdova LR. 1999. Cultivo de Camarones Peneidos, Principios y Prácticas. AGT Editor. S.A. de C.V. Mexico. 283 pp.         [ Links ]

Mulley JC, Latter BDH. 1980. Genetic varition and evolutionary relationships within a group of thirteen species of penaeid prawns. Evolution, 34: 904-916.         [ Links ]

Naevdal G, Folkvord A, Otterley E, Thorkildsen S. 1992. Growth rate related to genotype of 0-group cod at three environmental temperatures. Sarsia 77: 71-23.         [ Links ]

Nei M. 1978. Estimation of average heterozygosity and genetic distance from a small number of individuals. Genetics 89: 583590.         [ Links ]

Nei M. 1987. Molecular Evolutionary Genetics. Columbia University Press. New York. 512 pp.         [ Links ]

Pogson GH, Zouros E. 1994. Allozyme and RFLP heterozygosities as correlates of growth rate in the scallop Placopecten magellanicus: a test of the associative overdominance hypothesis. Genetics 137: 221-231.         [ Links ]

Ramos-Paredes J. 2001. Variabilidad genética alozímica en poblaciones silvestres y en líneas cultivadas de camarón azul (Penaeus stylirostris). Tesis de Maestría. Universidad de Sonora. Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas. México. 108 pp.         [ Links ]

Ramos-Paredes J., Grijalva-Chon JM. 2003. Allozyme genetic analysis in hatchery strains and wild blue shrimp Penaeus (Litopenaeus) stylirostris (Stimpson) from the Gulf of California. Aquaculture Res. 34: 221-234.         [ Links ]

Raymond M, Rousset F. 1995. Genepop (version 1.2): a population genetics software for exact test and ecumenisism. J. Heredity 86: 248-249.         [ Links ]

Redfield JA, Salini JP. 1980. Techniques of starch-gel electrophoresis of penaeid prawn enzymes (Penaeus spp. and Metapenaeus spp.) CSIRO. Division of Fisheries and Oceanography. Cronulla, SSW. 20 pp.         [ Links ]

Rice WR. 1989. Analysing tables of statistical tests. Evolution 43: 223-225.         [ Links ]

Rosa-Vélez J. de la, Rodríguez-Romero F. 1989. Enfoque genético para el análisis de poblaciones de recursos pesqueros: el caso de la población ostrícola de la laguna de Términos, Campeche. En: J. de la Rosa-Vélez y F. González-Farías (eds.), Temas de Oceanografía Biológica en México. Universidad Autónoma de Baja California. México. pp. 255-284.         [ Links ]

Rosa-Vélez J. de la, Escobar R, Correa F, Félix E. (1999). High allozyme variation and genetic similarity of two populations of comercial penaeids, Penaeus brevirostris (Kingsley) and Penaeus vannamei (Boone), from the Gulf of California. Aquaculture Res. 30: 459-463.         [ Links ]

Rosa-Vélez J. de la, Escobar-Fernández R, Correa F, Maqueda-Cornejo M, Torre-Cueto J de la. 2000. Genetic structure of two commercial penaeids (Penaeus californiensis and P. stylirostris) from the Gulf of California, as revealed by allozyme variation. Fish. Bull. 98: 674-683.         [ Links ]

Schaal BA, Anderson WW. 1974. An outline of techniques for starch gel electrophoresis of enzymes from the American oyster Crassostrea virginica Gmelin. Technical Reports Series. Georgia Marine Sciences Center 74.         [ Links ]

Selander RK, Smith MH, Yang SY, Johnson WE, Gentry JB. 1971. Biochemical poltymorphism and systematics in the genus Peromyscus. I. Variation in the old-field mouse (Peromyscus polionotus). Studies in Genetics. VI. Univ. Texas Publ. 7103: 4990.         [ Links ]

Shaklee JB, Allendorf FW, Morizot DC, Whitt GS. 1990. Gene nomenclature for protein-coding loci in fish. Trans. Amer. Fish. Soc. 119: 2-15.         [ Links ]

Shaw CR, Koen, AP. 1968. Zone electrophoresis of enzymes. In: I. Smith (ed.), Chromatography and Electrophoresis. Interscience Publishers. New York. pp. 325-364.         [ Links ]

Shaw CR, Koen, Prasad R. 1970. Starch gel electrophoresis of enzymes. A compilation of recipes. Biochem. Gen. 4: 297-320.         [ Links ]

Soto-Hernández J. 2002. Evaluación de la diferenciación genética en tres linajes de camarón blanco, Penaeus vannamei, cultivados en Sonora. Tesis de Maestría. Universidad de Sonora. Departamento de Investigaciones Científicas y Tecnológicas. México. 47 pp.         [ Links ]

Sugama K, Haryanti, Benzie J.A.H, Ballment E. 2002. Genetic variation and population structure of the giant tiger prawn, Penaeus monodon, in Indonesia. Aquaculture 205: 37-48.         [ Links ]

Sunden SLF, Davis SK. 1991. Evaluation of genetic variation in a domestic population of Penaeus vannamei (Boone): a comparison with three natural populations. Aquaculture 97: 131-142.         [ Links ]

Swofford D, Selander R. 1981. BIOSYS-1 - A Fortran program for the comprehensive analysis of electrophoresis data in population genetics and systematics. J. Heredity 72: 281-283.         [ Links ]

Torre-Cueto F.J. de la. 1991. Variabilidad Genética del camarón café (Penaeus californiensis Holmes 1900) en una población de Mazatlán, Sin. 1991. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Baja California. Facultad de Ciencias Marinas. México. 50 pp.         [ Links ]

Wang Z, Guo X, Allen SK, Wang R. 2002. Heterozygosity and body size in triploid Pacific oysters, Crassostrea gigas Thunberg, produced from meiosis II and tetraploids. Aquaculture 204: 337348.         [ Links ]

Weir BS. 1996. Genetic Data Analysis II. Methods for discrete population genetic data. Sinauer Associates, Sunderland. 445 pp.         [ Links ]

Workman PL, Niswander JD. 1970. Population studies on Southwestern Indian tribes. II. Local genetic differentiation in the Papago. Amer. J. Human Gen. 22: 24-29.         [ Links ]

Wright S. 1965. The interpretation of population structure by F-statistics with special regard to systems of mating. Evolution 19: 395-420.         [ Links ]

Zar JH. 1984. Biostatistical Analysis. Prentice Hall. Englewood Cliffs. 718 pp.         [ Links ]

Zouros E. 1987. On the relation between heterozygosity and heterosis: an avaluation of the evidence from marine mollusks. Curr. Topics Biol. Med. Res. 15: 255-270.         [ Links ]

Zouros E., Mallet AL. 1989. Genetic explanations of the growth/ heterozygosity correlation in marine mollusks. In: .S. Ryland. and P.A. Tyler (eds.), Reproduction, Genetics and Distribution of Marine Organisms. Poceedings of the XXIII European Marine Biology Symposium, Olsen and Olsen, Fredensborg, Denmark. pp: 317-324.         [ Links ]