El cambio climático amenaza la salud y la supervivencia de los árboles urbanos, así como a los diversos beneficios que brindan a los habitantes. Para el año 2050, la mayor parte de las especies estarán en riesgo debido a los cambios proyectados en la temperatura y precipitación. Junto con el estrés abiótico causado por el calentamiento global, los árboles urbanos se enfrentan cada vez más a enfermedades infecciosas emergentes, en particular las causadas por patógenos fúngicos y oomicetos (^{Rafiqi et al., 2022}). Aunque no son clasificados como árboles, las palmeras juegan un papel importante en la biodiversidad en diferentes áreas urbanas o en el ámbito de la arboricultura; sin embargo; la mayoría de los estudios realizados sobre las patologías se han llevado a cabo en especies de interés agronómico como palma datilera (Phoenix dactylifera) dejando un área de estudio para determinar lo que sucede en las especies ornamentales presentes en áreas urbanas. En este sentido, el género Phoenix (Phoeniceae: Coryphoideae) comprende especies que presentan una distribución geográfica amplia y diversa (^{Barrow, 1998}). Ocupan hábitats muy diversos que van desde zonas costeras hasta zonas de 2000 msnm. Entre las primeras se encuentran P. canariensis, P. reclinata, P. roebeleni y P. sylvestris. P. dactylifera es la única de interés agronómico. Phoenix canariensis es endémica de las Islas Canarias frente a la costa oeste de África (^{Rivera et al., 2013}). En su entorno natural crecen entre 18 y 20 m de altura, a menos que se vea afectada por enfermedades o plagas, la planta puede vivir entre 200 y 300 años. Las palmeras completamente maduras pueden pesar hasta 10 toneladas (^{Barrow, 1998}). Esta palma tiene diversos usos, como ornamental posee un enorme valor, siendo probablemente la palma más utilizada en jardinería en todo el mundo, en comparación con otras especies de palmeras ornamentales resistentes como la palma de abanico californiana (Washingtonia filifera) y la palma de abanico mexicana (W. robusta). Phoenix canariensis se distribuye a nivel mundial en zonas templadas y cálidas (^{Spennemann, 2018}). En la Ciudad de México, esta especie es una planta de suma importancia, ya que forma parte de su identidad paisajista; se estima que hay alrededor de 15 mil palmeras distribuidas en las diferentes Alcaldías (^{SEDEMA, 2022}). Sin embargo, desde el 2011, se tienen registros de mortalidad de palmeras (^{SEDEMA, 2021}), presuntamente debido a factores bióticos principalmente causadas por hongos, sin haber determinado el agente causal por lo que el problema persiste y va en aumento teniendo hasta el momento un registro de 500 palmeras muertas (^{SEDEMA, 2022}). Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue determinar los hongos asociados a palmeras canarias con síntomas de declinamiento y muerte en la Ciudad de México, con la finalidad de proponer las mejores estrategias de manejo.

Se muestrearon nueve sitios con palmas en declinamiento y muerte, que fueron: La Avenida Paseo de las Palmas (APP) con nueve palmeras, Diagonal San Antonio (DSA) con cuatro, Club de Golf Campestre Churubusco (CGC) con cuatro, El Papalote Museo del Niño (PMN) con siete, La Glorieta de la Palma (LGP) con seis, Ferrería (FER) con siete, Sara Esquina Saúl (SES) con siete, Anselmo de la Portilla (ADP) con seis y Avenida 535 Esquina Talismán (AET) con seis dando un total de 56 palmeras en la Ciudad de México.

Mediante muestreo visual dirigido, de febrero a agosto de 2022, se seleccionaron 10 palmeras asintomáticas y 46 con síntomas de clorosis, necrosis y muerte, las cuales se clasificaron con base a la proporción de corona viva (Prcv), empleando una escala de evaluación visual de salud modificada de los protocolos de ^{Blair et al. (2019}ab) y ^{Bond (2012}), siendo: (a) palmera sana o asintomática con una Pcrv ˃ 6; inicial entre 5 y 6; intermedia = 4, avanzada ≤ 3.

Se tomó una muestra de tronco, peciolo, raquis y foliolos por palmera, dando un total de 224 muestras analizadas; se depositaron por separado en bolsas de polietileno herméticas y se transportaron en hieleras para su procesamiento en el laboratorio de Patología Forestal del Programa de Fitosanidad del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo.

Para el aislamiento de hongos, cada muestra se lavó con una solución de hipoclorito de sodio al 0.5 % y se secaron con papel absorbente estéril; se cortaron trozos de 5 mm² del margen entre tejido sano y enfermo, se desinfestaron con hipoclorito de sodio al 3 % durante 2 min, se enjuagaron tres veces con agua destilada estéril durante 1 min y se secaron a temperatura ambiente sobre papel absorbente estéril; posteriormente se sembraron en cajas Petri con medio agua-agar (AA) , se revisaron cada 24 horas para la detección de crecimiento de micelio. Una vez desarrollado el micelio, se tomaron trozos de medio de cultivo y se transfirieron asépticamente a medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA) y se incubaron a 22 °C con un fotoperiodo de 12 h hasta el desarrollo de estructuras. Se obtuvieron cultivos monoconidiales que fueron preservados en tubos con PDA cubiertos con aceite mineral estéril a 15 °C para su posterior estudio. Asimismo, se realizaron cámaras húmedas de tejido vegetal para propiciar la esporulación de conidiomatas presentes en la superficie. Las colonias de hongos desarrolladas se colocaron en cajas petri con medio de cultivo para su caracterización cultural y morfométrica por medio de literatura (^{Barr et al., 1989}; ^{Ligoxigakis et al., 2013}; ^{Rangel et al., 2021}; ^{Troncoso y Tiznado, 2014}).

La frecuencia de aislados de los principales hongos se estimó calculando el porcentaje de cada hongo en todas las muestras recolectadas (número de aislamientos/n, donde n = 144 total de aislados). Asimismo, la tasa de ocurrencia de cada especie de hongo se calculó como la frecuencia de ocurrencia de una especie en los nueve sitios de muestreo. Durante la presente investigación se obtuvieron 144 aislamientos de hongos del tronco, peciolo, raquis y foliolos de las 56 palmeras (Phoenix canariensis) muestreadas en la Ciudad de México con presencia de declinamiento y muerte. Se identificaron por morfología 11 especies de hongos por categoría de daño (Cuadro 1).

De las 11 especies de hongos, cuatro representaron el 81.94 % de las especies aisladas de tronco, peciolo, raquis y foliolo, las cuales fueron consideradas como las más abundantes en los nueve sitios donde se desarrolló la investigación (Figura 1), estas fueron: Alternaria alternata con mayor prevalencia (34.7 %) seguida de Phoma glomerata, Nalanthamala vermoesenii y Lasiodiplodia sp., con 22.9 %, 13.9 % y 10.4 %, respectivamente. Cabe señalar que estas cuatro especies forman dos grupos bien definidos, es decir, las que atacan peciolo y raquis, principalmente N. vermoesenii y Lasiodiplodia sp., aunque también se encontró a Neopestalotiopsis sp., y Phomopsis sp., y los que atacan el tronco y los foliolos como A. alternata y P. glomerata.

Figura 1 Frecuencia de especies de hongos aislados de tronco, peciolo, raquis y foliolo de Phoenix canariensis, en nueve sitios de muestreo en la Ciudad de México. 

Por otra parte, Penicillium sp., Fusarium sp., y Serenomyces sp., presentaron una frecuencia moderada de 2.77, 2.08 y 1.38 %, respectivamente. Trichoderma sp., y Cladosporium sp., tuvieron una frecuencia baja con porcentajes de 1.38-0.69.

La tasa de ocurrencia de cada especie de hongo en cada sitio de muestreo fue variable (Figura 2). De acuerdo con la frecuencia relativa, SES y AET albergaron la mayor diversidad de especies de hongos (seis especies); seguido por APP, DSA y PMN (cinco especies); CGC, LGP y ADP (cuatro especies), y finalmente FER (tres especies).

Figura 2 Especies de hongos aisladas de tronco, peciolo, raquis y foliolos en cada sitio de muestreo y el porcentaje de cada especie de hongo con respecto al total de especies obtenidas por cada sitio. APP: La Avenida Paseo de las Palmas; DSA: Diagonal San Antonio; CGC: Club de Golf Campestre Churubusco; PMN: El Papalote Museo del Niño; LGP: La Glorieta de la Palma; FER: Ferrería; SES: Sara Esquina Saúl; ADP: Anselmo de la Portilla; AET: Avenida 535 Esquina Talismán. 

Alternaria alternata presentó una mayor ocurrencia ya que estuvo presente en los nueve sitios, seguida de Phoma glomerata presente en ocho sitios, estos hongos se aislaron principalmente de los foliolos. Por otra parte, de los hongos presentes en peciolo y raquis, N. vermoesenii tuvo la mayor ocurrencia al estar presente en seis de los nueve sitios; seguida de Neopestalotiopsis sp. (cinco sitios) y Lasiodiplodia sp. (tres sitios).

Con base en la frecuencia y número de aislados obtenidos, se determinó que Nalanthamala vermoesenii, Lasiodiplodia sp., Neopestalotiopsis sp., Alternaria alternata, Phoma glomerata y Serenomyces sp., son los hongos de mayor importancia en el declinamiento y muerte de palmas en la CDMX, cabe aclarar que en las palmas se presentaban uno o más hongos, sin embargo; se reconocieron con base al tipo de síntoma descrito y el aislado del hongo. Por ello se describen los siguientes síntomas:

Nalanthamala vermoesenii. Los síntomas fueron muerte de hojas que progresa desde las más jóvenes hacia las hojas más viejas, las hojas adquieren una coloración café oscuro. Una característica principal fue que las hojas permanecen adheridas a la palma, pero se precipitan hacia el tallo tomando la apariencia de una falda. Las frondas presentan lesiones necróticas delimitadas por un margen de consistencia húmeda, que avanza del peciolo hacia el ápice de la fronda (Figura 3 a). Los síntomas internos, manifiestan una pudrición del cogollo con olor desagradable, el peciolo y raquis en etapas iniciales presentan una decoloración de color café oscuro al igual que en el caso del cogollo, en estados avanzados (muerte de frondas) la decoloración es más opaca. El signo indicativo de la presencia de la pudrición rosa, son las abundantes masas de esporas de color salmón o rosa sobre los tejidos infectados (Figura 3 b). En algunos casos la pudrición rosa causa síntomas externos que se distinguen por la decoloración lateral del peciolo y raquis.

Figura 3 Síntomas y signos de seis principales hongos aislados de peciolo, raquis y foliolos de Phoenix canariensis. a y b) Nalanthamala vermoesenii; c y d) Lasiodiplodia sp.; e y f) Neopestalotiopsis sp.; g, h e i) Alternaria alternata; j, k y l) Phoma glomerata; m, n y o) Serenomyces sp. 

Lasiodiplodia sp. Los síntomas fueron, muerte de frondas que progresa desde las más viejas hacia las hojas más jóvenes, adquieren una coloración verde pálido a café claro. Las hojas permanecen adheridas a la palma conservando su estructura natural, a diferencia de las palmeras infectadas con N. vermoesenii. En síntomas iniciales a intermedios, los foliolos presentan una muerte descendente (de la punta hacia la base), síntoma conocido como tizón (Figura 3 c) y la zona de avance (margen entre el tejido sano y enfermo) presenta una coloración verde olivo a café claro y de apariencia húmeda. Sus síntomas internos son en el peciolo y raquis, en etapas iniciales presentaron áreas de color café oscuro inicialmente en los lados (Figura 3 d), en estados avanzados la coloración se extiende hacia todos los tejidos internos, finalmente cuando las frondas mueren se presenta una coloración negra. En ocasiones, en la parte externa se presentan líneas de color café claro que van desde el peciolo al raquis de la fronda.

Neopestalotiopsis sp. Los síntomas se observaron principalmente en peciolo. En la parte externa se presenta una coloración café oscuro, esto principalmente a los lados del peciolo (Figura 3 e). Respecto a los síntomas internos, se presenta una decoloración café claro con un margen (zona de avance) de color café oscuro a negro (Figura 3 f), a medida que avanzan los síntomas, la totalidad del tejido interno se ve afectado y en el tejido enfermo se desarrollan acérvulos de color negro.

Alternaria alternata. Los síntomas fueron muerte descendente de foliolos (de la punta hacia la base del foliolo), en estados avanzados los síntomas se presentan como atizonamiento abarcando la totalidad del área foliar, los foliolos adquieren una coloración café claro (Figura 3 g), en la zona de avance (transición entre el tejido sano y enfermo) se presenta una coloración más oscura (Figura 3 h e i), asimismo, en esta zona sobre el tejido se desarrollan los conidios característicos de este patógeno.

Phoma glomerata. Los síntomas se observaron principalmente en foliolos y en menor medida en el raquis. En los foliolos se desarrollan inicialmente manchas circulares de color café claro, delimitadas por un margen marrón a café oscuro (Figura 3 j), en estados avanzados, las lesiones crecen en tamaño y coalescen formando manchas más alargadas (Figura 3 k), en el raquis se desarrollan manchas circulares, similares en coloración que en el caso de los foliolos (Figura 3 l), en las lesiones se desarrollaron picnidios de color café claro.

Serenomyces sp. Los síntomas se observaron principalmente en peciolo y raquis, inician con manchas de apariencia húmeda, poco hundidas, de color café brillante en el centro y delimitadas por márgenes de color marrón. En estados avanzados, las manchas coalescen y forman líneas de color marrón ya sea en la parte media o a los lados del peciolo y raquis (Figura 3 m y n) y en cámara húmeda, sobre el tejido enfermo se desarrollan peritecios seminmersos de color café oscuro a negro, con cuello largo por donde son expulsadas las ascosporas de color café claro (Figura 3 o).

Existe poca investigación respecto a los hongos fitopatógenos que afectan a la Palma Canaria (P. canariensis) a pesar de ser una especie de gran importancia ornamental. A nivel mundial, en esta especie de palma se han reportado enfermedades como la pudrición rosa de las palmas, causada por el hongo Nalanthamala vermoesenii (syn. Penicillium vermoesenii; Gliocladium vermoesenii) la cual se encuentra ampliamente distribuida en climas templados, mediterráneos y subtropicales en España, Egipto, Australia, Bélgica, Congo, República Checa, India, Japón, Nueva Zelanda, Rusia, Sudáfrica, Reino Unido, Estados Unidos, Grecia (^{Ligoxigakis et al., 2013}; ^{Mohamed et al., 2016}).

Asimismo, se han reportado tres especies de Fusarium: F. oxysporum f. sp. canariensis, agente causal de la marchitez por Fusarium, presente en Francia, Italia, Japón, Estados Unidos, Argentina, Australia, Islas Canarias, Grecia y España (^{Elena, 2004}; ^{Palmucci, 2005}; ^{Hernández et al., 2010}). Fusarium proliferatum, agente causal de la marchitez por Fusarium, síndrome del declinamiento súbito, presente en Islas Canarias y España (^{Hernández et al., 2010}). F. oxysporum f. sp. palmarum, agente causal de la marchitez por Fusarium, muerte letal, presente principalmente en Estados Unidos, en el estado de Florida (^{Elliott et al., 2010}; ^{Elliott, 2011}).

En México, esta investigación representa el primer estudio enfocado en identificar los agentes asociados al declinamiento y muerte de palmas de P. canariensis en la Ciudad de México, el estudio reveló 11 especies de hongos mediante el muestreo y diagnóstico de los agentes asociados a tronco, peciolo, raquis y foliolos. Alternaria alternata y Phoma glomerata fueron aislados principalmente de foliolos enfermos, en el caso de la primera coincide con lo reportado por ^{Maitlo et al. (2014}), solo que estos autores los aislaron de Phoenix dactylifera. En el caso de Phoma, otras especies han sido aisladas de foliolos como Phoma sp. (^{Abdullah et al., 2010}) y Phoma ucladium (^{Maitlo et al., 2014}) también en P. dactylifera. Cabe señalar que en la presente investigación también se aisló a A. alternata y P. glomerata de tronco, lo cual a la fecha no ha sido reportado por otros autores. En el caso de los hongos que se aislaron con mayor frecuencia de peciolo y raquis, esto es, N. vermoesenii, Lasiodiplodia sp., Neopestalotiopsis sp., y Phomopsis sp., para el caso de N. vermoesenii coincide con lo reportado por ^{Mohamed et al. (2016}), ^{Ligoxigakis et al. (2013}) quienes también aislaron a esta especie de peciolo y raquis en P. canariensis. En lo que respecta a Lasiodiplodia sp., nuestros resultados solo coinciden con lo reportado por ^{Santos et al. (2020}) quienes aislaron a L. theobromae y L. pseudotheobromae de raquis (entre otros tejidos), pero de Cocos nucifera; estas y otras especies de este hongo han sido aisladas de P. dactylifera como L. hormozganensis y L. theobromae de raíz (^{Al-Hammadi et al., 2019}); L. theobromae de P. dactylifera y P. hanceana sin especificar el tejido (^{Farr y Rossman, 2020}), de hojas de Cocos nucifera (^{Ramjegathesh et al., 2019}) y de la vaina de la hoja de P. roebelenii. En Alemania se detectó a L. brasiliensis, L. euphorbicola, L. lodoiceae y L. mexicanensis en follaje procedente de México de las especies de palma Chamaedorea elegans, C. metallica, C. seifrizii, Dypsis lutescens y Lodoicea maldivica (^{Douanla and Scharnhorst, 2021}). Neopestalotiopsis sp., ha sido reportada en palma de aceite con la especie N. saprofitica (^{Ismail et al., 2017}).

De las especies aisladas con menor frecuencia, resulta importante mencionar la presencia de Fusarium en raquis y tronco, caso contrario a lo reportado por ^{Vergara et al. (2023}), donde los hongos de mayor frecuencia aislados fueron F. incarnatum, F. verticillioides y F. solani, señalando este último como causante de la muerte regresiva de Phoenix canariensis en áreas urbanas en Querétaro, México. Este hongo es considerado como uno de los más devastadores de la palma datilera en los Emiratos Árabes Unidos (^{Alwahshi et al., 2019}), causa diferentes enfermedades denominadas como: síndrome del declinamiento súbito y marchitez por Fusarium atribuidos a Fusarium oxysporum, F. moniliforme, F. proliferatum y F. solani ; fusariosis vascular o enfermedad de Bayoud, causada por F. oxysporum f. sp. albedinis, presente en el norte de África y que causó la muerte de alrededor de dos terceras partes de las plantas de palma datilera (^{Tantaoui et al., 1996}); marchitez por Fusarium causada por Fusarium oxysporum f. sp. canariensis, es la principal causa de enfermedad en P. canariensis y otras especies de palmas en las Islas Canarias (^{Hernández et al., 2010}). También, durante esta investigación, cobra importancia la identificación y cultivo in vitro de Serenomyces sp., aislado de peciolo y raquis de P. canariensis, lo cual coincide con lo reportado por ^{Elliott and Jardin (2006}) y Elliott y Jardin (2014) quienes también aislaron a este hongo de peciolo y raquis de la misma especie de palma, solo que, en Florida, Estados Unidos, en donde causa la enfermedad denominada clorosis y necrosis de peciolo y raquis. Se asociaron al declinamiento y muerte de palmeras en la ciudad de México, con base a los hongos de mayor frecuencia a Nalanthamala vermoesenii y Lasiodiplodia sp., de menor frecuencia Neopestalotiopsis sp., Serenomyces sp., Alternaria alternata y Phoma glomerata.