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Revista mexicana de fitopatología
versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309
Rev. mex. fitopatol vol.40 no.3 Texcoco sep. 2022 Epub 14-Nov-2022
https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.2205-5
Artículos de revisión
Perspectivas del control biológico en pinares (Pinus spp.), una alternativa ambientalmente viable al uso de plaguicidas
1.1 Posgrado en Ciencias Ambientales, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Ciudad Universitaria, C.P. 72570, Puebla, Puebla, México;
2 Laboratorio de Microbiología de Suelos, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Ciudad Universitaria, C.P. 72570, Puebla, Puebla, México
3 Centro de Eco-Alfabetización y Diálogo de Saberes, Universidad Veracruzana, Campus USBI, Col. Emiliano Zapata, Xalapa, Veracruz, México;
4 Laboratorio de Bioinorgánica Aplicada, Centro de Química, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Ciudad Universitaria, C.P. 72570, Puebla, Puebla, México
5 Laboratorio de Patogenicidad Microbiana, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Ciudad Universitaria, C.P. 72570, Puebla, Puebla, México
6 Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Ciudad Universitaria, C.P. 72570, Puebla, Puebla, México
Los bosques son importantes por la contribución económica, ecológica y social a la humanidad. Sin embargo, existe disminución de la masa forestal debido a diferentes causas como el fuego, la agricultura intensiva, sobrepastoreo, contaminación atmosférica y la presencia de plagas y enfermedades de origen fúngico. Una práctica para atender a las enfermedades causadas por hongos ha sido la aplicación de fungicidas de amplio espectro, con consecuencias negativas al ambiente. El control biológico es una alternativa para el manejo de enfermedades en especies de pinos. Debido a la necesidad de conservar la diversidad de especies de pino, en esta revisión se abordan temas relevantes a la importancia de los bosques en el mundo, las enfermedades en Pinus spp., el control fúngico por agentes químicos y biológicos, haciendo referencia a diferentes mecanismos de control biológico y los biofungicidas más estudiados como Trichoderma sp. y Bacillus sp. en Pinus spp. Los diversos reportes científicos sobre el control biológico de hongos en diferentes especies de pino, lo coloca como una opción prometedora en la disminución de la patogenicidad e incidencia de las enfermedades fúngicas con menos efectos negativos al ambiente como lo hacen los plaguicidas sintéticos de origen químico. Por lo que, esta revisión tiene como objetivo difundir información sobre el control biológico en plantas de pino como una alternativa amigable para la recuperación de los bosques.
Palabras clave: Sanidad forestal; biocontrol; conservación; enfermedades fúngicas
Forests are important for their economic, ecological, and social contribution to humanity. However, there is a decrease in the forest mass due to different causes such as fire, intensive agriculture, overgrazing, air pollution, and the presence of pests and diseases of fungal origin. A practice to deal with diseases caused by fungi has been the application of broad-spectrum, fungicides with negative consequences on the environment. Biological control is an alternative for disease management in pine species. Due to the need to conserve the diversity of pine species, this review addresses issues relevant to the importance of forests in the world, diseases in Pinus spp., fungal control by chemical and biological agents, referring to different biological control mechanisms and the most studied biofungicides such as Trichoderma sp. and Bacillus sp. in Pinus spp. The various scientific reports on the biological control of fungi in different pine species places it as a promising option in reducing the pathogenicity and incidence of fungal diseases with less negative effects on the environment than synthetic pesticides of chemical origin. Therefore, this review aims to transmit information on biological control in pine trees as a friendly alternative for the recovery of forests.
Keywords: Forest health; biocontrol; conservation; fungal diseases
Los bosques son bienes naturales de alto valor ambiental por su aporte a los ecosistemas y a la sociedad, al proveer materias primas como madera y productos para alimentos, medicamentos, dendroenergía; además de servicios ecosistémicos como protección de la erosión del suelo, generación de oxígeno, sumidero de carbono, regulación de condiciones climáticas del planeta y preservación de la biodiversidad (FAO, 2011; FAO, 2018). Por otro lado, el 75% del agua dulce disponible en el planeta, proviene de cuencas hidrográficas asociadas a los bosques (Springgay, 2019). Adicionalmente, las actividades agroforestales proporcionan espacios recreativos y turísticos como una fuente de ingresos (Balvanera, 2012; Brown y Verschuuren, 2018).
Se calcula que alrededor de 1000 millones de personas en el mundo, dependen de estos ecosistemas para su subsistencia como fuente directa o indirecta al proporcionar más de 580 000 millones de dólares al año de ingresos laborables, y 8000 millones de dólares de productos forestales no maderables (FAO, 2018; FAO y UNEP, 2020). Sin embargo, debido al uso intensivo y no sustentable de los bosques existe disminución forestal ocasionada por explotaciones indiscriminadas y condiciones adversas como el fuego, agricultura intensiva, sobrepastoreo, contaminación atmosférica, y presencia de plagas y enfermedades (Ken et al., 2020).
En el caso de México, a pesar de los esfuerzos realizados por el sector forestal, existe una baja proporción de la superficie arbolada sujeta al diagnóstico y detección oportuna de las plagas y enfermedades, en comparación con la superficie establecida. Otro de los efectos adversos son los plaguicidas, al aplicarse de forma indiscriminada con el esfuerzo de mantener el estatus fitosanitario por debajo del umbral económico. Además, estos productos en su mayoría son formulaciones químicas de alta toxicidad y su uso debe de integrarse bajo un monitoreo de incidencia de plagas e implementar un manejo integrado de la población forestal que permita su conservación sin afectar el equilibrio de los ecosistemas. Aunado a ello, la implementación de nuevas tecnologías seguras y efectivas que los métodos tradicionales, como es el uso de agentes de control biológico de enfermedades debe de implementarse a mayor escala, ya que está área ha sido poco abordada en el sector forestal (Villacide y Corley, 2012; Flores-Villegas et al., 2019). Es por ello, el interés de esta revisión, conocer los agentes fitopatógenos asociados a las principales enfermedades en los forestales y los agentes de control biológico que se han implementado para el control de las mismas.
Enfermedades en Pinus spp. Las enfermedades en bosques de pino, son alteraciones a la salud forestal asociadas a la interacción de un patógeno, un árbol susceptible y ambiente favorable. Las enfermedades fúngicas son una de las causas principales de la disminución de la biomasa boscosa en México (Gutiérrez-Flores et al., 2020). La presencia de árboles de Pinus spp. enfermos favorece la diseminación del patógeno en el ecosistema, a través de factores naturales y antrópicos (Figura 1). Los hongos fitopatógenos atacan diferentes partes de los árboles de pino ocasionando varias enfermedades (Belén et al., 2011). Por ejemplo, en Pinus patula ha causado la caída de acículas, el daño inicia desde las acículas extendiéndose a ramas, tallos y en ocasiones hasta la raíz, generando la muerte del árbol lo que provoca una disminución de la población forestal (Figura 2). Esta enfermedad está asociada a patógenos como Alternaria alternata y Meria laricis principalmente, también se señalan a los géneros de Annulohypxylon, Botryosphaeria, Curvularia, Daldinia, Diplodia, Lophodermium y Myrmaecium en distintas especies de pino como P. arizonica, P. cembroides, P. patula, y P. pseudostrobus de diferentes sitios como Cánada, China, EUA, México, entre otros (Cuadro 1) (Guo et al., 2008; Cram et al., 2012; Marmolejo-Monciváis, 2018; Gutiérrez-Flores et al., 2020). La disponibilidad de nutrientes en el suelo también contribuye a la caída de acículas (Gutiérrez-Flores et al., 2020).
Figura 2 Síntomas asociados a hongos fitopatógenos. Los síntomas se observan en amarillamiento del follaje, caída de ací culas y lesiones de color amarillo y en el centro necrosis en árboles de Pinus patula.
Por otro lado, Diplodia sapinea es un patógeno oportunista de distribución mundial que afecta principalmente a P. patula y P. sylvestris; y ha sido asociado a la muerte descendente en donde las acículas enfermas al inicio tienen una apariencia de color amarillo, luego de rojo a marrón o gris, con deformación de ramas dando como resultado de la muerte de la acícula, chancros en tallos, ramas y yemas (Ospina et al., 2011; Cram et al., 2012; Gutiérrez-Flores et al., 2020; Larsson et al., 2021). Otros patógenos como Fusarium circinatum ocasiona el chancro resinoso del pino, donde las acículas se marchitan y cambian de color amarillo a rojizo hasta secarse, y quedar los brotes defoliados con la probabilidad de estrangular el ápice de crecimiento y muerte del árbol; este patógeno se encuentra ampliamente distribuido en diversos países incluido México por lo que afecta a una gran variedad de especies de pinos (Cram et al., 2012; Carrasco et al., 2016; Martínez-Álvarez et al., 2016; Flores-Pacheco, 2017; Iturritxa et al., 2017; García-Díaz et al., 2019; Yu y Luo, 2020). El género Lophodermium está presente en bosques de México, Europa y Asia; y se ha asociado a las especies de Pinus ayacahuite, P. patula, Pinus montezumae, y P. sylvestris; donde las acículas infectadas desarrollan manchas pardas con márgenes amarillos, finalizando con la muerte del tejido (Cibrián et al., 2007; Reignoux et al. 2014; Behnke‐Borowczyk et al., 2018; Gutiérrez-Flores et al., 2020; Sheller et al., 2020). Otros géneros que se han reportado han sido Botrytis, Ceratocystis, Cylindrocarpon, Cronartium, Curvularia, Daldinia, Dothistroma, Mycosphaerlla, Lecanosticta, Phytophthora, Pythium y Rhizoctonia asociados a Pinus spp., (Figura 3) donde desencadenan diferentes patologías como moho gris, muerte regresiva, mancha azul, pie negro, tizones, etc. (Cuadro 1) (Ospina et al., 2011; Cram et al., 2012; Moreno-Rico et al., 2015; van der Nest et al., 2019; Gutiérrez-Flores et al., 2020; Oskay et al., 2020; Raitelaityté et al., 2020).
Cuadro 1 Hongos reportados nacional e internacionalmente que se asocian con las principales enfermedades presentes en especies de Pinus spp.
| Patógeno fúngico | Enfermedad | Hospedante | Distribución | Referencia |
|---|---|---|---|---|
| Alternaria alternata | Caída de acículas | Pinus sp. | China | |
| P. arizonica | Guo et al., 2008 | |||
| P. cembroides | México | Marmolejo-Monciváis, 2018 | ||
| P. patula | Gutiérrez-Flores et al., 2020 | |||
| P. pseudostrobus | ||||
| Annulohypoxylon stygium | Caída de acículas | P. patula | México | Gutiérrez-Flores et al., 2020 |
| Botrytis cinerea | Moho Gris | P. massoniana | Suecia | Capieau et al., 2004 |
| Botryosphaeria dothidea | Caída de acículas | Pinus sp. | México | Marsberg et al. 2017 |
| Muerte regresiva | P. patula | Sudáfrica | Gutiérrez-Flores et al., 2020 | |
| Ceratocystis sp. | Mancha azul en trozas | P. patula | Colombia | Guerra et al., 2004 |
| P. radiata | Osorio, 2007 | |||
| P. tropicalis | Ospina et al., 2011 | |||
| Cronartium quercuum | Roya de agallas | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| Cronartium quercuum | Oxidación fusiforme | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| f. sp. fusiforme | ||||
| Curvularia sp.C. lunata | Caída de acículas | P. patula | México | Gutiérrez-Flores et al., 2020 |
| C. pseudobrachyspora | ||||
| C. spicifera | ||||
| C. trifolii | ||||
| Cylindrocarpon sp. | Pie negro | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| Daldinia sp. | Caída de acículas Chancrosis | P. patula | España | Stadler et al. 2014 |
| D. eschscholtzii | Sanz-Ros et al. 2015 | |||
| D. fissa | P. sylvestris | México | Gutiérrez-Flores et al., 2020 | |
| D. petriniae | ||||
| Diplodia sapinea | Caída de acículas | Pinus sp. | Colombia | Ospina et al., 2011 |
| P. patula | EUA | Cram et al., 2012 | ||
| Muerte descendente | P. sylvestris | México | Gutiérrez-Flores et al., 2020 | |
| Suecia | Larsson et al., 2021 | |||
| Dothistroma sp. | Banda roja | Pinus sp. | Cibrían, 2007 | |
| P. contorta | México | Cram et al., 2012 | ||
| P. ponderosa | Suiza | Queloz et al., 2014 | ||
| P. nigra | Alenezi et al., 2015 | |||
| P. radiata | ||||
| Fusarium sp. | Fusariosis vascular | Pinus sp. | Colombia | Ospina et al., 2011 |
| F. oxysporum | P. patula | México | Robles-Yerena et al., 2016 | |
| F. solani | P. pseudostrobus | |||
| F. circinatum | Chancro resinoso | Pinus sp. | Chile | Cram et al., 2012 |
| del pino | P. greggii | China | Carrasco et al., 2016 | |
| P. massoniana | EUA | Martínez-Álvarez et al., 2016 | ||
| P. nigra | España | Flores-Pacheco, 2017 | ||
| P. pinaster | México | Iturritxa et al.,2017 | ||
| P. pinea | García-Díaz et al.,2019 | |||
| P. radiata | Yu y Luo, 2020 | |||
| P. sylvestris | ||||
| P. tadea | ||||
| Lecanosticta acicola | Banda marrón | Pinus sp. | Guatemala | van der Nest et al., 2019 |
| P. mugo | México | Oskay et al.,2020 | ||
| P. sylvestris | Polonia | Raitelaityté et al.,2020 | ||
| Turquía | ||||
| Lophodermium sp. | Caída de acículas | P. ayacahuite | Escocia | Reignoux et al. 2014 |
| L. indianum | Chancrosis | P. montezumae | México | Behnke‐Borowczyk et al., 2018 |
| L. seditiosum | P. patula | Polonia | Gutiérrez-Flores et al., 2020 | |
| P. sylvestris | Rusia | Sheller et al.,2020 | ||
| Meria laricis | Caída de acículas | Pinus sp. | Cánada | Cram et al., 2012 |
| EUA | ||||
| Mycosphaerella sp. | Banda roja de la acícula | Pinus sp. | Colombia | Ospina et al., 2011 |
| P. patula | EUA | Cram et al., 2012 | ||
| Myrmaecium rubricosum | Caída de acículas | P. patula | México | Gutiérrez-Flores et al., 2020 |
| Passalora sequoiae | Moho de la hoja | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| Pestalotiopsis funerea | Tizón del follaje | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| Phoma eupyrena | Phomosis | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| Phomopsis juniperovora | Phomosis | Pinus sp. | EUA | Cram et al., 2012 |
| P. lokoyae | ||||
| Phythophthora cinnamomi | Muerte de raíces | P. radiata | Chile | Ahumada et al., 2013 |
| Phytophthora sp. | Volcamiento o pudrición de la raíz | Pinus sp. | Colombia | Ospina et al., 2011 |
| Pythium sp. | P. patula | EUA | Cram et al., 2012 | |
| Rhizoctonia sp. | ||||
| Ophiostoma sp. | Mancha azul de la madera | P. leiophylla | México | Moreno-Rico et al., 2015 |
| O. pulvinisporum | P. teocote | |||
| O. pluriannulatum |
Los hongos fitopatógenos asociados a Pinus spp. son difíciles de identificar, debido a la interrelación entre sus ciclos de vida, el desarrollo fenológico del hospedero, y los factores ambientales; hace que se comporten como saprófitos y mutualistas (Gutiérrez-Flores et al., 2020). Lo que ha originado preocupación e interés de la comunidad científica y la sociedad, sobre la gran diversidad de agentes fúngicos que causan la pérdida foliar, y muerte de árboles de Pinus spp. en los continentes Africano, Americano, Asiático y Europeo (Gutiérrez-Flores et al., 2020; Larsson et al., 2021); ante esta situación fitosanitaria se ha indagado sobre el manejo y control de enfermedades de origen fúngico a base de moléculas sintéticas de origen químico y agentes de origen vivo (Adusei-Fosu y Rolando, 2018; Kang et al., 2019).
Importancia de los plaguicidas. Los plaguicidas son sustancias o mezcla de sustancias antrópicas destinadas a prevenir, destruir o controlar cualquier plaga, con medios de acción de amplio espectro y que comúnmente son persistentes en el ambiente (Narváez-Valderrama et al., 2012; del Puerto-Rodríguez et al., 2014). Su dispersión de los químicos en la planta depende de sus propiedades fisicoquímicas, las condiciones climáticas, las características geológicas, de la formulación y presentación del producto, formas de aplicación y procesos de transporte (Ramírez y Lacasaña, 2001). Los plaguicidas, pueden clasificarse en función de su empleo como insecticidas, fungicidas, herbicidas, bactericidas, etc.; también se clasifican con base a su composición química en organoclorados, organofosforados, carbamatos, piretroides, compuestos bipiridílicos, sales inorgánicas, entre otros (Ferrer, 2003; Serra et al., 2020). La importancia del uso excesivo e irracional de estos productos químicos, no solo radica en la residualidad de estos en el medio ambiente, resistencia que puede generar en las plagas, sino, también porque puede llegar al hombre directamente a través del agua potable, aire, suelo, e indirectamente, a través de la cadena biológica de los alimentos con expresión de daños a la salud de la población, como mutaciones genéticas, alteraciones hormonales y modificaciones endócrinas (Tobón-Marulanda et al., 2010; Ortíz et al., 2014; Bravo et al., 2020).
Figura 3 Hongos más frecuentes asociados a Pinus patula de Tetela de Ocampo, Puebla, México. A. Alternaria alternata M1AAR1; B. Annulohypoxylon stygium T1R1; C. Botryosphaeria dothidea M7MtPpA-CH3 (2); D. Curvularia lunata M1MtPpA-AA; E. C. pseudobrachyspora M41MtPpA-CHR1; F. C. spicifera M21MtPpA-AAR2; G. C. trifolii M2MtPpA-AA; H. Daldinia eschscholtzii T5R2; I. Daldinia sp. M3MtPpA-CHR2 (2); J. Diplodia sapinea M3MtPpA-CH; K. Lophodermium indianum M1MtPpA-PDAR1; y L. Myrmaecium rubricosum M1MtPpA-PDA (Modificado de Gutiérrez-Flores et al., 2020).
Control fúngico por sustancias químicas. Los fungicidas se han utilizado ampliamente para el control de hongos, y son clasificados de acuerdo a las características de los productos, entre ellos, por su naturaleza como químicos y biológicos. Para el control de hongos fitopatógenos en especies forestales, se han aplicado fungicidas químicos como aerosoles foliares. En México, los fungicidas que utilizan para los forestales también se encuentran documentados para uso agrícola como el Azoxystrobin, Clorotalonil, Fosetil-Al, Fosfito de Calcio, Fosfito de Cobre, Fosfito de Potasio, Mancozeb, Metalaxil-Clorotalonil y Propiconazol (Cuadro 2). Estos funcionan como protectantes, residuales o de contacto para controlar o prevenir la propagación de los hongos a hospederos sanos y proteger contra nuevas infecciones si su aplicación es correcta (Adusei-Fosu y Rolando, 2018). En el Cuadro 2 se mencionan algunos fungicidas que actúan de forma sistémica: Azoxystrobin (estrobilurinas), Fosetil-Al (organofosforado), Metalaxil (acilalaninas) y Propiconazol (triazoles); o bien que actúan como fungicidas de protección y curación: Clorotalonil (cloronitrilos) y Mancozeb (ditiocarbamatos) que deben aplicarse antes de la infección fúngica para evitar el desarrollo de nuevas lesiones (DEAQ, 2022). Por otro lado, es importante conocer los hongos asociados a los forestales, ya que existen muchas enfermedades de los árboles como fenómenos ecológicos naturales (vejez en árboles) y cíclicos, y en su mayoría son intratables con el uso de fungicidas (Adusei-Fosu y Rolando, 2018).
Cuadro 2 Principales fungicidas químicos recomendados para uso forestal en México.
| Ingrediente activo: concentración (%) | Actividadz | Grupo químico | Intervalo entre aplicaciones (días) | Dosis para uso forestal en 100 L |
|---|---|---|---|---|
| Azoxystrobin: (23) | Sistémico, protector y curativo | Estrobilurinas | 7-14 | 0.20-0.40 L |
| Clorotalonil: (52-54) | Protector y curativo | Cloronitrilos | 7-10 | 1.75-2.6 L |
| Fosetil-Al: (80) | Sistémico | Organofosforados | 10-14 | 200-300 g |
| Fosfito de calcio: (25) | Inductor de defensa, y aporta nutrientes | Oxisal | 7-14 | 0.25 L |
| Fosfito de cobre: (40) | Inductor de defensa, y aporta nutrientes | Oxisal | 20-25 | 0.25 L |
| Fosfito potásico: (70) | Inductor de defensa, y aporta nutrientes | Oxisal | 7-10 | 0.250 L |
| Mancozeb: (30-80) | Protector no sistémico | Ditiocarbamatos | 7-10 | 250-300 g |
| Metalaxil: (9), Clorotalonil: (72) | Sistémico, protector y curativo | Acilalaninas, Cloronitrilos | 10-14 | 400-1000 g |
| Propiconazol: (26) | Sistémico, protector y curativo | Triazoles | 7-10 | 0.5 L |
zDiccionario de Especialidades Agroquímicas (DEAQ, 2022); Comisión Federal para la Protección contra Riesgos Sanitarios (COFEPRIS, 2019).
Los fungicidas están clasificados como altamente peligrosos y pueden causar afectaciones en el ser humano como dermatitis de contacto, enfermedades crónicas de la piel, alteraciones visuales, edema pulmonar y daño letal; esto al no cumplir con los criterios establecidos por la Organización de las Naciones Unidas (ONU) para su uso y comercialización (Speck-Planche et al., 2012; FAO y WHO, 2016). Algunos se encuentran autorizados por la Comisión Federal para la Protección contra Riesgos Sanitarios (COFEPRIS) como: Azoxystrobin, Clorotalonil, Fosetil-Al, Mancozeb, Metalaxil-Clorotalonil y Propiconazol (COFEPRIS, 2019). Sin embargo, el Clorotalonil se encuentra en la lista de substancias extremadamente peligrosas para la salud (NJ Health, 2017) ya que es carcinógeno, y de alta toxicidad para la fauna por lo que representa un riesgo ambiental (Reglinski y Dick, 2005; Ortíz et al., 2014).
Desafortunadamente se carece de suficiente información sobre la identificación y el uso efectivo de los fungicidas químicos en árboles de pino. Entre estos, los modos de acción fisiológico, bioquímico y molecular; así como los mecanismos para evitar el desarrollo de resistencia en los agentes causantes de enfermedades a las moléculas químicas, efectos sobre la microbiota del suelo, dosis de aplicación, tiempo, lugar y métodos de aplicación de los fungicidas (Adusei-Fosu y Rolando, 2018).
Control fúngico por agentes biológicos. Por otra parte, los fungicidas biológicos son formulaciones desarrolladas a partir de bacterias u hongos, destinados al control y/o erradicación de hongos patógenos, conocidos también como biofungicidas (Heydari y Pessarakli, 2010; Liu et al., 2021), o agentes de biocontrol. Estos productos se han utilizado como una alternativa para disminuir los daños causantes por patógenos, con bajos o nulos problemas de contaminación ambiental y de generar resistencia en los hongos (Guédez et al., 2008; Heydari y Pessarakli, 2010).
En el control biológico de hongos interviene otro organismo llamado antagonista, el cual es un agente o mezcla de agentes biológicos, con potencial para interferir en cualquiera de los procesos vitales fisiológicos del parasitismo de los patógenos (Legrand et al., 2017). La eficiencia del uso de agentes de control biológico involucra diversas interacciones basadas en el sistema epidemiológico entre el agente de control biológico, patógeno, hospedante, ambiente, entre otros; y en consecuencia puede ser efectivo al reducir la incidencia del hongo en una población forestal (Figura 4).
Figura 4 Interacciones involucradas en el control biológico (Adaptado de Mora-Aguilera et al., 2017).
El interés por el control biológico ha aumentado en las últimas décadas por las ventajas que tiene sobre los métodos tradicionales (Cuadro 3); debido principalmente a que el uso indiscriminado de productos químicos ha ocasionado resistencia a los patógenos (Gepp et al., 2012; Yang et al., 2019). Actualmente, existe un mayor compromiso por la conservación del ambiente lo que ha promovido el desarrollo de prácticas sustentables e integrales con el fin de reducir el uso excesivo de los agroquímicos.
Cuadro 3 Ventajas y desventajas del uso de agentes de control biológico para manejo de hongos.
| Ventajas | Desventajas |
|---|---|
| Mayor especificidad | Ignorancia sobre el método |
| Baja resistencia de las plagas al control biológico | Falta de apoyo económico |
| Sustitución parcial o total a los plaguicidas sintéticos de sustancias químicas | Falta de personal especializado |
| Relación coste/beneficio mayor | Antagonistas susceptibles a plaguicidas |
| Evita plagas secundarias | No provee una supresión inmediata |
| Escasas intoxicaciones | Poca investigación toxicológica |
| Amigable con el ambiente | Sobrevivencia y adaptabilidad |
Fuente: Guédez et al. (2008); Holmes et al. (2016).
Es por ello, que se debe buscar efectividad de los agentes de control biológico para reducir la carga de inoculo del patógeno. Estos antagonistas pueden tener varios mecanismos que actúan de manera conjunta; como la competencia por espacio y nutrientes, el parasitismo, producción de metabolitos secundarios (antibióticos, enzimas líticas y compuestos volátiles), y la resistencia sistémica inducida en plantas (Hernández-Lauzardo et al., 2007; Martínez et al., 2013).
Por otro lado, existen microorganismos que secretan metabolitos secundarios que colaboran en el control biológico, estos compuestos no están directamente involucrados en su crecimiento, desarrollo o reproducción, pero pueden interferir con el crecimiento y/o actividades de algún patógeno. Un ejemplo de esta acción metabólica, es la producción de antibióticos; algunos microrganismos producen y secretan uno o más compuestos con antibióticos (Liu et al., 2021). Por otra parte, la producción de enzimas líticas que pueden hidrolizar una amplia variedad de compuestos poliméricos, como quitina, proteínas, celulosa, hemicelulosa y ADN, están relacionados al control de patógenos (Vargas-Hoyos y Gilchrist-Ramelli, 2015).
Otro mecanismo de biocontrol es el micoparasitismo, donde el antagonista actúa como micoparásito y el patógeno es el hospedero (Steyaert et al., 2003). Ejemplo de micoparasitismo (ataque de un hongo por otro hongo), es el uso del género Trichoderma el cual es ampliamente utilizado como agente de control biológico (Alfiky y Weisskopf, 2021) para una diversidad de hongos fitopatógenos.
Otra forma de manejar los patógenos, es la resistencia sistémica inducida (RSI), es una de las estrategias no químicas prometedoras para el manejo efectivo de las enfermedades y es adquirida después de un estímulo (Meena et al., 2020). Esta respuesta es potenciada por rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR) como Azospirillum, Azotobacter, Gluconacetobacter, Pseudomonas y Bacillus durante la interacción planta-microorganismo; y representan una alternativa biológica para el control de patógenos, y conservación de ecosistemas (Choi et al., 2014; Guo et al., 2015; Moreno-Reséndez et al., 2018). Sin embargo, la respuesta sistémica se puede ver limitada por condiciones de estrés en la planta como la deficiencia hídrica; lo que provoca alteración en las señales involucradas en la contención de un patógeno (Arango-Velez et al., 2016). La respuesta sistémica en coníferas, a partir de la lignificación inducida, se ha documentado como resultado de la inoculación de patógenos como el hongo Sphaeropsis sapinea y Diplodia scrobiculata en Pinus nigra (Bonello y Blodgett, 2003; Blodgett et al., 2007).
Otra manera de controlar a los hongos, es por competencia de nutrientes, probado como método de biocontrol cuando el crecimiento de los antagonistas genera el agotamiento de los nutrientes y/o la invasión del espacio disponible para los agentes patógenos y por lo tanto, reducen su tasa de crecimiento y su incidencia (Guerrero-Prieto et al., 2011; van Lenteren et al., 2018). Un ejemplo de este mecanismo es la bacteria Serratia marcensces cepa PWN146 aislada de Pinus pinaster con síntomas de marchitamiento, las secuencias de su genoma mostraron genes relacionados con la producción de sideróforos para el secuestro y transporte de hierro, transportadores de metales pesados, genes involucrados en la biosíntesis de antibióticos como el gen igrB de gramicidina, tycC de tirocidina, ppsDE de plipastatina, y srfAD de surfactina. Así, como enzimas que degradan la pared celular (quitinasa Clase I) y una toxina para insectos (cyt1Aa de endotoxina-delta citolítica tipo-1Aa) (Vicente et al., 2016).
El control biológico de hongos ha sido ampliamente utilizado en el sector agrícola, y se ha propuesto también para el manejo de las enfermedades forestales, como alternativa al combate químico para conservar y recuperar bosques que se han perdido o degradado por las enfermedades. Algunos ejemplos de agentes de control biológico de hongos en árboles de pino se muestran en el Cuadro 4, con los biofungicidas más estudiados que corresponden a Trichoderma y Bacillus principalmente.
Cuadro 4 Uso de agentes de control biológico para el control de hongos causantes de enfermedades en Pinus spp.
| Agente de Biocontrol | Patógeno | Planta | Aplicación | Referencia |
|---|---|---|---|---|
| Hongos | ||||
| a. Trichoderma | ||||
| T. harzianum | Fusarium circinatum | P. greggii | Invernadero | García-Díaz et al., 2019 |
| T. koningiopsis | Fusarium oxysporum | P. massoniana | In vitro | Yu y Luo, 2020 |
| Invernadero | ||||
| T. harzianum | Botrytis cinerea | P. sylvestris | In vitro | Capieau et al., 2004 |
| T. polysporum | Vivero | |||
| T. virens, T. atrobrunneum | Armillaria spp. | Robles y abetos | In vitro | Chen et al., 2019 |
| Campo | ||||
| b. Otro | ||||
| Chaetomium, Alternaria | F. circinatum | P. nigra | Martínez-Álvarez et al., 2016 | |
| P. pinaster | In vitro | |||
| P. pinea | Campo | |||
| P. radiata | ||||
| P. sylvestris | ||||
| Bacterias | ||||
| a. Aneurinibacillus | ||||
| Aneurinibacillus migulanus | Dothistroma septosporum | P. contorta | In vitro | Alenezi et al., 2015 |
| b. Bacillus | ||||
| B. pumilus | Sphaeropsis sapinea | P. massoniana | In vitro | Dai et al., 2021 |
| Invernadero | ||||
| B. simplex | Heterobasidion annosum | P. radiata | In vitro | Mesanza et al., 2016 |
| Armillaria mellea | Invernadero | |||
| F. circinatum | P. radiata | In vitro | Iturritxa et al., 2017 | |
| Invernadero | ||||
| B. subtilis | Fusarium sambucinum | P. elliottii | In vitro | Maciel et al., 2014 |
| Invernadero | ||||
| F. circinatum | P. taeda | In vitro | Soria et al., 2012 | |
Trichoderma. Algunos biofungicidas están basados en el uso del género Trichoderma, y se consideran de alta efectividad al producir enzimas (quitinasas, b-1,3 glucanasas y proteasas), antibióticos (6-pentil-a-pirone), compuestos volátiles, sideróforos, ácido indol-3-acetico; y promover el crecimiento vegetal (Michel-Aceves et al., 2004; Infante et al., 2009; Rios-Velasco et al., 2016; Ruiz-Cisneros et al., 2018; Illa et al., 2020; Yu y Luo, 2020). Otro de sus mecanismos implica un quimiotropismo ocasionado por un gradiente químico de aminoácidos y/o azúcares, reconocimiento (interacción física por uniones específicos de superficie del huésped), penetración y finalmente, el micoparasitismo de la pared celular del huésped por la acción de enzimas líticas (Steyaert et al., 2003; Alfiky y Weisskopf, 2021). Algunas investigaciones demuestran que cepas de Trichoderma sp. aisladas del bosque, tienen la capacidad de biocontrolar hongos patógenos del género Armillaria, que causa podredumbre en la raíz de árboles forestales (Chen et al., 2019). Se han utilizado productos comerciales como Binab® TF.WP formulado por cepas de Trichoderma harzianum y Trichoderma polysporum, igual de efectivo que el fungicida químico recomendado (tolilfluanina 50% p/p) contra Botrytis cinerea, también reduce el daño en acículas hasta 94% en cámaras de crecimiento y 57% bajo condiciones de vivero en P. sylvestris (Capieau et al., 2004). T. harzianum de PHC®, reduce hasta el 22% la incidencia de la enfermedad ocasionada por F. circinatum en plántulas de P. greggii (García-Díaz et al., 2019); y T. koningiopsis inhibe hasta 78.6% el crecimiento de F. oxysporum (in vitro) además, disminuye al 50% la incidencia de la enfermedad y promueve el crecimiento de plántulas de P. massoniana (Yu y Luo, 2020).
Bacillus. Es el género bacteriano más explotado para la producción de biofungicidas debido a su versatilidad de mecanismos de control biológico, como la producción de compuestos volátiles, antibióticos (bacilomicina, iturinas, fenicinas, fengicinas, subtilinas, surfactinas), enzimas líticas (quitinasas y b-1,3-glucanasas), sideróforos (Bacillibactina), toxinas (d-endotoxinas); además de la capacidad de promoción del crecimiento vegetal (Villarreal-Delgado et al., 2017; Jiménez-Delgadillo et al., 2018; Kang et al., 2019; Ocegueda-Reyes et al., 2020; Dai et al., 2021). Algunos estudios han demostrado que estas bacterias, pueden inducir respuesta sistémica en plantas por moléculas elicitoras (lipopéptidos, fitohormonas y compuestos volátiles), y activa la síntesis de ácido salicílico, etileno, ácido jasmónico y ácido abscísico que regulan el sistema de defensa de diferentes cultivos agrícolas (Villarreal-Delgado et al., 2017; Vinod y Sabah, 2018). B. subtilis ha demostrado su capacidad como control de hongos, inhibe hasta 18.7% el crecimiento in vitro de F. sambucinum, y proporciona mayor vigor y crecimiento a las plántulas de P. elliottii (Maciel et al., 2014). Los metabolitos secundarios producidos por B. subtilis representan una alternativa, ya que inhiben 50% el crecimiento de F. circinatum aislado de P. taeda (Soria et al., 2012). El biocontrol ha logrado disminuir la alta incidencia y severidad de la infección por F. circinatum en P. radiata y P. muricata (Gordon et al., 2006). Además, B. simplex a nivel in vitro es capaz de biocontrolar a Heterobasidion annosum y Armillaria mellea, también reduce la incidencia de infección al 55% de H. annosum y 46.9% de A. mellea en plántulas de P. radiata (Mesanza et al., 2016). B. simplex in vitro también presenta actividad antagónica en F. circinatum (17%), y disminuye hasta 22% las lesiones en árboles de dos años de P. radiata a nivel invernadero (Iturritxa et al., 2017). Por otro lado, B. pumilus aislada de P. massoniana puede biocontrolar el 85% de la afectación causada por Sphaeropsis sapinea a nivel in vitro y 90% bajo condiciones de invernadero, debido a la producción de metabolitos secundarios que dañan al micelio y retrasan la germinación de esporas (Dai et al., 2021).
Conclusiones
Los bosques de pino son ecosistemas de gran importancia por los beneficios ecológicos, económicos, y sociales que nos brindan; sin embargo, se ha reducido esta biomasa boscosa por varios factores como la tala inmoderada, la conversión de bosques en áreas agrícolas o habitacionales. Adicionalmente, los bosques se enfrentan ante problemas de tipo biótico como enfermedades fúngicas que se propagan a través de factores naturales y antrópicos. Por ello, es importante tener una comprensión integral de los diversos hongos que se han reportado en especies de pino (Alternaria, Botrytis, Ceratocystis, Cylindrocarpon, Cronartium, Curvularia, Daldinia, Diplodia, Dothistroma, Fusarium, Meria, Mycosphaerlla, Lecanosticta, Lophodermium, Phytophthora, Pythium, Rhizoctonia, entre otros) como causantes de enfermedades; conocer los diferentes factores que interaccionan en este sistema como el hospedero, las condiciones ambientales, manejo, así como la influencia antropogénica del hombre sobre la incidencia y severidad de estos hongos.
En México el sector forestal ha usado de forma excesiva los productos químicos para el control de hongos, no obstante, estos productos tienen registro para uso agrícola y no forestal. Ante la preocupación de reducir la aplicación de agroquímicos, se buscar fomentar el uso de agentes de control biológico como alternativa amigable para la recuperación de los bosques sin generar un impacto negativo. Además, estos productos se pueden implementar en áreas urbanas donde no se tendría peligro para las personas o animales que interactúan con los bosques.
La información documentada en este trabajo muestra a Trichoderma sp. y Bacillus spp. como los biofungicidas más estudiados en Pinus sp. cuya aplicación hace factible el mantenimiento y la conservación de los recursos forestales. Sin embargo, se requiere ampliar las investigaciones en esta área poco estudiada con el fin de contribuir al uso, manejo y conservación de los forestales con un enfoque más biológico para manejar especies fitopatógenas, partiendo de la comprensión de la salud de los forestales y los subsistemas que interactúan con ellos.
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la Beca de Doctorado en Ciencias Ambientales otorgada a Luis Martín Gutiérrez Flores (No. de Beca 742331 ). A la Vicerectoria de Investigación y Estudios de Posgrado (VIEP) de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP), por el apoyo económico del proyecto de investigación: “Diagnóstico de la enfermedad fúngica de Pinus patula de Tetela de Ocampo, Puebla y propuesta de biocontrol” (100155588-VIEP 2017-2020).
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Recibido: 26 de Mayo de 2022; Aprobado: 23 de Agosto de 2022
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