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El género Burkholderia comprende bacilos Gram negativos, no formadores de esporas, que, dependiendo de la especie, se mueven mediante uno o varios flagelos polares. Los individuos que pertenecen al género Burkholderia presentan una proporción G + C entre 59 y 69.5%, son aerobios, oxidasa y catalasa positivas, mesófilos y sintetizan polihidroxibutirato como material de reserva (Figura 1). Los miembros que comprende el grupo Burkholderia son ubicuos ya que habitan el suelo, el agua y tejidos vegetales y animales (Garrity et al., 2006). La versatilidad nutricional es una característica sobresaliente de este grupo bacteriano ya que puede encontrarse viviendo como biótrofo o como saprófito.
Burkholderia es un género bifuncional debido a que algunas de sus especies establecen relaciones simbiótico-mutualistas con las plantas, mientras que otras establecen asociaciones simbiótico-patogénicas con plantas, animales y humanos. En la Figura 2, se muestra la versatilidad funcional del género Burkholderia.
Figura 1. A, Cultivo de Burkholderia cepacia BUAP-AM51 (accesión KX161745) creciendo en agar de soya y tripticaseína. B, Microfotografía de la misma cepa vista con Microscopía Electrónica de Transmisión, donde se observan el flagelo polar (a) y gránulos de polihidroxibutirato (b).
Clasificación del género Burkholderia. William Burkholder describió por primera vez a Pseudomonas cepacia, como agente causal de la pudrición de la cebolla (Burkholder, 1950). Los posteriores aislamientos de P. cepacia, indicaron que se trataba de un grupo versátil, constituido por aislamientos capaces de establecer interacciones mutualistas y patogénicas. La diversidad fenotípica observada en los aislamientos de P. cepacia, condujo a su reclasificación dentro de las pseudomonadales.
El género Burkholderia fue propuesto por Yabuuchi et al. (1992) como resultado de la transferencia de siete especies de Pseudomonas: P. cepacia, P. mallei, P. pseudomallei, P. plantarii, P. caryophylii, P. pickettii y P. solanacearum. Posteriormente, Burkholderia pickettii y B. solanacearum, fueron transferidas al género Ralstonia (Yabuuchi et al., 1995). El género Burkholderia comprende cerca de 100 especies (Estrada-de los Santos et al., 2015) que ocupan muy diversos nichos ecológicos. Particularmente, el CBC es ubicuo en la naturaleza y puede encontrarse en el suelo, agua, rizosfera, varias especies animales, humanos y en hospitales (Chiarini et al., 2006). Actualmente, el CBC está conformado por 22 especies (Cuadro 1).
Todas las especies del CBC presentan considerable variabilidad fenotípica (Vandamme et al., 1997), aun dentro de los aislamientos clínicos de la misma especie (Larsen et al., 1993). Probablemente, la versatilidad ecológica del CBC se debe al tamaño inusual de su genoma, el cual normalmente consiste de dos a cuatro (típicamente tres) replicones (cromosomas) grandes (>500 kb); así como a su habilidad de usar una larga lista de compuestos como fuentes de carbono. Sin embargo, su clasificación taxonómica no permite distinguir claramente aquellas cepas que son patógenas para humanos (Parke y Gurian-Sherman, 2001).
A medida que el número de especies descritas de Burkholderia se incrementó, el análisis de secuencias multilocus (atpD, gltB, lepA, and recA) y la secuenciación del 16SrRNA revelaron que el género estaba compuesto por lo menos de dos linajes, A y B (Estrada-de los Santos et al., 2013). El linaje A estuvo originalmente dividido en dos sublinajes: las especies saprofitas y aquellas asociadas con plantas, incluyendo las que inducen la formación de nódulos en las leguminosas (Angus et al., 2014). El linaje B estuvo conformado por: miembros del CBC que son patógenos oportunistas de seres humanos, patógenos de animales y humanos del grupo B. pseudomallei, especies fitopatógenas y algunas especies saprofitas. Las especies, B. andropogonis y B. rhizoxinica/ B. endofungorum, que no quedaron incluidas en ninguno de los dos linajes, probablemente podrían ser nuevos géneros (Martínez-Aguilar et al., 2013). La existencia de grupos intermedios entre los linajes A y B, cuestionó si esta evidencia era suficiente para la separación del género Burkholderia (Estrada-de los Santos et al., 2015).
Con el uso de Secuencias Indel Conservadas (SICs) específicas, como marcadores moleculares, se separaron 45 especies de Burkholderia del linaje B. Con base en estos resultados, se hizo una enmienda a la descripción del género Burkholderia de este linaje. Los marcadores SICs no se encuentran en el genoma de las burkholderias medioambientales del linaje A. No obstante, las bacterias medioambientales del linaje A, junto con las especies fitopatógenas B. andropogonis, B. rhizoxinica y B. endofungorum fueron transferidas al nuevo género Paraburkholderia, con Paraburkholderia graminis como especie tipo (Sawana et al., 2014).
Cuadro 1. Especies del Complejo Burkholderia cepacia (CBC).
| Núm. | Especie | Referencia |
|---|---|---|
| 1 | B. alpina | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 2 | B. ambifaria | Coenye et al., 2001 |
| 3 | B. anthina | Vandamme et al., 2002 |
| 4 | B. arboris | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 5 | B. cenocepacia | Vandamme et al., 2003 |
| 6 | B. cepacia | Vandamme et al., 1997 |
| 7 | B. contaminans | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 8 | B. diffusa | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 9 | B. dolosa | Vermis et al., 2004 |
| 10 | B. lata | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 11 | B. latens | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 12 | B. metallica | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 13 | B. multivorans | Vandamme et al., 1997 |
| 14 | B. paludis | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 15 | B. pseudomultivorans | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 16 | B. pyrrocinia | Vandamme et al., 2002 |
| 17 | B. seminalis | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 18 | B. stabilis | Vandamme et al., 2000 |
| 19 | B. stagnalis | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 20 | B. territorio | Rojas-Rojas et al., 2018 |
| 21 | B. vietnamiensis | Gillis et al., 1995 |
| 22 | B. ubonensis | Vermis, et al., 2002 |
En el periodo en el que se validaron y publicaron alrededor de 46 especies del género Paraburkholderia en el International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology (Oren y Garrity, 2015), se describieron también 16 nuevas especies del género Burkholderia. De estas, B. stagnalis y B. territorii resultaron muy similares a la secuencia del gen 16S rRNA de B. glumae; y muy similares a la secuencia de 7 fragmentos de genes housekeeping de B. ubonensis y B. latens (De Smet et al., 2015). Sin embargo, dadas las similitudes de las restantes 14 especies con especies del género Paraburkholderia, se reconsideró la reclasificación de las especies del género Burkholderia propuesto por Sawana et al. (2014). Así, se transfirieron 11 especies del género Burkholderia al género Paraburkholderia, y se propuso el nuevo género Caballeronia, al que se transfirieron las tres especies restantes de Burkholderia (Dobritsa y Samadpour, 2016).
Se han descrito nuevas especies de Burkholderia. En un estudio en el que se analizaron 17 aislamientos provenientes de humanos y ambientales, a través de la secuenciación parcial del gene gyrB, que se emplea en la secuenciación multilocus para identificar burkholderias aún no clasificadas, se determinaron 13 genomovares bacterianos a los que se les identificó como bacterias del Clado Burkholderia glathei (CBG). Estos aislamientos representaron 13 nuevas especies de Burkholderia, las cuales se diferenciaron a través de sus características genotípicas y fenotípicas como: B. arvi, B. hypogeia, B. ptereochthonis, B. glebae, B. pedi, B. arationis, B. fortuita, B. temeraria, B. calidae, B. concitans, B. turbans, B. catudaia y B. peredens (Peeters et al., 2016).
Los suelos volcánicos son fuente de aislamiento de nuevas especies oxidadoras de CO. Weber y King (2017) describieron a Burkholderia alpina, proveniente del volcán Pico de Orizaba y Paraburkholderia hiiakae, P. paradisi, P. peleae y P. metrosideri provenientes del volcán Kilauea. Todos los aislamientos presentaron el gene coxL que codifica la subunidad catalítica del monóxido de carbono deshidrogenasa.
Recientemente, Jin et al. (2020) al usar el genoma completo de 116 cepas de Burkholderia, reportaron 36 genomovares dentro del CBC. Con base en estos resultados, sugirieron un nuevo re-arreglo del CBC, debido a que 22 de los genomovares correspondieron a las especies del CBC hasta ahora conocidas, mientras que los 14 restantes sean probablemente nuevas especies que deberán ser agregadas al CBC.
Burkholderia como agente fitopatógeno. Son muchos los cultivos de importancia antropogénica infestados por diferentes especies de Burkholderia. Desde el reporte de Burkholder en 1950, hasta inicios del siglo XXI, se han incrementado los reportes de enfermedades en plantas debidas a este controversial género bacteriano (Cuadro 2).
La presencia de miembros del complejo B. cepacia es común en el suelo agrícola. Jacobs et al. (2008) caracterizaron 1,290 aislamientos de Burkholderia en parcelas de cebolla (980 de la rizosfera y 310 de suelo), de los cuales 160 correspondieron a B. cepacia, 480 a B. cenocepacia, 623 a B. ambifaria y 27 a B. pyrrocinia. La mayoría de los aislamientos de B. cepacia (85%), B. cenocepacia (90%) y B. ambifaria (76%) resultaron ser patogénicos cuando se inocularon en bulbos de cebolla. Debido a que B. gladioli fue recientemente aislada de algunas especies de orquídeas (Cuadro 2), esta especie puede ser considerada como un patógeno emergente.
Cuadro 2 Algunas especies de Burkholderia patógenas de cultivos de importancia antropogénica.
| Especie | Hospedero/Enfermedad | Referencia |
|---|---|---|
| B. cepacia | Pudrición agria de la cebolla | Burkholder, 1950 |
| B. gladioli pv. alliicola | Piel resbaladiza de la cebolla | Burkholder, 1950 |
| B. glumae | Tizón bacteriano de la panoja del arroz | Shahjahan et al., 2000 |
| B. andopogonis | Mancha de la hoja del maíz | Vidaver y Carlson, 1978 |
| B. andopogonis | Raya bacteriana del sorgo, pasto sudan, teozintle y maíz dulce | Xin et al., 2009 |
| B. gladioli | Bacteriosis de los bulbos de Leucojum aestivum | Stoyanova et al., 2013 |
| B. tropica | Filodendro y helecho Boston | Ramírez-Rojas et al., 2016 |
| B. gladioli | Azafrán, maíz y arroz | Mirghasempour et al. 2018 |
| B. gladioli | Orquídeas Dendrobium sp., Oncidium sp. y Miltonia spp. | Keith y Thammakijjawat, 2019 |
Se conoce poco acerca de los factores de virulencia de las especies de Burkholderia fitopatógenas. Uno de los casos mejor documentado es el de B. glumae que induce el añublo bacteriano en el cultivo de arroz (Quesada-González y García-Santamaría, 2014). Cuando las condiciones ambientales son favorables, la densidad bacteriana aumenta (quorum sensing), lo que conlleva a la expresión de sus factores de virulencia como la síntesis de toxoflavina, la biogénesis de flagelos, la respuesta quimiotáctica, el sistema de secreción tipo III y la síntesis de la enzima catalasa (Kim et al., 2007; Quesada-González y García-Santamaría, 2014). El principal factor de daño es la síntesis de la toxoflavina, una toxina transportadora de electrones entre NADH y el oxígeno, sin la intermediación de los citocromos, que genera peróxido de hidrógeno, que es altamente tóxico para el tejido vegetal y microrganismos, y que además obstruye los haces vasculares del arroz (Chung et al., 2009). Las cepas de B. glumae que carecen de la producción de toxoflavina son avirulentas y pueden ser identificadas en laboratorio, porque no producen el pigmento amarillo de la toxoflavina sobre medio agar King B (Nandakumar et al., 2009). Sin embargo, Suzuki et al. (2004), sugieren que la producción de toxoflavina, aunque es un requisito para causar clorosis en panículas jóvenes, no parece desempeñar un papel importante en los síntomas de pudrición causados por B. glumae.
El patógeno se transmite principalmente mediante semilla infectada, y por medio de esta se disemina a diferentes regiones. Desde la germinación de la semilla hasta el estado de plántula, la pudrición es causada por un incremento rápido de las poblaciones de B. glumae en las plúmulas. Una vez que B. glumae invade las espiguillas, se multiplica rápido y finalmente causa la pudrición bacteriana del grano o añublo de la panícula (Sayler et al., 2006).
La dispersión de la bacteria se da por salpicadura, también por arrastre del viento y la lluvia y por contacto entre panículas; pero la enfermedad se desarrolla entre 30-35 °C, especialmente por la noche, cuando se presentan precipitaciones frecuentes (Ham et al., 2011).
B. gladioli, también causa el añublo bacteriano de la panícula del arroz. Los síntomas del añublo de panícula y pudrición de grano del arroz ocasionados por B. gladioli son similares a los de B. glumae, es decir, B. gladioli también produce toxoflavina (Nandakumar et al., 2009).
El añublo bacteriano de la panícula de arroz ha sido un serio problema a nivel mundial, debido a que se extendió rápidamente y provocó grandes pérdidas en la producción de arroz. La enfermedad se reportó por primera vez en Japón en 1967, posteriormente en Corea y Taiwán, en 2005 se reportó en los Estados Unidos, y en 2006 y 2007 se reportó en Panamá y Colombia, respectivamente (Pérez y Saavedra, 2011). B. glumae y B. gladioli atacan al grano y producen similares síntomas, induciendo vaneamiento del grano en 90 y 60 %, respectivamente; no obstante, en los campos de arroz severamente afectados por B. glumae, se reportan pérdidas del 75 % de la producción, debido a que la bacteria causa daños adicionales como: inhibición de la germinación de la semilla, esterilidad de flores y aborto del grano (Nandakumar et al., 2009).
Burkholderia como simbionte mutualista de plantas. El interés por los microorganismos del suelo se ha incrementado en años recientes debido a que son cruciales en el reciclaje de nutrimentos, el mantenimiento de la fertilidad del suelo y la biodegradación de compuestos contaminantes. Dentro de las rizobacterias destaca el grupo de las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal o PGPRs (del inglés Plant Growth-Promoting Rhizobacteria), que establecen interacciones simbiótico-mutualistas con las raíces de las plantas.
Los miembros biótrofos del género Burkholderia se relacionan mutualistamente con plantas (Cuadro 3), a las cuales nodulan y proveen de nitrógeno fijado biológicamente, gracias a la presencia de los genes nif (Caballero-Mellado et al., 2004). Igualmente, sintetizan reguladores del crecimiento, como el AIA, que promueve el crecimiento vegetal (Angus et al., 2013). También, hacen disponible el fósforo para la nutrición de las plantas a través del proceso de solubilización del fosfato (Gyaneshwar et al., 2002) y controlan agentes causales de enfermedad (De los Santos-Villalobos et al., 2012).
Adicionalmente, se ha demostrado la presencia de B. vietnamiensis, B. cepacia y B. pseudomallei en esporas de Gigaspora decipiens (Levy et al., 2003). La presencia de genes nif en Burkholderia sugiere que G. margarita obtiene nitrógeno vía bacteriana (Minerdi et al., 2001). Pero también, se han descrito nuevas especies de burkholderias endosimbióticas (Burkholderia rhizoxinica y B. endofungorum) en hongos fitopatógenos como Rhizopus microsporus (Partida-Martinez et al., 2007).
Cuadro 3. Funciones de especies de Burkholderia en asociación simbiótica-mutualista con plantas de importancia antropogénicas.
| Función | Burkholderia-Hospedero | Referencia |
|---|---|---|
| Promoción del crecimiento vegetal | B. cepacia - Zea mays | Singh et al., 2013 |
| B. cepacia - Cicer arietinum | Sánchez-Yáñez et al., 2014 | |
| B. ambifaria - Amaranthus cruentus | ||
| B. ambifaria - A. hypochondriacus | Parra-Cota et al., 2014 | |
| Nodulación | B. tuberum - Aspalathus carnosa | Vandamme et al., 2002 |
| B. phymatum - Machaerium lunatum | ||
| B. mimosarum, y B. nodosa - Mimosa bimucronata, M. scabrella y Dalbergia spp. | Chen et al., 2007 | |
| Fijación de N2 | B. vietnamiensis, B. unamae, B. tropica, | Caballero-Mellado et al., 2004 |
| B. xenovorans y B. kururiensis | ||
| Solubilización de P | B. tropica, B. unamae y B. cepacia -Lycpodium cernuum | Ghosh et al., 2016 |
Muchos endosimbiontes del género Burkholderia son no cultivables. Así, los endosimbiontes de las agallas de la hoja de Psychotria kirkii fueron clasificadas como Candidatus Burkholderia kirkii (Van Oevelen et al., 2002). Igualmente, los endosimbiontes no cultivables que habitan dentro de los hongos micorrizicos arbusculares de la familia Gigasporaceae (Bianciotto et al., 2000) fueron clasificados como Candidatus Glomeribacter gigasporarum (Bianciotto et al., 2003) debido a su cercanía filogenética con Burkholderia y a la posible presencia de los genes nif (Minerdi et al., 2001). Finalmente, Van Borm et al. (2002), reportaron la presencia de especies de Burkholderia en el órgano en forma de bolsa de la parte media del intestino de la hormiga Tetraponera. Dichos endosimbiontes fueron filogenéticamente relacionados con B. fungorum y B. caledonica.
Burkholderia y el control biológico. El género Burkholderia también incluye individuos que reducen o suprimen el desarrollo de patógenos. Muchas enfermedades de las plantas originadas en el suelo, causadas por hongos y oomycetos, son controladas por individuos del CBC (Huang y Wong, 1998).
Los casos más estudiados se relacionan con el biocontrol de la enfermedad damping-off o secadera causado por Pythium spp. (Heungens y Parke, 2000), Rhizoctonia solani (Kang et al., 1998) y Fusarium spp. (Bevivino et al., 1998). El biocontrol del damping-off es crucial, dado el amplio rango de plantas hospederas, y al hecho de que el tratamiento de semillas se realiza con fungicidas deletéreos para la salud humana (Parke y Gurian-Sherman, 2001).
El Damping-off puede ser tratado efectivamente a través del control biológico, dado el corto periodo de susceptibilidad de la planta (horas o días), la cual requerirá de protección por poco tiempo. El sitio de infección específicamente localizado permite la aplicación del agente de biocontrol directamente en el lugar donde la planta requiere de protección. Sin embargo, el biocontrol debe ser aplicado rápidamente para prevenir la infección (Martin y Loper, 1999).
Entre los antibióticos sintetizados por los miembros del CBC, se encuentran las cepacinas A y B, que exhiben actividad antibacteriana contra estafilococos y toxicidad en ratas (Parker et al., 1984); cepaciamida A, que presenta actividad fungicida contra Botrytis cinérea (Jiao et al., 1996); cepacidina A, que tiene actividad antifúngica contra hongos patogénicos de animales y plantas como Microsporum canis, Trichophyton spp, Epidermophyton spp, Fusarium oxysporum y Aspergillus niger (Lee et al., 1994); quinolinonas, que promueven el crecimiento de Capsicum annuum e inhiben el crecimiento de Phytophthora capsici causante del tizón del pimiento rojo (Moon et al., 1996); fenilpirroles, que inhiben el desarrollo de Fusarium sambucinum causante de la podredumbre seca de la papa (Burkhead et al., 1994); fenazina, que inhibe el crecimiento de Rhizoctonia solani causante de la pudrición del tallo de flor de nochebuena (Cartwright et al., 1995) y la pyrrolnitrina, que contribuyen a la supresión de hongos como R. solani y Fusarium (Parke y Gurian-Sherman, 2001).
Por otro lado, el biocontrol de patógenos del suelo se logra con el uso de sideróforos como ornibactinas, piochelina y cepabactina sintetizados in vitro por miembros del CBC (Sokol et al., 1999). Adicional al biocontrol de patógenos del suelo, Knudsen y Spurr (1987) reportaron la eficacia de algunos individuos del CBC en el biocontrol de enfermedades fúngicas foliares.
Burkholderia y la biorremediación. La degradación microbiana es una de las rutas más expeditas para la remoción de contaminantes en ambientes terrestres y acuáticos. El género Burkholderia sensu lato alberga individuos que son considerados como biodegradadores o detoxificadores.
B. vietnamiensis cepa G4 del CBC es una especie eficiente en la degradación del tricloroetileno (TCE), el contaminante orgánico más abundante en los acuíferos en USA. La clave en el proceso de biodegradación del TCE es la enzima tolueno o-monooxygenease (Tom), que es la primera enzima del operón TOM, codificado por el plásmido pTOM (Shields et al. 1995).
B. xenovorans cepa LB400 es una de las más efectivas degradadoras aeróbicas de los bifenil policlorinados (PACBs), vía la enzima bifenil-2,3-dioxigenasa, que es codificada por el locus bhp (Ferrer et al. 2003).
El 2,4,5-triclorofenoxiacetato (2,4,5-T), un potente herbicida componente del Agente naranja es usado como única fuente de carbono por B. phenoliruptrix cepa AC1100 (Coeyne et al. 2004). Igualmente, B. cepacia PCL3 utiliza carbofuran (2,3-dihidro-2,2-dimetilbenzofuran-7-il metilcarbamato), un insecticida de amplio espectro empleado en actividades agrícolas para controlar insectos y nematodos, como única fuente de carbono (Plangklang y Reungsang, 2008). Plangklang y Reungnsang (2011), reportaron que las células inmovilizadas de B. cepacia PCL3, redujeron más efectivamente la vida media del carbofuran de 127 a 16 días, a diferencia de las células libres que lo hicieron de 127 a 28 días.
La degradación del pireno, un hidrocarburo aromático policíclico (HAP), de amplia distribución en el medio acuático, ocurre predominantemente vía microbiana a través de la actividad de la enzima catecol 2,3-dioxygenasa (C23O) de B. cepacia (Chen et al., 2013).
Una gran cantidad de especies de Burkholderia son comúnmente aisladas de la rizosfera, lo que las hace idóneas para la estrategia de rizoremediación; es decir, la degradación de contaminantes por las bacterias de la rizosfera. El análisis genómico de las rutas degradativas podría eventualmente permitir la optimización de las cepas de Burkholderia en los procesos de biorremediación, así como la construcción de vías novedosas o más eficientes para la degradación de contaminantes (O´Sullivan y Mahenthiralingam, 2005).
Burkholderia patógena de humanos. Algunos miembros del género Burkholderia son patógenos oportunistas de seres humanos. Por ejemplo, B. pseudomallei y B. mallei son los agentes causales de la melioidosis y el muermo, respectivamente (Wiersinga et al., 2006). Estas son enfermedades severas para seres humanos y animales, endémicas del sudeste de Asia y norte de Australia, cuyos síntomas se confunden con la tuberculosis y la neumonía (Ulrich et al., 2004).
En 1984, Isles et al., reportaron el primer caso de infección de B. cepacia en personas con fibrosis quística (FQ). Un año después, el segundo reporte confirmó que las infecciones con esta bacteria estaban relacionadas con la FQ (Tablan et al., 1985). La FQ es una enfermedad genética, asociada a insuficiencia pancreática e infecciones de vías aéreas (Anderson, 1938).
La proteína transmembranal CFTR (del inglés: cystic fibrosis transmembrane regulator) codificada por el gene FQ (Riordan et al., 1989), funciona como canal del ion cloro. Las personas con mutaciones en los alelos del gen FQ, presentan severos defectos en el transporte del ion cloro y sudor típicamente salado. Este defecto conduce a la presencia de mucosa deshidratada pegajosa en diferentes conductos del cuerpo, como los sexuales femeninos, pancreáticos y pulmonares, que son objeto de una severa colonización microbiana. Durante la enfermedad se presentan bronquiolitis, atelectasia, hemoptisis, neumotórax, fibrosis, falla respiratoria y finalmente la muerte (Govan y Deretic, 1996). La colonización microbiana crónica que proviene del aire conlleva a la infección pulmonar, que es la principal causa de morbilidad y mortalidad de pacientes con FQ (Gilligan, 1991). Los humanos, adquieren el patógeno a través de infecciones nosocomiales, es decir, por la multiplicación de los microorganismos dentro de sus cuerpos durante la hospitalización, pudiendo o no presentar síntomas (Farías, 2008).
Los patógenos típicos de la FQ son Staphylococcus aureus, Pseudomonas aeruginosa y Haemophilus influenzae, pero también se reportaron algunos no fermentadores de la glucosa como Stenotrophomonas maltophilia, Alcaligenes xylosoxidans, R. pickettii, y B. gladioli (Burns et al., 1998). Se sabe que P. aeruginosa infecta comúnmente a los pacientes de FQ y que B. cepacia es el patógeno oportunista más letal (Govan y Deretic, 1996).
De 1984 a 1985 se documentó la agresividad de B. cepacia, relacionados con la FQ, por el deceso de muchos individuos en los hospitales, bajo lo que se denominó “síndrome cepacia”. En 1990, se reportó que la cepa denominada “tipo 12”, “ET12”, “cable pilus strain” o “tipo 2”, prevaleció en poblaciones de individuos con FQ en Canadá y en el Reino Unido (Mahenthiralingam et al., 2008).
De 1993 a 2009, se estudiaron 33 casos de bacteriemias en España causadas por B. cepacia, 21 de las cuales fueron detectados en dos brotes. No se pudo identificar la fuente de contagio del primer brote; sin embargo, la fuente del segundo fue un lote de crema hidratante (Ibarguren et al., 2011).
En el Reino Unido, históricamente, B. cenocepacia fue el patógeno del CBC más abundante en la FQ. Sin embargo, debido a las estrictas prácticas de control, se redujo su prevalencia, convirtiéndose B. multivorans en el nuevo patógeno dominante. Así, se produjo un cambio epidemiológico, que ocurrió también en Estados Unidos (Mahenthiralingam et al., 2008).
Para estudiar el potencial patogénico de algunas cepas simbiótico-mutualistas de Burkholderia, Angus et al. (2014) inocularon al nematodo Caenorhabditis elegans y a células HeLa (de carcinoma cervical humano). De acuerdo con sus resultados, concluyeron que era extremadamente bajo el riesgo de infecciones oportunistas por bacterias simbiótico-mutualistas como B. tuberum. Sin embargo, Mahenthiralingam et al. (2008) reportaron la presencia de cepas clonalmente idénticas a las del CBC, causantes de infección, en ambientes naturales. Este hecho mantiene la preocupación del uso de estas bacterias en actividades agrícolas como la biofertilización, biorremediación o el control biológico (Cuadro 3).
El análisis de 17 aislamientos de Burkholderia provenientes de humanos y el ambiente, confirmó que no existe una subdivisión filogenética que distinga entre cepas benéficas y cepas patogénicas (Peeters et al., 2016).
La Figura 3, representa un modelo del proceso de simbiosis mutualista y patogénica del género Burkholderia sensu lato. Es amplio el acervo bacteriano para establecer relaciones benéficas y deletéreas con plantas, así como relaciones antagónicas con animales y seres humanos. No se tiene certeza de cuántas burkhordelias ambientales más pudieran ser patógenas para humanos. Tampoco se sabe cómo las burkholderias patógenas de humanos podrían transitar del ambiente agrícola al hospitalario, y viceversa. Dada esta situación controversial, y teniendo en cuenta el proceso de pérdida y ganancia de genes, que ocurre de forma natural en las bacterias, persiste la interrogante: ¿las ambientales y las patogénicas son las mismas burkholderias?
Conclusiones
El género Burkholderia sensu lato es versátil y controversial. Versátil, porque las especies que lo conforman establecen relaciones simbiótico mutualistas con plantas y relaciones simbiótico-patogénicas con plantas, animales y el ser humano; y controversial porque algunas especies ambientales y patógenas de plantas pueden al mismo tiempo ser patógenas para los seres humanos. En realidad, es reducido el número de especies fijadoras de nitrógeno y promotores del crecimiento vegetal analizadas, para arribar a la conclusión de bajo riesgo para la salud humana. Desafortunadamente, los análisis recientes de aislamientos de Burkholderia, provenientes de humanos y del ambiente, no permiten distinguir entre cepas benéficas y cepas patogénicas. A pesar de que los ensayos de patogenicidad in vitro proporcionan información valiosa, deben tomarse con reserva, debido a que las condiciones en el campo son diferentes y cambiantes. Adicionalmente, habrá que considerar la condición de susceptibilidad existente en los seres humanos que manipulen estos microorganismos. Los grupos intermedios encontrados entre los dos linajes de burkholderias, son una razón para investigar el posible intercambio de genes entre las burkholderias simbiótico-mutualistas y simbiótico-patogénicas. Por lo tanto, es riesgoso generalizar la idea de que las burkholderias ambientales no son patogénicas para seres humanos. Resulta no ética la recomendación de usar especies del linaje A en actividades agrícolas, como la biofertilización o la bioremediación, a menos que se tengan evidencias experimentales de que son inocuas para humanos y animales. Finalmente, como medida precautoria, a partir de 2003, la aplicación de B. cepacia ha sido restringida por la Agencia de Protección Ambiental de Estados Unidos.
Figure 3 Model of the mutualistic and pathogenic symbiosis of the Burkholderia sensu lato genus. The circle in the center shows the Burkholderia species pool (BCC and burkholderias of lineages A and B). The arrows indicate a dynamic taxonomy with a continuous species reclassification. The circle on the left represents the group of burkholderias that establish mutualistic and/or pathogenic relationships with plants (the arrows highlight the constant movement from one condition to another). The circles on the right indicate the pathogenic relationships that the Burkholderia species establish with human beings and animals. The circle on the upper part highlights cystic fibrosis (CF), where P. cepacia was the most lethal pathogen for human beings. The circle on the lower part shows three species (B. mallei, B. pseudomalei and B. gladioli) pathogenic to human beings and/or animals which are not considered within the 22 BCC species (Table 1) and, therefore, not associated with CF. The circle on the left and the two on the right are well documented, but the one in the center is still dark, that is, that it is not known what other Burkholderia species could be pathogenic to humans and animals. The transit route between the circle in the center and those on the right is also unclear. BCC= Burkholderia cepacia complex.
