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Revista mexicana de fitopatología

On-line version ISSN 2007-8080Print version ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.38 n.1 Texcoco Jan. 2020  Epub Nov 27, 2020

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.1910-3 

Artículos Científicos

Identificación de la roya del lirio de día (Puccinia hemerocallidis) y caracterización de la resistencia de cinco genotipos

Maricarmen Sandoval-Sánchez1  * 

Cristian Nava-Díaz1 

Jorge Pérez-Cárcamo2 

José Sergio Sandoval-Islas1 

1 Programa de Fitosanidad-Fitopatología, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP 56230, México

2 Recursos Genéticos y Productividad, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP 56230, México.


Resumen.

El lirio de día (Hemerocallis spp.) es atacado por el hongo Puccinia hemerocallidis. En México no existen reportes de esta enfermedad o de material vegetal resistente al patógeno. Desde 2008, se han observado síntomas de roya sobre hojas de H. lilioasphodelus en el jardín de una casa particular en el municipio de Chicoloapan de Juárez, Estado de México y en un vivero de Fortín de las Flores, Veracruz. Los objetivos de esta investigación fueron identificar morfológica y molecularmente los aislamientos de ambas localidades y caracterizar la resistencia a esta enfermedad macroscópicamente en cinco genotipos de Hemerocallis spp., bajo condiciones de invernadero. De acuerdo con las características morfológicas de uredosporas, teliosporas y estudios moleculares, el hongo se identificó como P. hemerocallidis. Los genotipos evaluados se agruparon en tres categorías de resistencia: H. lilioasphodelus se comportó susceptible; los cultivares ‘Radiant Greetings’ y ‘Stella d’Oro’ de la especie H. hybrida se clasificaron como moderadamente resistentes; el cultivar ‘Cherry Wine’ y la especie H. fulva se agruparon como resistentes; esta última presenta una probable resistencia parcial sensu Parlevliet. La presencia de P. hemerocallidis y la resistencia de genotipos de lirio de día se reporta por primera vez en México.

Palabras clave: cultivares; Hemerocallis lilioasphodelus; Hemerocallis fulva; resistencia de hipersensibilidad; resistencia parcial

Abstract.

Daylily (Hemerocallis spp.) is attacked by the fungus Puccinia hemerocallidis. In Mexico there are no reports of this disease nor of plant material resistant to the pathogen. Since 2008, symptoms of rust on leaves of H. lilioasphodelus have been observed in the garden of a private house in the municipality of Chicoloapan de Juárez, State of Mexico, and in a nursery in Fortín de las Flores, Veracruz. The objectives of this investigation were to identify morphologically and molecularly the isolates of both locations and characterize the resistance to this disease macroscopically in five genotypes of Hemerocallis spp. under greenhouse conditions. According to the morphological characteristics of uredospores, teliospores and molecular studies, the fungus was identified as P. hemerocallidis. The genotypes evaluated were grouped into three resistance categories: H. lilioasphodelus behaved susceptible; ‘Radiant Greetings’ and ‘Stella d’Oro’ cultivars of the H. hybrida species were classified as moderately resistant; the cultivar ‘Cherry Wine’ and the species H. fulva were grouped as resistant; the latter presents a probable partial resistance sensu Parlevliet. The presence of P. hemerocallidis and the resistance of daylily genotypes are reported for the first time in Mexico.

Key words: cultivars; Hemerocallis lilioasphodelus; Hemerocallis fulva; hypersensitivity resistance; partial resistance.

El lirio de día (Hemerocallis spp.) es una de las plantas económicamente importante en EE. UU. y China por su uso ornamental y alimenticio, respectivamente. Es perenne y muy popular, debido a su periodo largo de floración, disponible en varios colores, formas y tamaños; capaz de sobrevivir con muy poco cuidado en climas diferentes, y presenta resistencia a la sequía, plagas y enfermedades (Munson, 1989; Grosvenor, 1999). En México, se considera una especie ornamental menor, pero en los últimos años ha adquirido una mayor importancia en jardinería de casas, hoteles, parques, carreteras, etc.

Para esta especie existen problemas fitopatológicos importantes que limitan su producción. En el año 2000 se reportó por primera vez en Norteamérica, en el estado de Georgia, EE. UU., una enfermedad devastadora en el cultivar ‘Pardon Me’, que por sus síntomas y signos, correspondió al grupo de las royas (Williams-Woodward et al., 2001). Este hongo fue identificado como Puccinia hemerocallidis, patógeno de origen asiático que ha causado daños en Asia, principalmente en China, Japón, Corea, Rusia, Taiwán y Tailandia (Smith, 2009). En el 2001 fue reportado en otros 20 estados de EE. UU. (Hernández et al., 2002) y después se confirmó su presencia en Brasil (Carvalho et al., 2001), Colombia (Pardo-Cardona, 2006), Sudáfrica (Mostert et al., 2008), Venezuela (Pardo-Cardona et al., 2008), Canadá, Panamá y Australia (Smith, 2009) y Portugal (Silva et al., 2016). En México, no existen reportes sobre su presencia pero se ha observado plantas sintomáticas desde 2008 en Aguascalientes, Estado de México, Morelos, Veracruz y Zacatecas. Actualmente, se desconoce cuál es el agente causal de la roya del lirio de día en México y qué material vegetal es resistente al patógeno. Los objetivos de esta investigación fueron: identificar el agente causal de la roya del lirio de día en el Estado de México y Veracruz, con base en características morfológicas y moleculares, y evaluar la resistencia de cinco genotipos de Hemerocallis spp. al agente causal de la roya bajo condiciones de invernadero.

Materiales Y Métodos

Material vegetal. Plantas adultas infectadas con roya y plantas con apariencia sana de Hemerocallis lilioasphodelus se recolectaron en un jardín particular del municipio de Chicoloapan de Juárez, Estado de México y en un vivero ubicado en el municipio Fortín de las Flores, Veracruz. Los cultivares ‘Radiant Greetings’, ‘Stella d’Oro’ y ‘Cherry Wine’ de la especie H. hybrida, así como la especie H. fulva se consiguieron en un jardín de la Ciudad de México, todos con apariencia sana.

Cada planta se sembró en una maceta con suelo pasteurizado. En una mesa se colocaron las plantas libres de roya y en otra las infectadas. Las plantas con apariencia sana se podaron para obtener tejido nuevo, inocularlas e incrementar el inóculo; posteriormente, se realizó la evaluación de la resistencia. El riego se hizo cada tercer día aplicando 200 mL de agua por maceta. Cada maceta se fertilizó con 2 g de Nitrofoska® Azul (12-12-17+Mg+S+ micronutrientes) cada 15 días.

Obtención de inóculo. El inóculo inicial fue 100 mg de uredosporas de P. hemerocallidis. Las esporas se recolectaron sacudiendo las hojas con esporulación sobre una lámina de papel aluminio de 20 x 20 cm. Los aislamientos se nombraron de acuerdo con el lugar de la recolección: RCH1, del municipio de Chicoloapan de Juárez, Estado de México; y RFOR2, del municipio de Fortín de las Flores, Veracruz.

Incremento de inóculo. Para evaluar la resistencia se incrementó el inóculo inicial de RCH1 y RFOR2. Se prepararon suspensiones de uredosporas de cada aislamiento a una concentración de 1 × 106 mL-1 en aceite mineral Soltrol 170® y las suspensiones se asperjaron uniforme y separadamente sobre plantas del mismo genotipo de las cuales se obtuvieron las esporas. La aspersión se realizó con un atomizador a presión constante inyectada mediante una bomba de vacío en el invernadero de royas del Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT). Una vez asperjadas las plantas, se dejó evaporar el aceite y se colocaron durante 18 h en una cámara de incubación bajo oscuridad completa a 14 °C y 100% de humedad relativa, para lo cual se utilizó un nebulizador Micro-Jet ULV® modelo 7401, por 20 min. Después se trasladaron a un invernadero con temperatura media de 24 °C. Una vez que el hongo esporuló, se recolectaron las esporas y se conservaron en frascos sellados herméticamente a 5 °C.

Identificación morfológica. Los aislamientos se identificaron morfológicamente con base en la forma y dimensiones de uredosporas y teliosporas, obtenidas de cortes de uredias y telias del material recolectado. Se usó la clave de géneros y secciones de Cummins y Hiratsuka (1996) para el género, y las descripciones de Hiratsuka et al. (1992) y Hernández et al. (2002) para la especie.

Identificación molecular. El ADN de los dos aislamientos se extrajo con la metodología descrita por Ahrens y Seemüller (1992). La calidad del ADN se verificó mediante electroforesis horizontal en gel de agarosa al 1% (Ultrapure, Gibco, USA) y las bandas se visualizaron en un transiluminador (Gel Doc 2000, BIO RAD®, USA). La concentración de ADN se cuantificó con un espectrofotómetro Lambda BIO 10 (Perkin-Elmer®), diluciones con 20 ng se usaron para la amplificación de los espaciadores transcritos internos ITS1 e ITS2, y el gen 5.8S ribosomal, me diante PCR y la combinación de los iniciadores universales ITS4 (5’-TCCTCCGCTTATTGATATGC) e ITS5 (5’-GGAAGTAAAAGTCGTAACAAGG). El producto amplificado se purificó con el kit Wi zard (Promega®, USA) y se secuenció con el ABI PRISM 3700 (Applied Biosystem®, USA). Las secuencias consenso se ensamblaron y editaron con la opción CAP (Contig Assembly Pro gram) del Software BioEdit v7.0.9.1 (Hall, 1999) y se depositaron en el GenBank (NCBI, 2012).

Caracterización de la resistencia

Inoculación. Se condujeron dos experimentos; el primero en marzo del 2018 y el segundo en mayo del mismo año. Las hojas viejas de todos los genotipos se cortaron tres días antes de la inoculación para inocular sólo las hojas jóvenes, asperjándolas con una suspensión de uredosporas frescas de RCH1 y RFOR2 a una concentración de 1 × 106 mL-1. Las uredosporas se suspendieron en etanol al 96% (1 g L-1). Después, las plantas se colocaron en una cámara de incubación bajo las mismas condiciones descritas en el incremento de inóculo y en ambos experimentos, las plantas se mantuvieron en un invernadero con temperatura media de 24 °C. La unidad experimental consistió de una maceta con una planta y se utilizaron cinco repeticiones para cada genotipo y para cada aislamiento del hongo.

Medición de la resistencia. Las variables que se evaluaron fueron el periodo de latencia (PL) (días desde la inoculación hasta la esporulación) y el tipo de infección (TI), que se refiere a la reacción del tejido del hospedante ante la no invasión o invasión del patógeno. Las plantas se revisaron diariamente entre los tres y 21 días después de la inoculación (ddi) y para registrar el TI se usó la siguiente clasificación establecida por Mueller et al. (2003): R=resistente, ausencia de lesiones o muy pocas restringidas a una reacción de hipersensibilidad sin esporulación; MR=moderadamente resistente, muy pocas lesiones y producción de algunas uredosporas; MS=moderadamente susceptible, número de lesiones ligeramente reducido o esporulación retrasada; S=susceptible, número considerable de lesiones y de cantidad de esporulación.

Resultados Y Discusión

Descripción de signos y síntomas de la enfermedad. Las plantas infectadas de H. lilioasphodelus colectadas en Chicoloapan, Estado de México, mostraron en el haz y envés de las hojas lesiones avanzadas intervenales de color amarillo, rectangulares y coalescentes sobre las cuales había uredias medianas subepidermales, densas, de forma ovalada, rectangular o irregular y con abundantes uredosporas amarillo brillante (Figura 1-A y B). Las plantas colectadas en Fortín de las Flores, Veracruz, presentaron lesiones iniciales en el envés de las hojas, correspondientes a uredias medianas, subepidermales, densas y circulares, con uredosporas de color amarillo brillante que se correspondían en el haz con manchas amarillentas de forma circular o cuadrangular (Figura 1-C).

Sólo se observaron telias sobre el envés de hojas de las plantas colectadas en Fortín de las Flores, estas de color negro, ligeramente alargadas, errumpentes y poco densas (Figura 1-D). Se observó que cuando las pústulas de uredias y telias invadieron la superficie de la hoja, el síntoma principal se manifestó como un amarillamiento general de la hoja que eventualmente se necrosó, lo que repercutió en la disminución de fotosíntesis y por tanto, se redujo el crecimiento de la planta, así como el tamaño y número de flores (Figura 1-E).

Figura 1. Síntomas y signos de Puccinia hemerocallidis en plantas de Hemerocallis lilioasphodelus L. recolectadas en Chicoloapan de Juárez, Estado de México y Fortín de las Flores, Veracruz. A) Lesiones avanzadas intervenales amarillas, rectangulares y coalescentes sobre el haz y B) Uredia errumpente con uredosporas amarillo brillante sobre el haz de plantas colectadas en Chicoloapan de Juárez. C) Lesiones iniciales con uredosporas sobre el envés y D) Telias negras, alargadas y poco densas sobre una hoja necrótica de plantas colectadas en Fortín de las Flores. E) Plantas severamente infestadas, mostrando amarillamiento. F) Uredosporas. G) Teliosporas no septadas. H) Teliosporas septadas. Barras: F=10 μm, G=20 μm, H=40 μm. 

Identificación morfológica del hongo

Identificación a nivel de género. Se observaron teliosporas bicelulares, pediceladas y horizontalmente septadas, dentro de telias no gelatinosas; las uredias y telias no se observaron con peridio en palisada. De acuerdo a Cummins y Hiratsuka (1996), estas características corresponden al género Puccinia.

Identificación a nivel de especie. Las uredosporas de ambos aislamientos se observaron de color amarillo, de forma globosa a elipsoide, con la pared hialina y equinulada, y algunas unidas a un pedicelo corto que emergía del fondo de la uredia. No se observaron poros germinales. Las medidas de las uredosporas del aislamiento RCH1 estuvieron dentro del rango: 18.3-22.3 x 15.13-19.3 µm (media = 20.06 µm ± 1.64 por 17.157 µm ± 1.41, n = 100). Las uredosporas del aislamiento RFOR2 midieron: 18-22.7 x 16.4-19.3 µm (media = 20.17 µm ± 1.81 por 17.749 µm ± 1.28, n = 100) (Figura 1-F).

Sólo se encontraron teliosporas del aislamiento RFOR2, de forma elipsoidal y clavadas, con papila en el ápice de forma redondeada o angular y excéntrica. En su mayoría se observaron teliosporas no septadas, que midieron 30.1-40.8 x 13.3-17.5 µm (media = 35.887 µm ± 4.70 por 15.518 µm ± 1.67, n = 100) (Figura 1-G). Las teliosporas septadas midieron 42.1-51.2 x 14.5-21.2 µm (media = 46.526 µm ± 3.86 por 17.544 µm ± 2.7, n = 100) (Figura 1-H). La pared de las teliosporas se observó lisa y café oscuro conforme se acercaba al ápice; a los lados midió de 1 a 1.8 µm (media = 1.365 µm) y en el ápice 3.1-5.3 µm (media = 4.7 µm ± 0.77, n = 20).

Cuadro 1. Período de latencia y tipo de infección de cinco genotipos de lirio de día (Hemerocallis spp.) inoculados con dos aislamientos de P. hemerocallidis. Datos registrados 21 días después de la inoculación. 

Genotipo Aislamiento RCH1x Aislamiento RFOR2y
Período delatencia (días) Tipo de infecciónz Período delatencia (días) Tipo de infección
H. lilioasphodelus 6 S 6 S
‘Radiant Greetings’ 10 MR 10 MR
‘Stella d’Oro’ 11 MR 11 MR
H. fulva - R - R
‘Cherry Wine’ - R - R

xChicoloapan, Estado de México

zR= resistente; MR= moderadamente resistente; S= susceptible.

Las características morfológicas de uredosporas y teliosporas coincidieron con las descripciones de P. hemerocallidis realizadas por Hiratsuka et al. (1992), Williams-Woodward et al. (2001) y Hernández et al. (2002). Las uredosporas de ambos aislamientos resultaron ligeramente más pequeñas que aquellas descritas por los autores y al igual que en los otros especímenes americanos, se observaron teliosporas no septadas. No se contó con la presencia del hospedante alterno de la roya identificada, pero de acuerdo con Hiratsuka et al. (1992), P. hemerocallidis posee espermagonios tipo 4.

Figura 2. Tipos de infección por P. hemerocallidis sobre cinco genotipos de Hemerocallis spp., a los 21 días después de la inoculación. A) Uredias y uredosporas sobre el genotipo susceptible H. lilioasphodelus, (10 ddi). B) Lesiones necróticas (reacción de hipersensibilidad) e incipiente esporulación sobre el cultivar moderadamente resistente ‘Radiant Greetings’, (10 ddi). C) Reacción de hipersensibilidad e incipiente esporulación sobre el cultivar moderadamente resistente ‘Stella d’Oro’, (11 ddi). D) Lesiones cloróticas diminutas sin esporulación sobre el genotipo resistente H. fulva, (6 ddi) E) Ausencia de lesiones sobre el cultivar resistente ‘Cherry Wine’. 

Identificación molecular. Con las amplificaciones usando los primers ITS5 e ITS4, se obtuvieron fragmentos de 618 y 623 bp aproximadamente, los cuales se depositaron en el genbank (números de acceso FJ897533 y FJ897535). Los resultados del BLASTN confirmaron que los aislamientos RCH1 y RFOR2 correspondieron a P. hemerocallidis, ya que la región ITS reveló similitud de nu cleótidos de 99% con P. hemerocallidis (número de acceso AF479742).

Caracterización de la resistencia. De acuerdo con el periodo de latencia y tipo de infección, los genotipos evaluados se agruparon en tres categorías de resistencia a P. hemerocallidis (Cuadro 1). No se observaron diferencias de los tipos de infección entre aislamientos y experimentos. El tipo de infección registrado por genotipo fue uniforme entre aislamientos.

La especie H. lilioasphodelus se comportó susceptible al presentar inicialmente pequeñas lesiones abundantes, cloróticas húmedas y brillantes a los tres días después de la esporulación (ddi), las cuales esporularon a los seis ddi en forma de uredias pequeñas y redondas de color amarillo brillante, que crecieron de forma extendida y con abundante esporulación en el haz y envés (10 ddi) (Figura 2-A). Los cultivares ‘Radiant Greetings’ y ‘Stella d’Oro’ presentaron pequeñas lesiones necróticas de color rojizo a los cinco ddi, indicando reacción de hipersensibilidad; sin embargo, a los 10 y 11 ddi, respectivamente, se observó una incipiente esporulación de color amarillo en algunas lesiones, por lo que se clasificaron como moderadamente resistentes (Figura 2-B y C). La especie H. fulva presentó un número reducido de pequeñas lesiones cloróticas, húmedas y brillantes sin esporulación a los seis ddi, por lo que se clasificó como resistente (Figura 2-D), al igual que el cultivar ‘Cherry Wine’, el cual no presentó lesiones ni esporulación (Figura 2-E).

La reacción de hipersensibilidad (RH) es un mecanismo de resistencia activa y opera después de la penetración del parásito. En sentido amplio, este mecanismo se atribuye a la presencia de genes mayores para resistencia que condicionan la reacción a un genotipo específico del parásito, pero en realidad, condicionan un rango de interacciones desde inmunidad hasta cierto grado de susceptibilidad (Jones y Clifford, 1983).

Los genes que confieren RH causan un colapso de la célula del hospedante después de que el haustorio se ha formado. La célula se colapsa a pocas horas de la penetración para interferir con el suministro del nutrimento del hongo, lo cual lleva a una muerte rápida de la hifa de infección. Este fenómeno se puede observar a simple vista como manchas amarillentas y puntos necróticos. En otros casos el colapso es más lento y puede permitir la formación de uredosporas (Parlevliet y van Ommeren, 1975; Niks et al., 2011). Esto explica el tipo de infección observado en los cultivares ‘Radiant Greetings’ y ‘Stella d’Oro’; en ambos se formaron primero lesiones de hipersensibilidad, pero después se apreciaron uredias en algunas lesiones. Los estudios de Mueller et al. (2003), Li et al. (2007) y Buck (2013) señalan que el cultivar ‘Stella d’Oro’ se comportó moderadamente resistente, resistente o altamente resistente, respectivamente, en donde el tipo de infección se limitó a lesiones necróticas. Las reacciones observadas en los experimentos del presente estudio en dicho cultivar son similares a las reportadas por estos autores, por lo que al parecer no existe variación en la virulencia del patógeno.

El genotipo H. fulva presentó esporulación lenta en algunas de las lesiones cloróticas, fuera del intervalo de evaluación de la resistencia, aproximadamente 28 días después de haber sido inoculado. Parlevliet y van Ommeren (1975) describieron que genotipos con resistencia parcial presentan un tipo de infección susceptible (completa compatibilidad entre el patógeno y su hospedante, lo que indica ausencia de hipersensibilidad) y el periodo de latencia es mucho más prolongado y la frecuencia de infección es menor comparado con un hospedante susceptible. De los experimentos establecidos se pueden apreciar las grandes diferencias en periodo de latencia y en frecuencia de infección (no cuantificada), pero un estudio histológico como los realizados en royas de cereales (Niks, 1983; Moldenhauer et al., 2006) no se hizo para precisar la presencia a nivel microscópico del nivel de reacción y así definir la existencia de una posible resistencia parcial. Basado sólo en los cambios de coloración del tejido del hospedante, los tipos de infección de los cultivares ‘Radiant Greetings’ y ‘Stella d’Oro’ tienen una resistencia de hipersensibilidad; sin embargo, H. fulva al mostrar un PL de aproximadamente 28 días y nula reacción de hipersensibilidad macroscópicamente, podría presentar resistencia parcial sensu Parlevliet y van Ommeren (1975), lo cual requiere ser estudiado más profundamente.

Los aislamientos RCH1 y RFOR2 inoculados en los diferentes genotipos, indujeron las mismas reacciones de resistencia, lo que indica que no hay variaciones de patogenicidad. Sin embargo, los trabajos de Hernández et al. (2002) y Chatasiri et al. (2006) indican una evidencia de la variación del patógeno, ya que al comparar la región ITS de varios aislamientos provenientes de diferentes áreas geográficas de América y Asia, observaron diferencias genéticas en los especímenes de cada continente; no obstante, señalan que es necesario un muestreo más amplio para determinar que existe variabilidad genética del hongo.

La inoculación de diferentes aislamientos de P. hemerocallidis en el estudio de Buck (2013) confirma la presencia de patotipos que difieren en virulencia en cultivares de lirio de día en el sureste de EE. UU. Además, Carvalho et al. (2018) reportan que la secuencia del aislamiento encontrado en Portugal se alinea completamente con las secuencias de EE. UU. y Costa Rica, mientras que es diferente de las secuencias reportadas de Rusia, Japón, Australia y México (secuencias reportadas en el presente estudio).

Las royas son parásitos obligados y altamente específicos al hospedante; en algunas especies de royas, las formas especiales y razas fisiológicas son definidas de acuerdo con la especificidad del hospedante y cultivares (Li et al., 2007). En el caso de P. hemerocallidis, no se ha reportado especificidad al hospedante a nivel de razas fisiológicas por lo que, no sería sorprendente la existencia de tal especialización patogénica en este patosistema ya que es similar a aquellos que involucran royas en diferentes cultivos de importancia económica (Leonard y Szabo, 2005; Soto-Estrada et al., 2005; Yáñez et al., 2009), pero es necesario realizar más estudios para demostrar este aspecto.

Se sabe que en las royas macrocíclicas, p.e. roya del tallo (P. graminis f. sp. tritici) y roya de la hoja del trigo (P. triticina) la recombinación genética ocurre en el hospedante alterno y este es un mecanismo para generar nuevas combinaciones de virulencia. Se desconoce la existencia de Patrinia villosa en México, hospedante alterno de P. hemerocallidis (Ono, 2003) y por lo tanto, se ignora su posible influencia en la generación de variación genética del hongo.

En América del Norte, el primer reporte de esta roya lo realizaron Williams-Woodward et al., en el año 2001, al observar material infectado en EE. UU. Después se dispersó rápidamente en América y seguramente se encuentra en todos los países donde existan cultivares susceptibles de Hemerocallis spp.

Conclusiones

El hongo que ataca a los genotipos de Hemerocallis susceptibles en México corresponde a P. hemerocallidis. La especie H. lilioasphodelus es susceptible, los cultivares ‘Radiant Greetings’ y ‘Stella d’Oro’ de la especie H. hybrida se clasificaron como moderadamente resistentes al mostrar resistencia de hipersensibilidad; el cultivar ‘Cherry Wine’ y la especie H. fulva se agruparon como resistentes, esta última, presenta una probable resistencia parcial sensu Parlevliet.

Agradecimientos

Se agradece al Dr. Stephen D. Koch (†) del Programa de Botánica del Colegio de Postgraduados por su ayuda en la identificación de las especies de Hemerocallis utilizadas en el presente estudio.

Literatura Citada

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Recibido: 20 de Octubre de 2019; Aprobado: 23 de Noviembre de 2019

* Autor para correspondencia: sandoval.maricarmen@colpos.mx

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