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A nivel mundial, una de las plantas ornamentales más comercializadas como flor de corte y en maceta es el crisantemo (Dendrathema grandiflora sinónimo Chrysanthemum morifolium (Xialong et al., 2014; Hanudin y Marwoto, 2017). Localmente, el Distrito VI de desarrollo agropecuario de Coatepec Harinas, Méx., es el principal productor (SIAP, 2018) del híbrido complejo D. grandiflora (Anderson, 2007), sin embargo, su producción es afectada por la presencia de hongos fitopatógenos que afectan al cultivo reduciendo su calidad comercial y ocasionando un consumo importante de fungicidas para su control (Solano-Baez et al., 2013). Particularmente, Botrytis cinerea (Teleomorfo: Botryotinia fuckeliana) que es el agente causal de la pudrición gris conocida comúnmente como Botritis, es un hongo que además del crisantemo ataca al menos a 200 especies de plantas en todo el mundo, ya sea en campo o después de la cosecha. Su control frecuentemente es con la aplicación de fungicidas que muchas veces no resultan efectivos debido a la resistencia que ha desarrollado el hongo (Rodríguez et al., 2014), lo que incrementa costos de producción (Solano-Baez et al., 2013) y un efecto perjudicial para el ambiente (Ortiz et al., 2013; Shinoyama et al., 2015; Zhao et al., 2016). B. cinerea es difícil de controlar debido a que puede presentar diversos hospedantes como fuente de inóculo y sobrevivir en residuos de cultivos (Nuñez-Ríos et al., 2013). El daño por B. cinerea en crisantemo se evidencia por la presencia de manchas de color marrón claro en la parte inferior de las flores liguladas del capítulo, además del involucro y pedúnculo floral (Garces, 1999) y que, como en el cultivo de rosa (Rosa x hybrida) es más evidente después del corte (Elad, 1988).
Actualmente, se buscan alternativas que permitan una producción florícola más amigable a los agrosistemas (Migoya, 2011), que controlen patógenos y mejoren la calidad de producción, como herramientas convencionales de mejoramiento genético (Chen et al., 2013; Datta y Janakiram, 2015; Liu et al., 2015; Zhang et al., 2018), transformación genética (Noda et al., 2013; Shinoyama et al., 2015), mutación inducida (Nakagawa, 2009; Kaul et al., 2011; Sadhukhan et al., 2015; Patil et al., 2017), biotecnología (Furuta et al., 2004; Hanudin y Marwoto, 2017; Arroyave-Toro et al., 2017), implementación de mejoras en la nutrición (Gaytán-Acuña et al., 2006; Dordas, 2008), así como el desarrollo de prácticas accesibles a los floricultores que además contribuyan a disminuir los costos de producción. Tal es el caso de optimización del riego y maniobras culturales (Zeng et al., 2013), como la organización de diferentes variedades en un mismo espacio de acuerdo a su respuesta a diferentes factores como lo es la susceptibilidad a plagas y enfermedades. Estos arreglos cumplen con diferentes funciones como el ajuste del microclima (temperatura, humedad relativa e intensidad de luz) y barreras físicas o trampas que reducen la presencia de plagas o enfermedades propagadas por el viento o la lluvia (Potts, 1990, Raseduzzaman y Jensen, 2017; Costa et al. 2019). En varios casos, las plantas de una variedad susceptible a un patógeno escapan a la enfermedad debido a que intercalarlas con otras que no lo son, disminuyen la cantidad de inóculo que les llega comparado a condiciones de monocultivo (Agrios, 2005).
En este sentido, el arreglo espacial, o distribución de las plantas de manera estratégica, puede ser una oportunidad para evitar la presencia de patógenos (Potts, 1990; Storkey et al., 2018). Diferentes estudios mencionan que el arreglo o disposición física de plantas es una estrategia para controlar la presencia de maleza (Evers y Bastiaans, 2016), mejorar la producción (Boyd et al., 2009) y la calidad de cultivos (De Souza-Schlick et al., 2014), así como afectar la morfología y calidad de la planta (Jirmanová et al., 2016). Investigaciones recientes sobre los compuestos orgánicos volátiles (β-farneseno, linalool, β-pineno, β-cariofileno, entre otros) generados por cultivares de crisantemo infectados por B. cinerea, proponen la planificación del arreglo de los cultivares en el invernadero como un factor a considerar ya que un cultivar que libera este tipo de compuestos podría ser la protección de otro cultivar diferente (Piesik et al., 2015).
Así, la identificación de variabilidad dentro de una especie, puede ser de importancia tanto en mejoramiento genético como para protección de una variedad a otra, actuando como barrera física. Tal es el caso de cultivares de crisantemo (D. grandiflora), donde se ha demostrado la presencia de cultivares resistentes al hongo (Puccinia horiana P. Hennings), agente causal de la roya blanca (Vences-Contreras y Vázquez-García, 2008). En otro estudio, se evaluó la respuesta de diferentes cultivares de crisantemo al daño por este mismo hongo, encontrando que los antecedentes genéticos determinaron el grado de infección (Yusuf et al., 2017). Estudios de Solano-Baez et al. (2013) demuestran que algunas variedades de crisantemo son más susceptibles a la infección por hongos como Fusarium solani. Por otra parte, la utilización de cultivares multilíneales (Li et al., 2013; Guang-yu et al., 2016), plantados en policultivo con cultivares rústicos han demostrado también ser una opción para reducir la presencia de enfermedades (Mundt, 2002; Gallet et al., 2014). De manera que la disposición entre especies, la densidad de plantas y el tipo de genotipos con diferente susceptibilidad a patógenos pueden ser una elección para evitar plagas y enfermedades (Prieto et al., 1986; Matsushita et al., 2012; Robert et al., 2018).
En observaciones realizadas durante varios ciclos de producción de crisantemo con productores de Coatepec Harinas, Méx. se han identificado cultivares que parecen ser más resistentes al ataque de B. cinerea. En la presente investigación se partió de la hipótesis de que un arreglo que utiliza distintas variedades de crisantemo en una misma cama de plantación disminuye el daño de B. cinerea en la variedad más susceptible. Así, el objetivo del presente trabajo fue evaluar, en condiciones de cultivo comercial, la incidencia de B. cinerea y el efecto en la calidad del tallo floral del cultivar Chena dispuesta en tres arreglos espaciales con las variedades resistentes Flamingo y Moreliana.
Materiales y métodos
Sitio de estudio. El estudio se hizo en la comunidad de Acuitlapilco, Coatepec Harinas, Méx. (18º 54’ 20” N y 99º 47’ 12” O, a 2104 msnm). Se establecieron dos experimentos independientes, el primero del 01 de junio al 16 octubre de 2016 y el segundo del 20 de marzo al 25 julio de 2017, con una distancia entre ambos experimentos de 300 m. Para conocer las características del suelo de ambos experimentos, se obtuvo una muestra compuesta de suelo a partir de cinco submuestras. Los análisis de suelos se solicitaron al Instituto de Investigación y Capacitación Agropecuaria Acuícola y Forestal (ICAMEX). Los resultados indicaron que el pH del suelo fue medianamente ácido (6.5), apropiado para la producción de crisantemo (García, 2014). El contenido de materia orgánica fue alto (2.5 %), el contenido de nitrógeno indica que son suelos medianamente ricos con 0.2 %, con un contenido de potasio entre 326 a 419 ppm y un alto contenido de fósforo (120 a 150 ppm) (Rodríguez y Rodríguez, 2011), por lo que estos nutrimentos no fueron carentes.
Material biológico. Se emplearon los cultivares Chena, Flamingo y Moreliana, todos del complejo híbrido Dendrathem grandiflora Tzevelev, con ciclo de producción de 90-120 días. El cultivar Chena, de capítulo blanco con centro cremoso, es el crisantemo de mayor extensión cultivada en la región florícola del sur del Estado de México, pero es susceptible a B. cinerea. El cultivar Flamingo es de inflorescencia rosa, mientras que el cultivar Moreliana es de inflorescencia blanca con centro morado, ambos de demanda comercial similar que se reportan como resistentes a B. cinerea (Figura 1).
Figura 1 Cultivares de crisantemo (Dendrathema grandiflora Tzevelev). (A) Chena, (B) Flamingo, (C) Moreliana.
Diseño experimental. La plantación con los cultivares Chena (Ch), Flamingo (F) y Moreliana (M) se estableció en microtúnel, en 9 camas de 50 m de largo con 10 cm entre líneas y entre plantas. El diseño experimental fue de bloques con parcelas distribuidas al azar. Se establecieron tres arreglos espaciales (A) que fueron los tratamientos, A1=F-Ch-F; A2=M-Ch-M y A3=Ch-Ch-Ch, cada uno con tres repeticiones. Los arreglos A1 y A2 tuvieron 16 líneas centrales de cultivar Chena flanqueadas en cada orilla del microtúnel por cuatro líneas del cultivar resistente (Flamingo o Moreliana), zonas donde es más frecuente la presencia del hongo debido a la acumulación de agua por escurrimiento de la cubierta plástica. En el arreglo A3 todas las líneas (24) se plantaron con el cultivar Chena, como lo realiza el floricultor.
Prácticas agrícolas y culturales. Las plantas inocuas fueron adquiridas de un productor de esquejes de la comunidad de Zacango, Villa Guerrero, Méx. El riego inicial fue por goteo hasta los 30 días después de la plantación, a partir del cual el riego fue rodado. A los 8 días de la plantación se realizó el despunte del tallo principal para promover el crecimiento de brotes laterales. Posteriormente, se hizo una aplicación inicial del fertilizante NPK, 18-46-00. El cultivo se mantuvo con luz artificial amarilla las 24 h del día durante 20 días después de la poda, la luz se distribuyó en tres líneas a una altura de 1.5 m. Se realizaron deshierbes y escardas manuales durante el ciclo del cultivo. Cuando las plantas tuvieron una altura aproximada de 50 cm se estableció tutoreo con rafia. Al aparecer los botones florales se retiraron los brotes laterales de cada tallo y se dejó solamente el botón central. Se aplicaron agroquímicos comerciales Lucaphos® (diclorvos) (800 mL ha-1) para control de trips (Frankliniella occidentalis Pergande), Abamectina® (avermectina B1a y avermectina B1b) (0.5 L ha-1) para araña roja (Tretanychus urticae Koch) y Beleaf® (pridinacarboxamida) (200 g ha-1), para mosquita blanca (Trialeurodes vaporariorum Westwood). Todos éstos productos se aplicaron una vez por semana durante el periodo de producción y Mancozeb® (etilen bisditiocarbamato de manganeso junto con ion zinc) para roya blanca (Puccinia horiana Hennings) (1 kg ha-1) y B. cinerea, como preventivo únicamente en etapa inicial del cultivo. La aplicación de fungicidas en una producción convencional de crisantemo es de mínimo cuatro veces por semana e incluso pueden utilizarse más productos combinados como Zineb®, Manzate®, Ziran® (comunicación personal con floricultores).
Variables evaluadas. Tres semanas después del trasplante se tomaron mediciones cada siete días, hasta el período de corte. De las variables altura de planta y grosor del tallo se tomaron siete lecturas en muestras de 24 plantas de cultivar Chena seleccionadas al azar de cada arreglo. La presencia del hongo se monitoreó durante el desarrollo del cultivo de acuerdo a la escala 1 a 9 descrita por Abawi y Pastor-Corrales (1990), donde 1 = síntomas no visibles, 5 = hasta 25 % de los tejidos foliar con lesiones necróticas característico de B. cinerea (Piesik et al., 2015), y 9 = 75 % o más de las hojas dañadas y muerte de la planta. En el caso del capítulo, se buscaron manchas color marrón en las lígulas. Al momento del corte, se midió el diámetro del capítulo floral y se evaluó la vida de florero durante 16 días en 20 tallos florales de Chena seleccionados al azar de cada arreglo espacial. Los tallos se colocaron en agua, en un lugar fresco y a la sombra en donde se midió el porcentaje de infección en tallos que presentaron manchas color marrón en las lígulas y hojas, causadas por B. cinerea. El análisis económico se obtuvo considerando precios de los agroquímicos utilizados, superficie plantada (1125 m2), número de plantas de cultivar Chena (12 000 en A3 y 8 000 en A1 y A2), costo de cultivar Chena (alrededor de 20 % más que cultivar Flamingo y Moreliana) así como el número de flores extra de Moreliana, que a diferencia de Chena, éstas conservan sus tallos laterales. El análisis estadístico de las variables altura de planta, grosor de tallo, diámetro floral y vida pos-cosecha se realizó mediante análisis de varianza (ANOVA) con el programa SAS System versión 7.0 para Windows. La diferencia entre los arreglos estratégicos planteados en cada variable evaluada se determinó con la prueba de diferencia mínima significativa (DMS, P≤0.05).
Resultados y discusión
Grosor del tallo. Hubo diferencias significativas (P≤0.05) entre arreglos en el grosor del tallo, donde el diámetro osciló entre 0.62 y 0.72 cm (Cuadro 1). El cultivar Chena, en el arreglo tradicional (A3), registró los valores más bajos en todas las mediciones respecto a Chena flanqueada con Flamingo (A1) y Moreliana (A2). Así, el cultivar Chena en los arreglos A1 y A2, mostró ventaja en una de las características más importantes en la calidad del cultivo (Flores-Ruvalcaba et al., 2005), en donde el grosor del tallo determina el peso del capítulo floral que puede soportar. El grosor de tallo no es afectado por B. cinerea, ya que este hongo infecta tejidos blandos y viejos (Palmieri y Dardón, 2012; Schumacher, 2017). Sin embargo, se observa que el intercalado de A1 y A2 favorece que plantas de cultivar Chena sean más vigorosas que, aunado a la ausencia de B. cinerea, genera ventajas en la calidad comercial, como lo mencionan Costa et al. (2019), quienes citan que una mayor altura se atribuye a respuestas morfológicas, fisiológicas y/o de competencia, características que no fueron consideradas en este estudio.
Cuadro 1 Comparación de medias con diferencia mínima significativa (DMS) del grosor del tallo de cultivar Chena (Ch), en diferentes etapas de creci miento y en tres arreglos espaciales (A) con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flan queada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch).
| Arreglo | Grosor del tallo (cm) en ddty | ||||
|---|---|---|---|---|---|
| 30 | 37 | 44 | 51 | 57 | |
| A1 | 0.46 a | 0.52 a | 0.55 a | 0.61 a | 0.70 a |
| A2 | 0.46 a | 0.51 a | 0.55 a | 0.61 a | 0.72 a |
| A3 | 0.42 b | 0.45 b | 0.51 b | 0.58 b | 0.62 b |
| DMS | 0.026 | 0.032 | 0.024 | 0.024 | 0.023 |
Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS, de acuer do a la prueba de Fisher, P≤0.05); y ddt= días después de trasplante / In each column, values with the same letter are not statistically different (LSD=LSD least significant difference, according to Fisher’s test, P≤0.05); y ddt= days after transplanting.
Altura de la planta. El arreglo A3, con diferencias significativas (P≤0.05), presentó menor altura (64.5 cm) de Chena respecto a la observada en la misma variedad en los arreglos A1 (70.6 cm) y A2 (69.9) que fueron combinados de Chena con Moreliana o Flamingo (Cuadro 2). Los arreglos espaciales generalmente varían en densidad de población por distancia entre surcos y plantas, los cuales influyen no solo en los componentes del rendimiento sino también en la calidad de los productos (Jirmanová et al., 2016; Coelho et al., 2016). Sin embargo, en esta investigación, la densidad de plantación fue la misma en los tres arreglos, lo que sugiere que posibles variaciones en la demanda nutricional (Valdez-Aguilar et al. 2015) por la distribución estratégica de los cultivares influyó en una mejor altura de la planta de Chena en A1 y A2 con respecto a A3. Piesik et al. (2015) mencionan que la asociación de ciertos cultivares de crisantemo en invernadero es determinante para proteger a alguno de éstos. La variable altura de planta también es de mucha importancia, ya que en la cadena de comercialización un tallo más largo muestra margen para hacer recortes en su base sin perder calidad (Flores-Ruvalcaba et al., 2005). De igual forma, una mayor altura de planta tiene ventajas competitivas como son mayor captación de luz y asimilación de nutrimentos más rápida (Zheng y Van Labeke, 2018). El capítulo floral está más expuesto a la luz del sol, escapa a mayor humedad relativa presente en estratos medio o bajo de la planta, factor que condiciona la germinación de esporas y crecimiento del micelio (Palmieri y Dardón 2012; Schumacher, 2017). En este sentido, aunque la altura de la planta no se afectó directamente por la presencia de B. cinerea, puede representar una ventaja para limitar el daño en el capítulo floral.
Cuadro 2 Comparación de medias con diferencia mínima significativa (DMS) en al tura de la planta cultivar Chena (Ch), en diferentes etapas de crecimiento y en tres arreglos espaciales (A) con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch).
| Arreglo | Altura de planta (cm) en ddty | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 16 | 23 | 30 | 37 | 44 | 51 | 57 | |
| A1 | 5.2 a | 10.8 a | 20.4 a | 26.5 b | 38.2 a | 49.5 a | 70.6 a |
| A2 | 5.2 a | 11.3 a | 21.3 a | 27.8 a | 39.2 a | 49.5 a | 69.9 a |
| A3 | 4.7 b | 9.7 b | 18.0 b | 24.4 c | 34.9 b | 46.3 b | 64. 5 b |
| DMS | 0.3 | 0.7 | 0.3 | 1.1 | 1.7 | 1.5 | 0.9 |
Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher, P≤0.05). y días después del trasplante / In each column, values with the same letter are not statistically different (MSD =LSD, least significant difference ac cording to Fisher’s test P≤0.05). y days after transplanting.
Cuadro 3 Análisis de diferencia mínima significativa (DMS) del diámetro de capítulo floral de cul tivar Chena (Ch), en diferentes etapas de cre cimiento y en tres arreglos espaciales (A) con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Che na flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch).
| Arreglos espaciales | Diámetro de capítulo floral (cm) | |
|---|---|---|
| A1 | 12.5 | b |
| A2 | 13.2 | a |
| A3 | 12 | c |
| DMS | 0.37 | |
Valores de columna con la misma letra no difieren estadística mente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher; P≤0.05) / In each column, values with the same letter are not statistically different (MSD =LSD, least significant difference, according to Fisher’s test P≤0.05).
Diámetro del capítulo floral. El diámetro del capítulo floral más grande y con diferencias significativas (P≤0.05) se obtuvo en el cultivar Chena del arreglo A2, seguido de los arreglos A1 y A3 (Cuadro 3). El mayor diámetro del capítulo floral en A2 y A1 representó una ventaja comercial, ya que es una de las características más importantes en la calidad de crisantemo (Flores-Ruvalcaba et al., 2005), lo que indicó que en el arreglo de monocultivo con cultivar Chena (A3), no se encontró una ventaja comercial del capítulo floral.
Vida de florero. La medición de vida de florero se detuvo a los 16 días cuando las plantas de cultivar Chena en A3, con diferencias significativas (P≤0.05), mostraron 100 % de infección por B. cinerea (Cuadro 4). No obstante, se estima que, en esta especie, la vida de florero puede durar hasta 30 días debido a que es una planta que produce poco etileno y es considerada como una especie no climatérica (Hidalgo et al., 2011).
La presencia de B. cinerea en el cultivo de crisantemo no fue evidente en el follaje durante el desarrollo del cultivo, sin embargo, al momento del corte, las plantas seleccionadas al azar en el arreglo A3 (cultivo convencional) manifestaron crecimiento del hongo (Cuadro 4), con 25 % de las plantas con síntomas visibles en el capítulo floral incluyendo manchas marrón y deshidratación de las lígulas. Al igual que en otras flores como rosa (Rosa x hybrida), la infección por B. cinerea no es visible en el momento del corte, pero está latente y se manifiesta en condiciones de humedad durante el almacenamiento y transporte (Elad, 1988). Plantas de Chena, en A2, no mostraron infección por B. cinerea durante el período de vida de florero evaluado, lo que indica una ventaja comercial de este arreglo para el cultivar Chena. Estos resultados muestran la importancia de controlar al hongo desde el desarrollo del cultivo.
Cuadro 4 Comparación de medias con diferencia mínima sig nificativa (DMS) del porcentaje de plantas infecta das en vida de florero de cultivar Chena (Ch), en tres arreglos (A) espaciales con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch).
| Arreglo | Incidencia de plantas dañadas en ddcZ | ||||
|---|---|---|---|---|---|
| 0 | 4 | 8 | 12 | 16 | |
| A1 | 0.0 b | 0.0 b | 7.5 b | 12.5 b | 15.0 b |
| A2 | 0.0 b | 0.0 b | 0.0 b | 0.0 b | 0.0 c |
| A3 | 22.5 a | 22.5 a | 50 a | 90.0 a | 100 a |
| DMS | 4.2 | 5.1 | 11.0 | 12.7 | 6.0 |
Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher; P≤0.05), Z días después del corte / In each column, values with the same letter are not statisti cally different (MSD=LSD, least significant difference, according to Fisher’s test P≤0.05), Z days after cutting.
Los resultados obtenidos tienen un impacto económico, ya que en un arreglo convencional la producción de cultivar Chena involucra la aplicación de fungicidas, como Mancozeb, que debe aplicarse de cuatro veces por semana en período de lluvias con un costo estimado de $2 540.00 MN ha-1 (133 USD). Con los arreglos A1 y A2 se logró obtener control de B. cinerea con una sola aplicación, con gasto de $645.00 MN ha-1 (34 USD), lo que representó un ahorro del 75 %. Por otra parte, aunque existe diferencia de precio, 20 % más en Chena respecto de Moreliana y Flamingo y menor número de estas por m2 en A1 y A2 respecto de A3, se llega a compensar la ganancia ya que un tallo en Moreliana produce en promedio 5 flores.
El arreglo espacial propuesto permite que cultivares que quedan en los laterales (Flamingo o Moreliana), donde comúnmente hay escurrimiento del agua de lluvia o agua que se condensa en horas tempranas, funcione como una barrera física, lo que evita la presencia de humedad para que se desarrolle el hongo en cultivar Chena, que es más susceptible al ataque de B. cinerea. Otros estudios (García-Velasco et al., 2003; Solano-Baez et al., 2013) muestran que existen cultivares de crisantemo más resistentes al daño por hongos, por lo que es importante entender el tipo de respuesta fisiológica incluyendo la liberación de compuestos orgánicos volátiles inhibidores de patógenos (Piesik et al., 2015), así como identificar cultivares con potencial de resistencia a patógenos que pudieran ser utilizados como barreras físicas en arreglos espaciales como el reportado en esta investigación o para programas de fitomejoramiento.
Conclusiones
La incidencia de B. cinerea disminuyó significativamente en plantas cercanas al corte y en vida de florero del capítulo floral del cultivar Chena cuando su cultivo estuvo flanqueado por Flamingo (A1) o Moreliana (A2). De la misma manera, la calidad comercial de los tallos florales de cultivar Chena fue mejor en los arreglos espacial A1 y A2 respecto a A3 que fue monocultivo de Chena.
