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Revista mexicana de fitopatología

On-line version ISSN 2007-8080Print version ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.36 n.2 Texcoco May./Aug. 2018

http://dx.doi.org/10.18781/r.mex.fit.1801-4 

Notas Fitopatológicas

Cicadélidos portadores de begomovirus en el cultivo de jamaica (Hibiscus sabdariffa L.)

Julieta Martínez-Cruz1 

Daniel Leobardo Ochoa-Martínez1  * 

Javier Hernández-Morales1 

Erika Janet Zamora-Macorra2 

Sergio Ramírez-Rojas3 

1Posgrado en Fitosanidad-Fitopatología. Colegio de Postgraduados Km. 36.5 Carretera México-Texcoco, CP. 56230, Montecillo, Texcoco, Estado de México

2Universidad Autónoma Chapingo Km. 38.5 Carretera México-Texcoco, CP. 56230, Texcoco, Estado de México

3Campo Experimental Zacatepec: CEZACA-INIFAP Km. 0.5 Carretera Zacatepec-Galeana; CP. 62780, Colonia Centro; Zacatepec, Morelos.

Resumen

Los virus del género Begomovirus tienen una distribución mundial y a la fecha se sabe que son transmitidos exclusivamente por Bemisia tabaci. En 2016, se reportó un complejo de begomovirus asociados al amarillamiento de la jamaica (Hibiscus sabdariffa L.) en México,entre los que se encuentra el Okra yellow mosaic Mexico virus (OYMMV). Con el propósito de conocer la entomofauna asociada al cultivo de jamaica portadora de begomovirus, se colectaron insectos en plantas con amarillamiento, aclaramiento de nervaduras y mosaico y se analizaron mediante PCR. Se identificaron tres especies de cicádelidos portadoras de OYMMV: Trypanalebra maculata, Kunzeana scimetara y Agallia excavata. Asimismo, se encontró que T. maculata y A. modesta son portadoras de los begomovirus Sida golden mosaic Buckup virus (SiGMBuV) y Melon chlorotic leaf curl virus (MCLCuV), respectivamente. Este es el primer reporte de cicadélidos portadores de begomovirus.

Palabras clave: insectos vectores de virus; Agallia; Trypanalebra; Kunzeana

El género Begomovirus pertenece a la familia Geminiviridae, el cual comprende patógenos que poseen genomas circulares de DNA monocatenario compuesto por uno o dos componentes de 2700-3000 pb, contenidos dentro de partículas icosaédricas (geminadas) incompletas. Son responsables de diversas enfermedades en cultivos de importancia económica en regiones tropicales y subtropicales del mundo (Moffat, 1999). Con base en su gama de hospedantes, insecto vector, organización de su genoma y similitud de secuencias, la familia Geminiviridae se divide en siete géneros (Varsani et al., 2009; Varsani et al., 2014). Uno de éstos es el género Begomovirus que agrupa más de 60 especies transmitidas exclusivamente por un complejo de especies de Bemisia tabaci (Markham et al., 1994). En México, la jamaica (Hibiscus sabdariffa L.) es un cultivo de gran importancia económica, Ayutla y Tecoanapa, Guerrero, son los municipios con mayor superficie cultivada a nivel nacional (SIAP, 2015). En el ámbito mundial se reportan cuatro virus asociados al cultivo, Cotton leaf curl virus (CLCuV), Malva vein clearing virus (MVCV) (Brunt et al., 1996), Okra mosaic virus (OkMV) (Stephan et al., 2008) y Mesta yellow vein mosaic virus (MYVMV) (Chatterjee et al., 2008). En México, se consignó un complejo de begomovirus asociados al amarillamiento de la jamaica, entre los cuales se encuentra Okra yellow mosaic Mexico virus (OYMMV) (Velázquez et al., 2016). En el ciclo 2015 esta enfermedad se presentó en dos parcelas de Tecoanapa con una incidencia de 100%. Siendo además muy bajas las poblaciones de mosquita blanca en el cultivo en esa zona productora. Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio fue conocer si existen otros insectos portadores de OYMMV u otros begomovirus.

Durante 2016 realizaron dos recorridos en los municipios de Tecoanapa y Ayutla, Guerrero (Cuadro 1). El primero del 3 al 5 de agosto cuando el cultivo se encontraba en etapa vegetativa en localidades donde se tuvo una alta incidencia de plantas con amarillamiento en el ciclo 2015. El segundo recorrido se hizo del 26 al 28 de noviembre en la época de cosecha de cálices en sitios donde la incidencia de amarillamiento fue alta en el ciclo 2016. En todos los casos se colectaron insectos de plantas de jamaica y maleza adyacente a ellas que mostraban amarillamiento, aclaramiento de nervaduras y mosaico con una red de golpeo y se colocaron en envases de plástico que contenían etanol 96%. En el laboratorio los insectos se separaron con base en sus semejanzas morfológicas y se mantuvieron a -20 °C. Se tomaron de 2 a 3 individuos de cada grupo de insectos y se extrajo DNA total con CTAB (Sambrook y Rusell, 2001). El resto de los insectos de cada grupo se mantuvieron en alcohol para su posterior identificación en caso de resultar positivos por PCR para begomovirus con el par de iniciadores universales AV494/AC1048 y las condiciones de amplificación reportadas por Wyatt y Brown (1996) que amplifican un fragmento de 550 pb. Los productos amplificados fueron secuenciados y comparados con la base de datos del GenBank. Los insectos que resultaron positivos a begomovirus fueron montados e identificados con claves taxonómicas (Cuadro 1) y fotografiados con un microscopio óptico.

Cuadro 1 Insectos del orden Hemiptera asociados a jamaica en 11 localidades de dos municipios de Guerrero. 

Ayutla

Tecoanapa

Insectos

San José La Hacienda

San Miguel

Cortijo

Cotzalzin

Tutepec

El Salitre

Cuanacasapa

Xalpatlauhac

Colotepec

Apantla

Pericon

Total

Av

Bw

A

B

B

A

B

A

B

A

B

A

B

A

B

A

B

A

B

A

B

A

B

Trypanalebra maculata

97

0

1

2

0

0

1

-x

-

0

-

2

-

11

3

-

44

-

2

-

-

8

148

23

Kunzeana scimetara

3

2

0

46

1

4

3

-

-

2

-

9

-

13

20

-

12

-

6

-

-

11

45

87

Agallia sp.

2

3

0

11

0

3

4

-

-

0

-

2

-

3

3

-

27

-

2

-

-

20

38

42

Otros cicadélidosy

5

0

2

34

2

1

8

-

-

0

-

6

-

10

28

-

20

-

7

-

-

1

72

52

Moscas blancasz

57

1

2

5

2

5

0

-

-

1

-

17

-

2

8

-

8

-

1

-

-

10

78

41

Total

164

6

5

98

5

13

16

-

-

3

-

36

-

39

62

-

111

-

18

-

-

50

vA: primera colecta: 3-5 de agosto 2016

wB: segunda colecta: 26-28 de noviembre 2016

x-: sitio no muestreado

y Cicadélidos no identificados

z Complejo de moscas blancas

En el primer recorrido se encontraron insectos de los órdenes Thysanoptera (207 individuos), Coleoptera (76 individuos) y Hemiptera; de este último se identificaron cuatro familias: Membracidae (17 individuos), Pyrrhocoridae (62 individuos del género Dysdercus), Aleyrodidae y Cicadellidae. Pérez et al. (2009) estudiaron la entomofauna asociada a jamaica en Chiautla de Tapia, Puebla y reportan 17 especies pertenecientes a seis órdenes, 11 familias y 19 géneros. Estos autores mencionan a Atta mexicana, Sphenarium purpurascens, Melanoplus spp. y Aphis gossypii como plagas que ocasionan daños considerables al cultivo, las cuales no fueron encontradas en el presente estudio. Se observó que la densidad de cicadélidos fue mayor que las de mosca blanca.

En la primera colecta se analizaron por PCR 45 grupos de insectos de los cuales en ocho se observó el fragmento esperado de 550 pb para begomovirus mediante esta prueba. En insectos obtenidos durante el primer muestreo se detectó al Okra yellow mosaic Mexico virus (OYMMV) en Trypanalebra maculata, Agallia sp., Kunzeana scimetara y A. excavata, mientras que en A. modesta se encontró a Melon chlorotic leaf curl virus (MCLCuV) (Figura 1, Cuadro 2). MCLCuV fue reportado por Brown et al. (2001) en Guatemala y sugieren que se trata de una nueva especie derivada del grupo Squash leaf curl virus (SLCV) que incluye begomovirus bipartitas nativos de América Central y México. MCLCuV no se había detectado antes en jamaica ni en maleza asociada a este cultivo en la zona de estudio. En el segundo muestreo se encontró a OYMMV en T. maculata colectada en las localidades de San Miguel y Cortijo. En Agallia sp. procedente de Cortijo se encontró a Sida golden mosaic Buckup virus (SiGMBuV). Stewart et al. (2014) señalan que plantas del género Sida son hospedantes de SiGMBuV; sin embargo, Ortega et al., (2017) detectaron a OYMMV en plantas de Sida collina, S. aggregata, S. acuta, S. hankeana y Malacra fasiata asociadas al cultivo de jamaica en la zona de estudio, pero no al SiGMBuV. Lo anterior puede deberse a que el OYMMV posee una mayor eficiencia de transmisión o una mejor capacidad de infectar a las diversas especies de Sida que el SiGMBuV en esta región. Las cuatro especies de insectos positivas a begomovirus pertenecen a la familia Cicadellidae. T. maculata y K. scimetara pertenecen a la subfamilia Typhlocybinae, dentro de la cual se encuentra el género Empoasca que incluye a E. papayae (Acosta et al., 2017) y E. devastans (Hague y Parasram, 1973) conocidas como vectoras del fitoplasma 16SrII causante de la enfermedad papaya bunchy top (PBT) (Acosta et al., 2017). Otra especie conocida como vectora de fitoplasma dentro de esta subfamilia es Alebroides nigroscutellatus que transmite el fitoplasma Potato purple top roll (16SrIII-B) (Rojas, 2009). A la fecha no hay reportes de virus transmitidos por especies de esta subfamilia. Dietrich (2013) menciona que los miembros de la subfamilia Typhlocybinae se alimentan preferentemente de las células del parénquima, lo cual sugeriría que hay poca o nula probabilidad de que adquirieran a los begomovirus que están limitados al floema. Por otro lado, Agallia excavata y A. modesta pertenecen a la subfamilia Deltocephalinae, cuyos miembros se alimentan preferentemente del floema (Zahniser y Dietrich, 2008) y, debido a este hábito alimenticio, podrían ser capaces de transmitir virus. Tal es el caso de Dalbulus maidis, vector de Maize rayado fino virus (MRFV) causante de una de las enfermedades más importantes que afecta maíz en América Latina (Nault et al., 1980). Dentro del género Agallia existen especies como A. constricta y A. cuadripundata que son vectores confirmados de la variante Nueva Jersey del Potato yellow dwarf virus (Rhabdoviridae) y Wound tumor virus (Reoviridae) en el este de los Estados Unidos (Belatra et al., 2017).

Figura 1 Cicadélidos asociados a jamaica positivos a begomovirus colectados en diferentes localidades de Ayutla y Tecoanapa, Guerrero. a) Trypanalebra maculata ; b) Kunzeana scimetara; c) Agallia excavata; d) A. modesta. 

Cuadro 2 Begomovirus detectados en cicadélidos colectados en plantas de jamaica y maleza con síntomas de amarillamiento en dos municipios de Guerrero, México. 

Primer muestreo

Segundo muestreo

Cicadélido

Localidad/ Municipio

Virus

Similitud (%)

No. acceso

Localidad/ Municipio

Virus

Similitud (%)

No. acceso

Trypanalebra maculata

San José La Hacienda/ Ayutla

OYMMVw

95

MG647809

San Miguel/ Ayutla

OYMMV

96

MG647814

Cortijo/ Ayutla

SiGMBVy

92

S.N.z

Agallia sp.

San José La Hacienda/ Ayutla

OYMMV

95

MG647810

Cortijo/ Ayutla

SiGMBV

90

MG647815

Kunzeana scimetara

Xalpatlauhac / Tecoanapa

OYMMV

97

MG647811

A. excavata

Colotepec/ Tecoanapa

OYMMV

94

MG647812

A. modesta

Colotepec/ Tecoanapa

MCLCVx

90

MG647813

wOYMMV: Okra yellow mosaic Mexico virus

xMCLCuV: Melon chlorotic leaf curl virus

ySiGMBuV: Sida golden mosaic Buckup virus

zNS: No aisgnado aún por el GenBank

Aunque se sabe poco acerca de las interacciones que conducen a la especificidad geminivirus-vector, diversos estudios señalan a la proteína de la cápside como responsable. Briddon et al. (1990) demostraron que el intercambio del gen de la proteína de la cápside de African cassava mosaic virus (ACMV) (transmitido por mosca blanca) con el Beet curly top virus (BCTV) (transmitido por chicharritas), alteró la especificidad del vector dando como resultado la transmisión de este aislado quimérico de ACMV por chicharritas. Por otro lado, recientemente Roumagnac et al. (2015) demostraron la transmisión de Alfalfa leaf curl virus por Aphis craccivora y sugieren que este virus sea considerado en un nuevo género dentro de la familia Geminiviridae (nombre propuesto Capulavirus), que incluiría geminivirus divergentes descubiertos recientemente que no tienen un vector conocido.

En el presente estudio no se detectaron begomovirus en los individuos de B. tabaci analizados (No. acceso MG675920). Sin embargo, esta especie se encuentra constituída por múltiples “biotipos” que difieren en su grado de competencia como vector, número y tipo de endosimbiontes y composición genética (Brown et al., 1995). Diversos estudios indican que al menos dos mecanismos diferentes pueden explicar la no transmisibilidad de los begomovirus por moscas blancas: (1) las partículas pierden su capacidad de penetrar en el epitelio intestinal del insecto; (2) los viriones pueden alcanzar la hemolinfa del insecto, pero no pueden asociarse correctamente con la proteína GroEL (Rosell et al., 1999; Morin et al., 2000). Asimismo, se ha demostrado que ciertos aislamientos de Abutilon mosaic virus (AbMV) no son transmitidos por B. tabaci (Wu et al., 1996; Höfer et al., 1997). En este caso, las células epiteliales del intestino de B. tabaci constituyen la primera barrera que los begomovirus deben cruzar para ser transmitidos y es probable que estos aislamientos de AbMV hayan perdido la capacidad de unirse a los receptores dentro del tracto digestivo de la mosca blanca (Morin, et al., 2000).

Se comprobó que Trypanalebra maculata, Kunzeana scimetara, Agallia. excavata y Agallia modesta colectadas en plantas de jamaica y maleza asociada con síntomas de amarillamiento, aclaramiento de nervaduras y mosaico son portadoras de tres begomovirus.

Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por otorgar la beca para la realización de los estudios de maestría de la primera autora.

Al Dr. James N. Zahniser, especialista nacional de Heteroptera, USDA-APHIS-PPQ-NIS del National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC por la identificación taxonómica de los cicadélidos estudiados en el presente trabajo.

LITERATURA CITADA

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Primera publicación DOI: 03 de Mayo, 2018.

First DOI publication: May 03, 2018.

Recibido: 25 de Enero de 2018; Aprobado: 24 de Abril de 2018

* Autor para correspondencia: ldaniel@colpos.mx

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