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México es el quinto país productor de mango en el mundo y el segundo como exportador con 19.6 % (232,643 ton), después de la India con 24 % (286,775 ton) (FAO, 2016). A nivel nacional el estado de Guerrero aporta el 20 % (356,291 ton) de la producción nacional, lo que lo ubica como primer productor de mango, seguido de Sinaloa (302,091 ton), Nayarit (252,394 ton), Chiapas (215,008 ton), Michoacán (155,360 ton), Oaxaca (146,029 ton) y Veracruz (118,544 ton). La substancial colaboración en la producción nacional, implica que el cultivo del mango tiene una importancia económico-social para Guerrero, ya que de esta actividad dependen directamente productores rurales e indirectamente proveedores y personas que pueden emplear su mano de obra. La región de mayor producción y superficie sembrada en el estado de Guerrero es la Costa del estado (SAGARPA, 2016); el 33 % de la superficie está cubierta con variedad Manila, seguidas por Ataulfo y Haden, con 30 y 16 %, respectivamente.
La presencia de enfermedades del mango, causadas por hongos fitopatógenos y su impacto en la producción y calidad de los frutos ha sido ampliamente estudiada por varios autores (Ploetz, 2003; Acosta-Ramos et al., 2003; Guillén-Sánchez et al., 2007; Huerta-Palacios et al., 2009; Noriega-Cantú et al., 1999).
Colletotrichum gloesporioides (Penz.) Penz. and Sacc., es el agente causal de la antracnosis del mango y causa graves pérdidas económicas a los productores de este y otros cultivos de regiones tropicales y subtropicales del mundo. Se reporta como un patógeno que afecta hojas, inflorescencias y frutos en las regiones productoras de México, siendo el daño más importante en poscosecha (Ploetz, 2003; Acosta-Ramos et al., 2003). Fitzell y Peak (1984) determinaron que las esporas son la fuente de inoculo más importante en Australia, los cuales se producen sobre ramas terminales, inflorescencias momificadas, brácteas florales y hojas. Bajo condiciones de laboratorio las esporas se producen en un amplio rango de temperatura (10-30 °C) y humedades relativas de 95-97 %. En el Soconusco, Chiapas el daño más fuerte es el atizonamiento de inflorescencias en el cv. Ataulfo, que se presenta durante los meses de noviembre a febrero, después que termina la época de lluvias (Benítez-Camilo et al., 2003).
Cladosporium tenuissimum Cooke se reporta como agente causal de la necrosis en flores, pedicelos y frutos pequeños en las panículas inoculadas de mango cv. Haden, este patógeno se reporta por primera vez a lo largo de la costa de los estados de Guerrero y Michoacán, México. Los órganos afectados se cubrieron con un micelio algodonoso gris y una esporulación olivácea verde gris. Después de la identificación, las características moleculares representaron a C. tenuissimum (Guillén-Sánchez et al., 2007).
Lasiodiplodia theobromae Pat. es reportado como el principal agente causal de la pudrición peduncular en Costa Rica y es considerada como la segunda enfermedad más importante después de la antracnosis; el hongo logra colonizar endófitamente el tejido de ramas antes del establecimiento de las inflorescencias y semanas después de la floración puede alcanzar el pedicelo del fruto, no obstante indican que estas infecciones permanecen latentes hasta que la fruta madura e inician los síntomas de la enfermedad (González et al., 1999). Acosta-Ramos et al. (2003) lo reportan como el patógeno que causa la pudrición del pedicelo, una de las principales enfermedades de los frutos de mango en postcosecha en México. Así también, Ali et al. (2004), lo reportaron como el agente causal de la declinación o muerte descendente de las ramas, acompañado de abundante exudación de goma rojiza en tallos y ramas, con un bronceado de los tejidos vasculares. El conocimiento de la disponibilidad y dispersión de inóculo de los hongos fitopatógenos, así como de los factores ambientales que favorecen la liberación de esporas es fundamental para determinar los períodos de riesgo de infección y para implementar medidas preventivas de control. El objetivo de este trabajo fue estudiar la fluctuación estacional de esporas de los principales hongos fitopatógenos del mango en Guerrero y su relación con las variables climáticas.
Materiales y métodos
El trabajo se realizó por un periodo de 14 meses, de la etapa previa a la floración hasta la producción de verano y el inicio del siguiente ciclo de floración (octubre 2011 a diciembre 2012), en un huerto de mango (Mangifera indica L.) cv. Ataulfo, de ocho años de edad, con distancias entre árboles de 7x7 m, en la localidad de San Jerónimo, municipio de Benito Juárez, en la Región de la Costa Grande de Guerrero, (18° 15’ 38.3’’ Norte y 99° 28’ 53’’ de Oeste, a 30 m de altitud), que presenta un clima cálido subhúmedo (Aw1) (García, 1988).
Manejo de la huerta
En la huerta se utilizó el siguiente manejo: aplicación en fertirriego de N, P y K, con la fórmula 120-40-80 fraccionado en tres aplicaciones; biofertilizante, Rhizophagus irregularis (=Glomus intrarradices) y Azospirillum brasilenses, 1.3 kg ha-1; dolomita (Ca 53 % y Mg 44 %) 980 kg ha-1; fertilizante foliar, 2 L ha-1 de micronutrimentos quelatados, con tres aspersiones; manejo periódico de riegos, 6 horas cada tercer día durante noviembre a mayo, por sistema de microaspersión, manteniendo a capacidad de campo el área de goteo del árbol; manejo de plagas y enfermedades con siete aplicaciones de fungicidas e insecticidas químicos.
Dispersión de esporas
Durante un período de 14 meses de estudio se examinó la abundancia de esporas en el aire, a nivel de la copa de los árboles, en la huerta experimental, utilizando una trampa volumétrica tipo Burckard con un registro de 7 días (Gadoury y MacHardy, 1983). La trampa de esporas se colocó en el centro de la parcela experimental, a 2 m de altura en el primer tercio de la copa del árbol. Las esporas fueron impactadas sobre un tambor cilíndrico, cubierto por una cinta transparente donde fueron depositadas, la cinta fue cortada en secciones de 39.5 mm correspondientes a cada período de 24 horas y montada sobre un portaobjetos. El conteo de esporas fue realizado en tres transectos a 400x de aumento, calculando el promedio observado por día. Cuando menos de cinco esporas fueron observadas, otros tres transectos fueron contados y se calculó el promedio; para reportar la concentración de esporas acumuladas en siete días. La trampa fue operada diariamente durante la floración, amarre y crecimiento de los frutos.
Los datos meteorológicos fueron obtenidos usando una estación meteorológica Davis Vantage PRO2, registrándose las variables temperatura, humedad relativa, dirección y velocidad del viento y punto de rocío. Con las variables climatológicas se realizaron los cálculos para estimar el número de horas con humedad relativa igual o mayor a 90, 80, 70 y 60 %, horas frio a 20 y 18 °C (HF20 y HF18).
Aislamientos de hongos
De noviembre a diciembre 2011 y enero 2012, se seleccionaron cinco árboles al azar tomando en cuenta el tamaño, edad y apariencia uniforme, en los cuales se seleccionaron cuatro ramas, orientadas en cada punto cardinal, a una altura de 1.0 A 1.8 m, muestreando mensualmente una inflorescencia por rama, con síntomas de atizonamiento, las cuales se trasladaron al Laboratorio de Fitopatología de la Universidad Autónoma de Guerrero, para el aislamiento de hongos presentes en raquis y pétalos de las inflorescencias afectadas. Los aislamientos fueron realizados sobre cajas Petri conteniendo papa-dextrosa-agar (PDA) y se obtuvieron subcultivos desde los márgenes de las colonias en crecimiento. Se realizaron cultivos monoconidiales por la técnica de rayado en placa de agar. La identificación morfométrica de los aislamientos obtenidos se realizó con las claves de Ellis (1971), Barnett y Huntter (1998) y Heuchert et al. (2005).
Análisis estadístico
Se usaron estadísticas descriptivas para el análisis de fluctuación de las poblaciones de esporas semanales. Se realizaron análisis de correlación (Pearson) entre la densidad de esporas y las variables ambientales, utilizando el programa SAS versión 9.3 para Windows (SAS institute 2010).
Resultados
En los árboles de la parcela experimental se tuvieron 6 flujos de floración, los cuales se presentaron en el periodo de finales de noviembre hasta principios de febrero. El amarre de frutos se registró desde diciembre 2012 hasta febrero 2013 y la cosecha de la fruta se efectuó en marzo-abril.
Dispersión de esporas
La Figura 1 muestra la fluctuación de esporas totales capturadas, donde se observa la presencia de esporas durante casi todo el ciclo, de floración, cosecha y crecimiento vegetativo, con una clara variación mensual. Al final de la etapa de crecimiento vegetativo de verano, en prefloración, se registró la más alta población con 1,844 esporas durante septiembre y octubre. En la etapa de floración y crecimiento de frutos, la mayor captura se presentó en la tercera semana de abril con 1,139 esporas, seguida por la tercera y segunda semana de enero y noviembre con 648 y 531 esporas respectivamente. Las más bajas poblaciones ocurrieron en mayo, junio, julio y agosto, cuando se presenta el crecimiento vegetativo de verano y gran parte del período de lluvias.
Figura 1. Captura de esporas totales durante octubre 2011 a diciembre 2012, en la huerta de mango Ataulfo, San Jerónimo, Municipio Benito Juárez. Guerrero, México.
También se muestra la dispersión de esporas de Colletotrichum sp., Cladosporium sp. y Lasiodiplodia sp. Las esporas de Colletotrichum sp. y Cladosporium sp., tienen dispersiones similares durante el ciclo del cultivo, no obstante, Cladosporium sp. mostró mayores cantidades de esporas atrapadas. Los picos más altos de ambos hongos se presentaron en septiembre, octubre, enero, abril y principios de junio; prácticamente desde prefloración, inicio de la floración hasta finales de la cosecha de fruta. En el caso de Lasiodiplodia sp., las mayores poblaciones de esporas se presentaron en septiembre, octubre y abril, en prefloración, al final del periodo de amarre de fruta y a mediados del periodo de cosecha. Estas mayores poblaciones de esporas de los tres hongos, corresponde a las temperaturas más bajas de punto de rocío de 23.7, 23.7, 20.1, 18.2 y 23.1 °C correspondientes a septiembre, octubre, enero, abril y junio, en donde el vapor de agua existente comienza a condensarse al alcanzar estas temperaturas, para la formación de rocío o niebla. Estos incrementos también coinciden con los valores arriba del 75 % de humedad (Figura 2). Condiciones excelentes para la formación y liberación de esporas.
Figura 2. Dispersión de esporas de Colletotrichum sp., Cladosporium sp., Lasiodiplodia sp., temperatura de punto de rocío y humedad relativa durante octubre 2011 a diciembre 2012, en la huerta de mango Ataulfo. San Jerónimo Mpio. Benito Juárez, Guerrero, México.
Las mayores poblaciones de esporas fueron del género Cladosporium con 1,533 esporas/semana en octubre, lo cual coincidió en el mismo periodo con Colletotrichum con 160 esporas/semana. En cambio, Lasiodiplodia su mayor concentración se presentó en septiembre con 92 esporas/semana. En estas fechas el estado fenológico del mango es en prefloración.
El análisis de correlación fue aplicado tomando en cuenta la cuantificación de esporas de Colletotrichum, Cladosporium, Lasiodiplodia, esporas totales y los parámetros climatológicos reportados sobre ese mismo periodo de evaluación. El coeficiente de correlación fue significativo en tres variables climatológicas (Cuadro 1). Las variables de clima que mejor explican la fluctuación de esporas fueron la humedad relativa, el punto de rocío y la tasa de lluvia presente durante las semanas de muestreo de las esporas. El parámetro climatológico con alta correlación fue humedad relativa, para el hongo Colletotrichum (α≤0.011), seguido por Lasiodiplodia (α≤0.009) y esporas totales (α≤0.035). El punto de rocío fue correlacionado positivamente con Colletotrichum (α≤0.008) y esporas totales (α≤0.059). Las lluvias se presentaron desde mayo a octubre en 2012 y se calculó la tasa de lluvia, midiendo el intervalo de tiempo entre cada incremento de las precipitaciones, esta variable mostró una correlación positiva con las poblaciones de Colletotrichum (α≤0.002) y Lasiodiplodia (α≤0.031).
Cuadro 1. Análisis de correlación entre la concentración de esporas y los factores meteorológicos, aplicando la prueba de Pearson. Ciclo 2011-12. San Jerónimo Municipio Benito Juárez, Guerrero, México.
*Coeficiente de correlación; **nivel de significancia; ***número de observaciones en el análisis de correlación.
Aislamientos de inflorescencias
Los hongos Colletrotrichum sp. y Lasiodiplodia sp. mostraron la más alta frecuencia de 51 y 19 % en raquis respectivamente y 58 y 16 % en pétalos para ambos hongos. Mientras que Cladosporium sp. asumió una baja frecuencia de aislamiento en los raquis de 3 % y no se aisló de los pétalos. Colletrotrichum sp. tuvo un promedio de aislamiento de 54.7 %, Lasiodiplodia sp. de 17.2 % y Cladosporium sp. de 1.4 % por inflorescencia (Cuadro 2). Los aislamientos fueron identificados morfométricamente, los conidios de Colletotrichum fueron rectos, cilíndricos, con ápice obtuso y base truncada; el tamaño promedio fue 13.2 x 4.2 μm, que corresponden a los valores indicados por Sutton (1992) para Colletrotrichum gloesporioides. En el caso de conidios de Lasiodiplodia el tamaño promedio fue 22.82 x 11.06 μm, ubicado en el rango indicado por Punithalingam (1976) para Lasiodiplodia theobromae. La medición de conidios de Cladosporium se realizó en imágenes digitales de microscopio electrónico de barrido (Jeol® modelo 5800 LV), midiendo en promedio 4.8 x 1.78 μm, con variación de 1.5 - 1.6 x 0.28 - 0.62 μm. Estos valores indican una variación reducida, pero son 1.05 y 1.15 μm menos al tamaño de esporas reportado por Guillén-Sánchez et al. (2007) para Cladosporium tenuissimum, que hicieron mediciones en fotomicroscopio y por tanto con diferente tratamiento al material de estudio, lo cual explica las diferencias numéricas registradas.
Discusión
La antracnosis del mango cuyo agente causal es C. gloesporioides (Morales and Rodriguez, 2009) y C. acutatum (Rivera-Vargas et al., 2006), constituye una de las más importantes enfermedades a nivel mundial debido a que afecta tanto órganos vegetativos como reproductivos y ocasiona importantes pérdidas postcosecha al causar pudriciones en los frutos (Acosta-Ramos et al., 2003; Ploetz, 2003; Benítez-Camilo et al., 2003). En un estudio epidemiológico Huerta et al. 2009 realizaron observaciones similares, con Colletotrichum gloesporioides quienes reportaron que el mayor incremento de la antracnosis se presentó de diciembre a abril, cuando los valores de temperatura mínima de punto de rocío (TminPR) fue entre 21 a 24 °C, las que propiciaron la condensación de agua sobre hojas, flores y frutos, favoreciendo la infección y dispersión por arrastre de esporas (síntoma de lagrimeo) y salpique. En este estudio se encontró que los valores de temperatura de punto de rocío fueron entre 18.2 y 23.7 °C, correspondientes a los meses de septiembre, octubre, enero, abril y junio; en estas fechas, el estado fenológico es de prefloración, emisión de flores, amarre de frutos hasta la cosecha. Este rango más amplio de temperaturas de punto de rocío observado puede estar relacionado con los requerimientos específicos de temperatura de germinación de esporas y formación de apresorios de C. gloeosporioides de mango de diferentes localidades (Dodd et al., 1991; Arauz, 2000).
Recientemente se reportó a Cladosporium tenuissimum como patógeno en mango (Guillén-Sánchez et al., 2007), en un estudio en el cv. Haden en el estado de Guerrero y Michoacán, quienes demostraron que C. tenuissimum causó necrosis en las flores, pedicelos y frutos pequeños en las panículas inoculadas. También reportaron que los órganos afectados se cubren con un micelio algodonoso gris y una esporulación olivácea verde gris. Los órganos fueron susceptibles desde la floración hasta la fructificación. Este reporte indica la presencia del mismo agente causal en mango cv. Ataulfo, causando daños semejantes con los registrados en el cv. Haden. Anteriormente solo se indicaba a Cladosporium sp. como un hongo oportunista, endófito y un importante contaminante de ambientes y medios de cultivo (Morales et al., 2009). No obstante, no se tienen reportes sobre la fluctuación de esporas y su relación con el medio ambiente, hasta lo reportado en este trabajo, donde se encontró una dispersión similar entre Cladosporium sp. y Colletotrichum sp., sus poblaciones de esporas se incrementan cuando la temperatura de punto de rocío fue entre 18.2 y 23.7 °C lo que provoca la saturación de humedad en el aire, formando el rocío y/o neblina sobre la superficie del árbol y se favorece la infección y dispersión de las esporas de ambos hongos, durante la etapa de prefloración, floración hasta la cosecha de la fruta.
Los resultados de los aislamientos en inflorescencias atizonadas (raquis y pétalos) indican la presencia de reconocidos hongos fitopatógenos del mango: C. gloesporioides, y L. theobromae (Fitzell y Peak 1984; Arauz, 2000; Ploetz, 2003; González et al., 1999). En cambio, la baja frecuencia de aislamientos de C. tenuissimum podría indicar que no hubo colonización en pétalos y/o una distribución heterogénea del hongo en el tejido, pero también puede ser efecto residual de las aplicaciones de fungicidas y la posible presencia de otros microorganismos que interfieran sobre los aislamientos. En este trabajo se confirma la colonización de C. gloesporioides, y L. theobromae como una importante fuente para el desarrollo del atizonamiento de la inflorescencia y escaso amarre de frutos por inflorescencia.
La antracnosis provoca fuertes daños a la cadena de valor de mango en México, disminuyendo su productividad hasta 90 % y por consecuencia fuertes pérdidas económicas de los productores (Espinosa et al., 2004). Adicionalmente para su control se usan excesivas aplicaciones de fungicidas de contacto y sistémicos. Una propuesta de un manejo integrado con ocho aplicaciones, iniciando dos aplicaciones en crecimiento vegetativo y el resto durante la floración y crecimiento de la fruta (Acosta-Ramos et al., 2003). Otra propuesta es un programa denominado “INIFAP”, donde proponen usar de 4 a 6 aspersiones de fungicidas, desde el inicio de la floración, hasta los primeros estados de desarrollo de frutos (Espinosa et al., 2004). El conocimiento de las etapas de mayor vulnerabilidad al ataque de hongos en árboles de mango, permitirá un ajuste de las aplicaciones de fungicidas, disminuyendo los impactos negativos en los trabajadores de campo, de los consumidores y el medio ambiente.
Conclusiones
La dispersión de esporas en la huerta de mango Ataulfo tuvo dos importantes incrementos en los meses que corresponde a la etapa final de crecimiento vegetativo y prefloración. El otro incremento de esporas se presentó en floración, amarre y crecimiento de frutos, traslapado con el periodo de cosecha.
Las esporas de Colletotrichum sp., Cladosporium sp. y Lasiodiplodia sp. tuvieron una alta concentración de septiembre a junio, durante la etapa de prefloración, floración, hasta cosecha de la fruta.
La concentración de esporas de Colletotrichum sp., estuvo correlacionada positivamente y significativamente con punto de rocío, humedad relativa y la tasa de lluvia. Esporas totales fueron correlacionadas con humedad relativa y punto de rocío.
Colletotrichum sp., y Lasiodiplodia sp. ocurrieron como los principales hongos de inflorescencias con síntomas de atizonamientos.
