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Revista mexicana de fitopatología

versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.34 no.2 Texcoco  2016

https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.1511-3 

Notas Fitopatológicas

Identificación molecular de bacterias asociadas a plantas ornamentales producidas in vitro

Sergio Ramírez-Rojas1  * 

Felipe de Jesús Osuna-Canizalez1 

Faustino García-Pérez1 

Jaime Canul-Ku1 

Alejandro Palacios-Talavera1 

Jesús Hernández-Romano2 

Katya Ornelas-Ocampo3 

Patricia Landa-Salgado3 

1 Campo Experimental Zacatepec, INIFAP. km 0.5 Carretera Zacatepec-Galeana. C.P. 62780, Col Centro Zacatepec, Morelos, Tel. 734 3430230 ext. 108 y 139

2 Universidad Politécnica del Estado de Morelos (UPEMOR). Blvd. Cuauhnahuac #566, C.P. 62550, Col. Lomas del Texcal, Jiutepec, Morelos, México

3 Posgrado en Fitosanidad-Fitopatología. Colegio de Postgraduados, km 36.5 carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, CP 56230 México


Resumen:

En plantas ornamentales reproducidas in vitro en viveros del Centro de Desarrollo Tecnológico Tezoyuca perteneciente al FIRA, se detectaron síntomas de necrosamiento en hojas y tallo durante la fase de adaptación. El objetivo de este trabajo fue aislar e identificar los agentes asociados a éstas plantas. De tejido vegetal con síntomas de necrosamiento, se obtuvieron once aislamientos bacterianos, a los que se les extrajo el ADN con el paquete correspondiente para su secuenciación. Todos los productos de PCR se secuenciaron y se analizaron con el programa Chromas Lite®. Utilizando la búsqueda de homología por BLAST se identificaron las siguientes bacterias: Kosakonia oryzae, Pectobacterium cypripedii, Burkholderia tropica, Serratia marcescens, Pantoea dispersa, Erwinia cypripedii, Pantoea agglomerans y Erwinia rhapontici: son de importancia fitosanitaria en su fase de aclimatación in vitro.

Palabras clave: Plantas en contenedor; patógenos; identificación molecular; PCR

Abstract:

In ornamental plants propagated in vitro at Tezoyuca Technology Development Center, belonging to FIRA, symptoms of necrosis on leaves and stems during the adaptation stage. The objective of this study was to isolate and to identify the agents related to these plants. Eleven bacterial isolates were obtained from necrotic leaves and stems, from which ADN was extracted using a commercial PCR kit. The PCR products were sequenced and analyzed using the Chromas Lite® program. We search for homology with BLAST after which the following bacteria were identified: Kosakonia oryzae, Pectobacterium cypripedii, Burkholderia tropica, Serratia marcescens, Pantoea dispersa, Erwinia cypripedii, Pantoea agglomerans y Erwinia rhapontici. The last three bacteria are plant disease in phase of acclimation in ornamental plants get in vitro.

Key words: Potted plant; Pathogens; Molecular identification; PCR

Las plantas tienen la capacidad de reproducirse sexual o asexualmente, en el primer caso hay una mayor variabilidad en la progenie, mientras que en el segundo se obtiene descendencia genéticamente igual a la madre (Corona-Nava-Esparza y Chimal-Hernández, 2006). La técnica de propagación in vitro es una reproducción asexual, que explota la capacidad de cada célula vegetal para generar individuos genéticamente similares. La industria de plantas ornamentales ha empleado esta técnica para multiplicar plantas con un alto grado de uniformidad y sanidad (Rout et al., 2006).

Sin embargo, las plantas obtenidas por esta técnica deben pasar por una etapa de aclimatación para salir a la plantación definitiva. En esta fase, a las plántulas obtenidas in vitro se les remueve el agar (medio artificial de crecimiento) y se colocan en charolas con sustrato estéril y clima controlado hasta que están listas para trasplantarse en macetas. Esta etapa es considerada crítica por la tensión a la que se someten las plantas, debido a la nueva condición, en la que ya no se les proporcionan nutrientes presentes en el medio de cultivo; la tensión generada hace que las plantas sean muy susceptibles a algunas enfermedades de tipo biótico, principalmente bacterias, hongos y esporádicamente virus.

Las bacterias son organismos microscópicos cosmopolitas que pueden habitar como saprofitos, epifitos, endófitos, simbiontes, parásitos y patógenos de animales, plantas y seres humanos. Algunas bacterias pueden comportarse como saprofitas y bajo algunas condiciones convertirse en patógenas oportunistas (Madigan et al., 1997).

Las plantas productoras de flores en maceta están sujetas a enfermedades bacterianas causadas frecuentemente por Pectobacterium spp., Xanthomonas spp., y Pseudomonas spp. (Daughtrey et al., 2001). Cada bacteria causa diferentes síntomas en las plantas; que pueden ser pudriciones, manchas foliares, marchitez, amarillamiento y cancros, principalmente (Agrios, 2005). Para identificar el patógeno es necesario realizar un aislamiento puro a partir de micelio en el caso de hongos, y algunos exudados o flujo bacteriano en el caso de bacterias.

En el estado de Morelos, la producción de ornamentales se estima en 3000 ha con un valor estimado de la producción de 1.2 mdp por ha/año. Algunas de las especies más importantes son Euphorbia pulcherrima, Bougainvillea glabra, Spathiphyllum uxpanapense, Rosa spp., Pteridium aquilinum, Cedrela odorata, Citrus limonum, Tulipa spp., Acanthocalycium spp., Thrinax radiata, Pelargonium zonale, Begonia x tuberhybrida. En el estado los municipios productores más importantes son Cuautla, Jiutepec, Cuernavaca, Yautepec, Puente de Ixtla, Emiliano Zapata, Xochitepec, Jonacatepec, Temixco y Tlaquiltenango.

El Centro de Desarrollo Tecnológico Tezoyuca, perteneciente a la oficina regional del Fideicomiso Instituido en Relación a la Agricultura (FIRA) en Morelos, se encarga de reproducir Anthurium andreanum, Syngonium podophyllum, Spathiphyllum uxpanapense, Pteridium aquilinum, mediante la técnica in vitro, las que son afectadas por enfermedades en esta fase y en la de aclimatación.

Para desarrollar un método de control de enfermedades, es necesario identificar al asociado al síntoma mediante una caracterización morfológica, bioquímica y/o molecular; siendo esta última la más importante por la precisión y rapidez con que se realiza. El objetivo principal de éste trabajo fue identificar bacterias asociadas a la necrosis de hojas y tallos en plantas ornamentales producidas in vitro durante la fase de adaptación por métodos moleculares.

En las plantas de Syngonium podophyllum, Philodendron spp., Orchidaceae spp., Pteridium aquilinum y Spathiphyllum uxpanapense reproducidas in vitro en el FIRA del estado de Morelos, con síntomas de necrosamiento durante la fase de aclimatación, se trasladaron en bolsas estériles de plástico al laboratorio de Fitopatología del Campo Experimental Zacatepec, perteneciente al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, donde se procesaron para realizar el diagnóstico de los agentes etiológicos de la enfermedad.

Aislamiento de cepas bacterianas de plantas ornamentales enfermas

De cada planta enferma, se tomó una muestra de 0.1 g de la base de tallos o de hojas con alguna mancha necrótica. Se lavaron con agua de la llave y se desinfectaron con una solución de hipoclorito de sodio 2 % por 1 min y se enjuagaron con agua destilada por 2 min removiendo el agua excedente con papel absorbente estéril. Cada muestra se colocó en una caja Petri con agar papa dextrosa (PDA), las muestras así tratadas se incubaron a 25 °C por 48 h. Las bacterias crecidas en este medio se re-aislaron tomando masa bacteriana con un asa de siembra y se depositaron en cajas Petri con medio NBY con nistatina a 28 °C por 48 h. Los cultivos puros se guardaron en una solución de glicerol-agua destilada 80 %, a -80 °C.

Obtención de ADN bacteriano y amplificación con PCR

De las colonias bacterianas obtenidas de las plantas ornamentales desarrolladas crecidas y aisladas en medio sólido NBY-N por 48 h a temperatura ambiente (25-28 °C), se tomó una muestra de masa bacteriana con el asa de siembra y se transfirió a un tubo con 2 mL de medio líquido NBY. Los tubos se incubaron en agitación por 12 h a temperatura ambiente. Al término del período de incubación, se tomó 1 mL de la suspensión obtenida, la cual se centrifugó en tubos Eppendorf a 13 000 rpm durante 1 min. Posteriormente, el sobrenadante se decantó y la pastilla se resuspendió en agua destilada estéril para la extracción de ADN. La extracción se realizó con un paquete de PCR (Wizard Genomic DNA Purification Kit, Promega®, Cat. A1120) siguiendo el protocolo del fabricante. La extracción e integridad del DNA se verificó en un gel de agarosa a 1 %.

Los iniciadores de la reacción de PCR fueron rP2 (5' ACGGCTACCTTGTTACGACTT 3') y fD1 (5' AGAGTTTGATCCTGGCTCAG 3') para la amplificación de un fragmento del gen 16S rDNA (Weisburg et al., 1991), el DNA genómico se usó como templado. La reacción se llevó a cabo en un termociclador (Techne® PHC-3), en un volumen final de 25 μL, los cuales contenían buffer 1 X, 200 μM de dNTP's, 1,5 μM de MgCl2, 0,4 μM de cada oligonucleótido, 1 U de enzima GoTaq (Promega, Cat. M8295) y 1 μg de DNA genómico. El programa de PCR consistió en un paso inicial de desnaturalización a 94 °C por 5 min, seguido por 35 ciclos de 94 °C por 15 s, 55 °C por 15 s y 72 °C 15 s,y un paso final de 72 °C por 5 min. El análisis de la PCR se llevó a cabo por electroforesis en gel de agarosa a 1.2 % a 80 V por 35 min, utilizando 5 μL de cada muestra. El gel fue teñido con bromuro de etidio (0.5 μg/mL) y observado en un transiluminador.

Secuenciación de las cepas bacterianas

Todas las reacciones de PCR dispuestas para secuenciación se trataron con DNA Clean & Concentrator TM-25 Kit de Zymo (Cat. D4033). Posteriormente, se cuantificó el DNA en un nanodrop (Epoch, BioTek). La reacción de secuenciación consistió en 10 ng de DNA por cada 100 pb, 1 μL de oligo (10 pmol), en un volumen final de 16 μL. La secuenciación se llevó a cabo en el Instituto de Biotecnología de la UNAM, con el equipo Perkin (Elmer/Applied Biosystems Modelo 3730), mediante el método Taq FS Dye Terminator Cycle Sequencing Fluorescence-Based.

Las secuencias obtenidas se analizaron con el programa Chromas Lite® y posteriormente, con BLAST (The Basic Local Alignment Search Tool: http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/)parasualineamiento con la base de datos del GenBank del National Center for Biotechnology Information (NCBI). De los valores cuantitativos observados, sólo se consideraron los de mayor identidad (Cuadro 1).

Cuadro 1 Resultados de la identificación molecular de las bacterias aisladas en plantas ornamentales producidas in vitro en fase de aclimatación. 

Planta de la que se aisló No. Accesión Descripción Máxima
identidad (%)
Singonio KF479042.1 Kosakonia oryzae strain P-9 16S ribosomal RNA gene,
partial sequence
99
Orquídea KF479042.1 Kosakonia oryzae, strain P-9 16S ribosomal RNA gene,
partial sequence
99
Cuna de moisés var.
Maunaloa
FJ823047.1 Pectobacterium cypripedii strain gx-104 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
99
Filodendro JQ659926.1 Burkholderia tropica strain R8-139 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
100
Cuna de moisés KF528829.1 Serratia marcescens strain JASM1 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
99
Cuna de moisés var.
Chopan
JX215555.1 Erwinia rhapontici strain ARB1 16S ribosomal RNA gene,
partial sequence
100
Cuna de moisés var.
Chopan
JQ917111.1 Pantoea dispersa strain B-22 16S ribosomal RNA gene,
partial sequence
100
Helecho Boston JF430157.1 Pectobacterium cypripedii strain B1 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
100
Helecho Boston HM582877.1 Pantoea agglomerans strain AR PSBH2 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
99
Helecho Boston JF430157.1 Pectobacterium cypripedii strain B1 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
99
Helecho Boston JQ659926.1 Burkholderia tropica strain R8-139 16S ribosomal RNA
gene, partial sequence
100

De las plantas ornamentales muestreadas y con síntomas de necrosis en hojas y tallos, se obtuvieron 12 aislamientos bacterianos, la mayoría de los cuales se caracterizaron por tener color blanco o crema y solo una mostró pigmentos de color rojo. Después de secuenciarlas (Figura 1) se identificaron ocho especies: Kosakonia oryzae, Pectobacterium cypripedii, Burkholderia tropica, Serratia marcescens, Pantoea dispersa, Erwinia cypripedii, Pantoea agglomerans y Erwinia rhapontici (Cuadro 1).

Figura 1 Fragmento amplificado de 1,500 pb del gen 16S con los oligos rP2 y fD1 con PCR. 1. Marcador de peso molecular #SM1373 (Fermentas); 2. Control negativo (reacción de PCR con agua destilada estéril); 3. Control positivo (templado del genoma de Clavibacter sp.); 4. K. oryzae; 5. K. oryzae; 6. P. cypripedii; 7. B. tropica; 8. S. marcescens; 9. E. rhapontici/Pantoea dispersa; 10. P. dispersa; 11. P. cypripedii; 12. P. agglomerans/P. cypripedii; 13. P. cypripedii; 14. B. tropica; 15. B. tropica

Las especies bacterianas identificadas fueron: Kosakonia oryzae, Pectobacterium cypripedii, Burkholderia tropica, Serratia marcescens, Erwinia rhapontici, Pantoea dispersa, Pantoea agglomerans y Pectobacterium cypripedii. La mayoría de los géneros identificados excepto Burkholderia, pertenecen a la familia Enterobacteriaceae, que comprende varios géneros de bacterias patógenas importantes de humanos, animales y plantas (Hauben et al., 1998; Young y Park, 2007). Por otra parte, Burkholderia pertenece a la familia Burkholderiaceae. Este género es conocido por su adaptabilidad a diversos hábitats tales como sedimentos de agua fresca, tejidos de plantas, animales y seres humanos. También se usa para promover el crecimiento de plantas, biocontrol de patógenos de plantas, fitorremediación y degradación xenobiótica (Paganin et al., 2011).

K. oryzae con sinónimos Enterobacter guangdongense, Enterobacter oryzae (UniProt Taxonomy, 2014), se ha reportado como una bacteria que fija nitrógeno en las raíces de arroz (Peng et al., 2009), y por el momento no se tiene reportada como fitopatógena. En este mismo sentido, la bacteria Burkholderia tropica, también es considerada fijadora de nitrógeno, con importantes aplicaciones agro biotecnológicas como la actividad antifúngica para el biocontrol de hongos fitopatógenos de interés agrícola (Tenorio-Salgado et al., 2013).

P. cypripedii, cuyo nombre anterior era Erwinia cypripedii (UniProt Taxonomy, 2014), produce la enfermedad llamada podredumbre café de las orquídeas (Plantwise, 2014), es una bacteria que afecta plantas como el papayo (Carica papaya) y diferentes tipos de orquídeas, como la zapatilla de dama o sandalia de Venus (Paphiopedilum), y la orquídea var. Luna (Phalaenopsis amabilis) entre otras (Plantwise, 2014). En la que causa manchas foliares de color café oscuro, amarillamientos de hojas, decoloración de tallos, y la muerte de la planta. En el caso de las orquídeas, la enfermedad comienza a manifestarse en forma de pequeñas lesiones húmedas, de color café con aspecto grasiento y ligeramente hundidas (Plantwise, 2014).

También se identificaron dos géneros de Pantoea: P. dispersa y P. agglomerans. La primera tiene potencial para usarse como control biológico contra otras bacterias como Xanthomonas albilineans, la cual produce escaldadura foliar en caña de azúcar (Zhang y Birch, 1997); o contra algunos hongos como Fusarium o Macrophomina, cuando la bacteria se somete a los tratamientos adecuados (Gohel et al., 2004), además actúa como bioestimuladora del crecimiento vegetal (Fernández et al., 2008). Mientras que P. agglomerans, es más conocida por infectar a varios géneros de plantas como Alocasia cucullata, en la cual produce manchas necróticas sobre las hojas y sus márgenes. Las manchas aparecen inicialmente como lesiones irregulares que se agrandan para formar áreas necróticas (Romeiro et al., 2006). En maíz y sorgo causa tizón en la hoja y síntomas de marchitez vascular (Morales-Valenzuela et al., 2007). En cápsulas de algodón infectadas, las fibras no maduran completamente y el tejido de la semilla muestra una coloración marrón (Ren et al., 2008). En arroz causa tizón foliar y pudrición del tallo (Lee et al. 2010). En el nogal (Carya o Juglans) provoca la caída prematura del fruto (Yang et al., 2011). Sin embargo, las dos bacterias pueden comportase como patógenas de humanos (Cruz et al., 2007; Schmid et al., 2003; Holden et al., 2009; Cruz et al., 2007).

En este mismo contexto, Serratia marcescens, otra bacteria identificada en el presente trabajo, se caracteriza por su pigmentación de color rojo debido a la prodigiosina, un pigmento de color rojo brillante que producen ciertas cepas de Serratia (Gerber, 1975). Anteriormente, se consideraba solo como un patógeno oportunista que causa enfermedades en los seres humanos, como cistitis (Liu et al., 2004), conjuntivitis (Hume y Willox, 2004), queratinitis (Schaefer et al., 2001), meningitis (Zaidi et al., 1989) y neumonía (Carlon et al., 1977; Khan et al., 1997), entre otras. Sin embargo, recientemente algunos informes muestran que esta bacteria puede provocar la enfermedad de la vid amarilla en cucurbitáceas, donde coloniza el floema de las plantas y les produce un aspecto amarillento y marchitamiento del follaje (Wick et al., 2001; Bruton et al., 2003; Sikora et al., 2012).

Finalmente, aunque no se observó una diferenciación al 100 % de confiabilidad, de acuerdo a la identificación molecular entre Erwinia rhapontici y Pantoea dispersa, se considera que es necesario completar más pruebas para su correcta identificación. Debido a que mientras P. dispersa no se considera un fitopatógeno, E. rhapontici si lo es, ya que causa la coloración rosa en la cubierta de algunas semillas (Schroeder et al., 2002; Huang et al., 2003a; Wise et al., 2008) así como la pudrición de la corona en otras plantas (Huang et al., 2003b).

Conclusiones

Se detectaron ocho bacterias asociadas a plantas ornamentales enfermas en fase de aclimatación in vitro: Kosakonia oryzae, Pectobacterium cypripedii, Burkholderia tropica, Serratia marcescens, Pantoea dispersa, Erwinia cypripedii, Pantoea agglomerans y Erwinia rhapontici. Las tres últimas representan un riesgo fitosanitario.

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Recibido: 23 de Noviembre de 2016; Aprobado: 28 de Marzo de 2016

*Correspondencia: sergioinifap@yahoo.com.mx.

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