El norte de los estados de Coahuila y de Nuevo León, México, son zonas húmedas y cálidas donde se cultiva el nogal pecanero (Carya illinoinensis) (Wangenh.) K.Koch en una superficie aproximada de 10 mil ha (^{SAGARPA, 2013}). Ambas zonas son favorables para patógenos foliares del nogal, entre los que destacan Fusicladium effusum G. Winter, agente causal de la costra o roña; Cercospora fusca F.V. Rand, mancha café; Gnomonia dispora Demaree & Cole, mancha de las venas de la hoja; Colletorichum spp., antracnosis; Microsphaera penicillata (Wallr.) Lév. y Trichothecium roseum (Pers.) Link, moho o mildiu; y la mancha vellosa por Mycosphaerella caryigena Demaree & Cole, respectivamente (^{Aguilar-Pérez, 2014}).

La mancha vellosa junto con la roña son las enfermedades foliares más importantes del nogal en México y en Estados Unidos de Norteamérica (^{Aguilar-Pérez, 2014}; ^{Latham, 1982}; ^{Sparks, 1995}).

Las especies de Mycosphaerella, que atacan el follaje de los cultivos agrícolas, afectan negativamente su fisiología y en el caso particular del nogal prematuramente lo defolian, lo que afecta el rendimiento y calidad de la nuez durante el mismo y siguiente año (^{Andersen et al., 1990}; ^{Pinkard y Mohammed, 2006}; ^{Rodríguez-Gaviria y Cayón, 2008}).

En el norte de Coahuila, se ha consignado que las hojas del nogal pueden tener manchas o lesiones provocadas por M. caryigena, que al madurar provocan la caída del follaje (^{Aguilar-Pérez, 2014}). El estudio de la epidemiología de la enfermedad contribuirá a su mejor manejo, particularmente los niveles de inóculo y epoca en los que la enfermedad causa daño (defoliación) al nogal. Los objetivos del presente se encaminan al análisis de epidemias de la mancha vellosa en nogal (lesiones/hoja), la captura de esporas a través del tiempo y el uso potencial de ambas para estimar la defoliación prematura del cultivo.

El estudio se efectuó en las huertas de nogal: SEZAR-INIFAP (1998), Santo Cristo (1999) y el Caracol (2014) localizadas en los municipios de Zaragoza, Villa Unión y Zaragoza, Coahuila, respectivamente. En cada huerta se seleccionaron cinco árboles en las áreas con antecedentes de mancha vellosa. En cada árbol se contabilizaron las lesiones provocadas por M. caryigena (manchas/hoja) en las hojas de 10 brotes seleccionados al azar. Para cada año (1998, 1999 y 2014), los recuentos de lesiones se realizaron de abril hasta finales de septiembre. Los datos del recuento de las lesiones se procesaron para determinar el modelo epidemiológico (lesiones vs tiempo) con mejor ajuste. Los modelos ajustados fueron Monomolecular, Gompertz, Logístico, Exponencial, log₁₀ y los primeros cuatro en donde a la variable tiempo se le aplicó el logardimo natural (Ln) (^{Campbell y Madden, 1990}). Asimismo, en el follaje de los árboles de la huerta SEZAR-INIFAP se cuantificó la defoliación en una escala visual 1, 2, 3, 4 y 5 en donde el follaje en el árbol fue > 90, 90-50, < 50-25, < 25-10 y 0 %, respectivamente. Los modelos epidemiológicos mencionados, se corrieron para los datos de defoliación vs tiempo y lesiones. En 1992, en la huerta Santo Cristo, se capturaron las esporas de M. caryigena. La captura de esporas se realizó con un trampeador de esporas tipo veleta con un cilindro de higrotermógrafo, donde se contabilizaron las capturas durante 24 h en un papel milimétrico impregnado con vaselina. El trampeador contenía en la base un ventilador invertido para la succión de aire, el cual entraba al cilindro por un orificio ubicado aproximadamente a 60 cm del suelo. Este trampeador funcionaba con una batería de automóvil y se colocó al centro del área de goteo de un árbol en el centro de la huerta; las capturas de 1992, se realizaron de marzo a septiembre y se expresan como esporas/día. Los datos de las esporas capturadas se ajustaron a los modelos señalados.

La dinámica de lesiones/hoja a través del ciclo del cultivo, en las tres huertas y años correspondientes, se indican en la Figura 1. Las lesiones se caracterizaron por ser manchas cloróticas circulares con aspecto aceitoso y diámetro de 3 a 6 mm, que se tornan plateadas y posteriormente café claro. En las tres huertas la defoliación después de la mitad del mes de septiembre fue mayor al 90 %. Las lesiones en la hoja siempre aparecieron a finales del mes de junio y más de 100 lesiones/hoja se contabilizaron hacia mediados de septiembre Cuadro 1. Al ajustar los datos de la Figura 1 a los modelos epidemiológicos, resultó que para las epidemias de 1998, 1999 y 2014 los modelos con mejor ajuste fueron Logístico Ln, Gompertz y Logístico Ln, respectivamente (Cuadro 2).

Figura 1 Dinámica de lesiones/hoja por fecha durante los años 1998, 1999 y 2014. 

Cuadro 1 Fechas de inicio de las primeras lesiones/hoja provocadas por M. caryigena, y fecha final en la que se alcanzan más de 100 lesiones/hoja durante distintos años. 

^£Los modelos: Exp, Mono, Logis, Gomp y Log10, corresponden a Exponencial, Monomolecular, Logístico y Gompertz, respectivamente. Los primeros cuatro modelos se les aplicaron logaritmo natural (Ln).

Cuadro 2 Modelos epidemiológicos y su ajuste a las epifitias (lesiones/hoja) en distintos años, números en negritas modelo con mejor ajuste (R2). 

La defoliación prematura provocada por M. caryigena en los nogales durante 1998 de la huerta SEZAR-INIFAP inició a mediados de agosto y alcanzó un máximo de 95 % a finales de septiembre. Los modelos Gompertz y modelo Log₁₀ fueron los de mejor ajuste para defoliación vs tiempo y lesiones/hoja vs defoliación con R ² 0.924 y 0.937, respectivamente.

En la huerta Santo Cristo, la captura de esporas de M. caryigena de mediados de abril a mediados de mayo fue más del 50 % del total de esporas capturadas (Figura 2); el modelo monomolecular fue el que mejor ajustó a la captura de esporas vs tiempo, con una R ² 0.948, lo que sugiere que la fuente de inóculo proviene de la descarga de esporas a partir de un solo punto.

Figura 2 Captura de esporas de M. caryigena durante el año 1992 en la huerta Santo Cristo, municipio de Villa Unión Zaragoza, Coahuila. Acumulado, o suma de esporas capturadas; no acumulado, esporas capturadas en la fecha de muestreo. 

Los datos presentados en el Cuadro 1, indican que la enfermedad inicialmente se manifiesta durante junio y que al alcanzar 100 o más manchas/hoja en agosto provocará por lo menos 90 % de defoliación.

Los modelos de predicción para las enfermedades provocadas por Mycosphaerella spp. son útiles para el manejo de las enfermedades en los cultivos agrícolas, destaca el modelo desarrollado por ^{Salam et al. (2009)} en donde determinaron que al capturar más del 40 % de ascosporas de Mycosphaerella pinodes causa daño significativo al cultivo de chícharo (Pisum sativum L). Los datos de la Figura 2 sugieren que alrededor del 50 % de las esporas de M. caryigena se producen durante abril-mayo, lo que causa un daño significativo (defoliación) tres meses después. Al medir los efectos de la mancha vellosa en el nogal pecanero, también podría tomarse en cuenta la decoloración del follaje, su necrosis y defoliación para integrarse en un mejor modelo de daño, semejante al desarrollado para el Eucalyptus spp. en Australia (^{Stone et al., 2003}).

Ambos modelos, Logístico Ln y Gompertz son variante del modelo logístico. En el primero, el tiempo se ajusta logarítmicamente, en el segundo, la parte exponencial de la epifitia se adelanta o retrasa en el tiempo al compararlo con el modelo logístico. En este trabajo, los dos modelos que predominaron en lesiones/hoja vs tiempo, aunado a los períodos de latencia de semanas consignado para M. caryigena (^{Goff et al., 1987}) nos sugieren que la aparición de los síntomas se retarda en el tiempo, sí consideramos que las esporas en el ambiente son abundantes desde marzo a mayo (Figura 2). Se sabe que el inóculo de M. caryigena se produce en el follaje que cae al suelo e inverna (meses), en donde se forman y maduran pseudotecios que finalmente liberan ascosporas (^{Goff et al., 1987}).

La mancha vellosa tiene una variabilidad amplia tanto en la manifestación de lesiones/hoja como en la defoliación. Por ejemplo, durante los años 2000 y 2005 se registró una variación de 50 a más de 300 lesiones/hoja, respectivamente (datos no mostrados).

El manejo de la mancha vellosa actualmente se hace con fungicidas preventivos, curativos y no convencionales (extractos de plantas) y con el uso de variedades de nogal resistentes a la enfermedad (^{Aguilar-Pérez, 2014}).

El manejo de las enfermedades provocadas por Mycosphaerella spp. usando fungicidas ha ocasionado resistencia del hongo (^{Aguilar-Barragán et al., 2014}), para evitar una posible resistencia de M. caryigena, se evaluaron extractos de plantas para su control en el nogal pecanero (^{Aguilar-Pérez, 2008}; ^{Patiño et al., 2007}).

El poder registrar factores del estado del tiempo como temperatura, humedad y viento dentro de las huertas de nogal asociados a la mancha vellosa en el nogal, sin duda ayudarían a optimizar y predecir modelos de enfermedad-ambiente-tiempo. Otra asignatura pendiente lo es la parte taxonómica de Mycosphaerella en el nogal pecanero, pues al respecto no se tienen estudios en México. Las especies de Mycosphaerella constantemente se están reubicando taxonómicamente, debido a que el género tiene origen polifilético, estados anamorfos y especies encriptadas, todo ello relacionado con su patogénesis en los cultivos agrícolas susceptibles (^{Crous, 2009}; ^{Crous et al., 2004} y ²⁰⁰⁷).

En suma, las epidemias de M. caryigena en el nogal pecanero se hacen evidentes a partir del mes de junio, sí las lesiones/hoja son 100 o más para el mes de septimbre, la defoliación será de por lo menos un 90 %.