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Revista mexicana de fitopatología

versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.32 no.2 Texcoco  2014

 

Artículos de revisión

Efecto de intensidad inicial de enfermedad en la caracterización temporal y espacial de la Mancha Negra del nopal (Opuntia ficus-indica)

Elias Hernández-Sánchez1 

Gustavo Mora-Aguilera2  * 

Bertha Tlapal Bolaños3 

Esteban Rodríguez-Leyva4 

Dionicio Alvarado Rosales5 

1 Fitopatología

2 Fitopatología

3 Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. Km 36.5 Carretera México-Texcoco. Chapingo, México. C.P. 56230.

4 Entomología y Acarología. Campus Montecillo, Colegio de Posgraduados. Km. 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, México. C.P. 56230.

5 Fitopatología

Resumen:

La mancha negra, causada por Pseudocercospora opuntiae, es la principal enfermedad fungosa del nopal verdura en Tlalnepantla, Morelos. El objetivo de este trabajo fue caracterizar el progreso espacio-temporal de la enfermedad y evaluar la efectividad de seis fungicidas sistémicos. La intensidad epidémica de otoño no fue dependiente del nivel de severidad inicial (r2=0.49), lo que sugiere la ocurrencia de un ciclo principal de infección en verano. La incidencia final (Yf) de la enfermedad varió de 85 y 88 %. Entre 20.9 y 52.3 % de los cladodios por planta resultaron dañados y del 37 al 56.4 % de las plantas presentaron una severidad mayor al 20 %. Con severidad inicial (Yo ) de 46 %, se originó la mayor intensidad epidémica (Yf = 90.5 manchas y ABCPE = 8.6 número manchas día-1), lo que implicó el desarrollo en 29 días de 3.1 manchas día-1. Sin embargo, este nivel de severidad fue estadísticamente similar al tipo de epidemias inducidas por Yo =20.7 y 73.5 % (p=0.05). La humedad relativa baja (<60 %) estuvo asociada con un largo estadio de las lesiones nuevas. La alta (>80 %) se asoció con un periodo corto para alcanzar una mancha madura. La temperatura mínima tuvo similar asociación con valores de 8 a 12 °C e inferiores a 8 °C para los mismos eventos. Los cambios en la expresión de síntomas determinaron la velocidad de epidemia. Mediante interpolación geoestadística e índices de agregación (I. Morisita de 1.6 a 1.9) se detectó la formación de agregados con dirección a los surcos y efecto de orilla, indicativa del efecto de manejo agronómico en la dispersión de la enfermedad. Dos benzimidazoles tuvieron la mayor efectividad biológica contra el hongo reduciendo en promedio 85.7 % del ABCPE con respecto al testigo (p=0.05). Estos fungicidas sistémicos constituyen una opción para reducir en otoño la expresión epidémica derivada de infecciones en verano.

Palabras clave: Pseudocercospora sp; epidemiología; fungicidas

INTRODUCCIÓN

La mancha negra del nopal, causada por Pseudocerospora Opuntiae (Ayala-Escobar et al., 2006; Quezada-Salinas et al., 2006), el picudo del nopal (Metamasius spinolae) y la cochinilla del nopal (Dactylopius coccus) son los tres principales problemas fitosanitarios del nopal verdura en Morelos (GIIN, 2005). En esta región, estos problemas se han estudiado como parte integral de la cadena productiva del nopal (Rodríguez-Leyva et al., 2008). El hongo P. opuntiae representa un problema complejo por su posible interacción con otros fitopatógenos y con la nutrición de la planta (Quezada-Salinas et al., 2006; Rodríguez-Leyva et al., 2008). Un aspecto fundamental en el manejo de la enfermedad lo constituye el conocimiento de infecciones e/o inóculo latente en la planta, por el carácter perenne del tejido infectado y la intensa remoción de tejido vía podas que permanece en el suelo. En este estudio, el objetivo fue determinar el progreso espacio-temporal de la mancha negra del nopal en relación a niveles de daño inicial, con el fin de precisar el efecto en la intensidad epidémica y determinar la(s) etapa(s) crítica(s) de infección para optimizar el manejo de fungicidas.

MATERIALES Y MÉTODO

Progreso temporal

Con base en resultados previos respecto al periodo de mayor intensidad y ocurrencia regional de la enfermedad (GIIN, 2005), en otoño del 2006 se seleccionaron tres parcelas (P1-P3) en la zona de mayor incidencia de mancha negra en Tlalnepantla, Morelos (2135-2242msnm). Adicionalmente, se seleccionaron al azar ocho parcelas comerciales distribuidas en la zona. Las plantaciones de 4-6 años de edad correspondieron a nopal verdura tipo Milpa Alta. Con el fin de estimar el efecto del inóculo inicial en el progreso epidémico temporal, se seleccionaron tres cladodios correspondientes a cada una de las seis clases de severidad de la escala empleada, para tener un total de 18 cladodios en igual número de plantas distribuidas en tres bloques en P1. Cada clase de severidad representó la condición inicial de enfermedad (Yo). Estas plantas no recibieron manejo químico para el control de la mancha negra. Semanalmente, a partir del 11 de noviembre, se contabilizó el número de manchas nuevas, frescas y viejas. Los análisis se realizaron por bloque de plantas y en forma combinada. En las ocho parcelas se seleccionaron al azar 100 plantas que se evaluaron por presencia o ausencia de enfermedad en julio 29 y octubre 7, en 2006, y enero 19 en 2007.

Adicionalmente, se marcaron 39 cladodios seleccionados al azar en P1. Semanalmente se tomó una fotografía digital (1920x2560dpi) con una escala de longitud para registrar la dimensión del cladodio y de la lesión. Con el análisis de 195 imágenes se estudió el desarrollo de la mancha con respecto a tiempo, color y consistencia. La velocidad de crecimiento de cladodios se estudió de yema a tamaño de cosecha para relacionar la madurez del cladodio con la expresión del síntoma. A partir de octubre se colocaron dos sensores de temperatura y humedad relativa (Hobo Data Loggers To/Hr). El análisis incluyó el cálculo de intensidad de enfermedad inicial (Yo ) y final (Yf), y el área bajo la curva de progreso de la enfermedad (ABCPE) mediante programación en SAS (1988) y pruebas de t.

Progreso espacial

Para el estudio espacial, en las tres parcelas (P1-P3) se realizó un censo de 20 surcos x 20 plantas por surco para evaluar la severidad, para lo cual se utilizó una escala logarítmica diagramática (Rodríguez-Leyva et al., 2008). La evaluación se realizó en un cladodio maduro del estrato medio o superior de la planta. En 12 plantas por parcela se cuantificó el total de cladodios, número de manchas viejas, frescas y nuevas, y el número de cladodios con al menos un tipo de mancha. La tipología de mancha se definió por la coloración y consistencia de la lesión. El análisis de los datos incluyó mapas interpolativos geoestadísticos mediante Surfer® ver. 6.04; se calculó el índice de agregación de Morisita mediante el programa MorLloyd ver. 1.0, desarrollado en MS Excel® (Rivas y Mora-Aguilera, 2008).

Pruebas de efectividad de fungicidas sistémicos

Debido al proceso de infección de verano, se evaluaron fungicidas sistémicos para reducir la expresión epidémica de otoño (Cuadro 1). Las pruebas de efectividad contra P. opuntiae se realizaron de octubre del 2006 a enero del 2007, en la parcela P1. Se evaluaron seis fungicidas sistémicos, pertenecientes a tres grupos químicos con distinto mecanismo de acción. La primera aplicación se realizó con una bomba manual (SOLO® 15L) el 28 de octubre y la segunda 21 días después. Los productos se prepararon in situ y se empleó un regulador comercial de pH (Dap-Plus® 1mL/L de agua). Se registró el número de manchas nuevas, frescas y viejas en cladodios con daño inicial correspondiente a cada clase de severidad de la escala. El diseño de tratamientos fue un factorial 6x2 completamente al azar con tres repeticiones anidadas. Cada repetición consistió de un surco de 40 plantas. La efectividad de fungicidas se evalúo con el ABCPE (Mora-Aguilera y Rivas, 2001). La comparación de medias se realizó con Duncan a p=0.05. Todos los análisis se realizaron con SAS (1988).

Cuadro 1 Grupos, productos y dosis de fungicidas sistémicos aplicados en nopal verdura para el control de Pseudocercospora opuntiae

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Progreso temporal

La incidencia de mancha negra fue variable regional y estacionalmente (Figura 1). En general, la incidencia fue menor en verano (promedio 3.6 %) y la mayor fue en invierno (22.5 %). En la parcela P1, la intensidad de epidemia no estuvo en función del daño inicial de la enfermedad a nivel de cladodio. El incremento acumulado de la enfermedad, estimado mediante el número de manchas activas (frescas y nuevas), fue mayor a un nivel de severidad inicial de 46 % (Yo), correspondiente al nivel cinco de la escala de severidad empleada (Figura 2). A este nivel Yf ABCPE tuvieron valores de 90.5 manchas y 8.6 número manchas día-1, respectivamente, lo que significó el desarrollo de 3.1 manchas día-1 en 29 días. Con nivel inicial de 0 % no hubo progreso epidémico. Con Yo inferiores a 7.4, la intensidad de epidemia fue baja (Yf =27, ABCPE=2.9) (Figura 2), lo que sugiere procesos temporales dependientes de un incremento de inóculo a través de varios ciclos productivos del cultivo, permitido por el carácter perenne de los cladodios. Para Yo =73.5 %, el progreso epidémico fue inferior que el inducido por Yo =46 % aunque sin diferir estadísticamente (Figura 2). A este nivel de daño, menos del 25 % de tejido estuvo disponible para nuevas infecciones por pérdida de tejido debido a lesiones viejas (Figura 3).

Figura 1 Incidencia de mancha negra en ocho parcelas comerciales de nopal verdura en tres fechas de muestreo. Tlalnepantla, Morelos. 2006-2007. 

Figura 2 Progreso temporal de la mancha negra en nopal verdura a distintos niveles de severidad inicial (Yo ). ABCPE con al menos una letra en común son estadísticamente iguales (Duncan, p=0.05). Tlalnepantla, Morelos. Otoño, 2006. 

Figura 3 Desarrollo de lesión y curvas de progreso temporal de mancha negra del nopal verdura. A y B=mancha nueva, C=mancha fresca, y D=mancha vieja sin y con pérdida de tejido, círculo sólido y punteado, respectivamente. Tlalnepantla, Morelos. Otoño, 2006. 

El progreso epidémico, estimado con el número de manchas frescas y combinando los seis niveles iniciales de severidad, tuvo un máximo acumulado de 187 manchas a 40 días de duración de epidemia. Esto sugiere una baja eficiencia de inóculo y/o reducida densidad del mismo en el aire. No obstante, el daño fue significativo por la expansión de lesión, lo que ocasionó en algunos casos el doblado de cladodios y la pérdida de tejido dañado. La eliminación de tejido puede ser un mecanismo de resistencia en compensación por la consistencia suculenta de la planta. El progreso de la epidemia se asoció a una temperatura mínima promedio de 6.8 °C y una humedad relativa entre 50 y 100 % (Figura 3). En áreas bajas de la región, con nulo desarrollo epidémico, la temperatura mínima promedio fue de 11.1 °C y la humedad relativa entre 24 y 88.6 % (Hernández-Sánchez, 2008). Debido al periodo de incubación del hongo de 90 a 104 días (Quezada-Salinas et al., 2006; GIIN. 2008. Datos No Publicados) y a la duración de epidemia (40 días), se postula en primer lugar que el nivel inicial de daño (Yo) no tuvo una correlación directa con la intensidad epidémica como se ha demostrado con otros patosistemas de múltiples ciclos de infección concurrentes durante un proceso epidémico (Campbell y Madden, 1990). Por esta razón niveles de daño iniciales superiores a 73 % no se asociaron con las epidemias de mayor intensidad. En segundo lugar, la estructura epidémica estaría determinada por la velocidad de expresión del síntoma, lo que explica la ausencia de una curva de forma típica (p.e. logístico, exponencial, monomolecular). Por lo tanto, el periodo del 10 al 25 de noviembre, asociado con el mayor incremento absoluto de la enfermedad (Figura 3), en realidad correspondió a un periodo principal de infección en verano estimado entre julio 26 y agosto 25. Previamente, se ha demostrado la aparente ocurrencia de un pico de esporulación a finales de julio y en los primeros días de agosto (Quezada-Salinas, 2005. Datos No Publicados). A nivel regional, la incidencia de la enfermedad fue baja en verano, mientras que en otoño y principios de invierno la incidencia fue alta lo que corrobora el segundo postulado (Figura 1). Un ciclo secundario de infección se puede presentar en otoño con expresión epidémica de baja intensidad a finales de invierno (Yf =1.8-4 % al 14 de marzo) (GIIN, 2008. Datos No Publicados). En esta etapa, la humedad relativa decrece notoriamente (de 90 a 40 %). Esto establece la posibilidad de infecciones latentes como otro mecanismo de inducción patogénica en adición a esporas aéreas.

Con respecto a la velocidad de expresión del síntoma (Figura 3), se requirió de 8 a 14 días para el desarrollo de una lesión fresca semicircular de 2 a 4 cm. Esta fue de color pardo oscuro a negro, de consistencia blanda y ligeramente hundida. Se formó a partir de una lesión nueva, tipificada por una mancha circular, clorótica, de aproximadamente 1cm de diámetro. Las lesiones viejas se formaron entre 24-30 y 14-22 días después de las nuevas y frescas, respectivamente. En este caso las lesiones pueden coalescer formando manchas irregulares negras y secas, las cuales pueden desprenderse dejando huecos en el cladodio (Figura 3). Algunos signos de apariencia granulosa negros, posiblemente de tipo estromático (Ayala-Escobar et al., 2006), putativos a P. opuntiae, se formaron en la fase final de lesiones frescas.

La humedad relativa baja (<60 %) se asoció con un largo estadío de las lesiones nuevas. Por el contrario, la alta (>80 %) se asoció con tiempo más corto para alcanzar una mancha vieja. La temperatura mínima tuvo similar asociación con valores de 8 a 12 °C e inferiores a 8 °C para los mismos eventos (Figura 3), por lo que alta humedad y baja temperatura pueden ser importantes para la maduración de manchas y la producción de estructuras del hongo. Esto puede explicar la presencia endémica de la enfermedad entre 2135 y 2600 msnm que incluye la zona media y alta de Tlalnepantla, Morelos (Hernández-Sánchez, 2008).

Los cladodios tuvieron un periodo de crecimiento aproximado de 45 días, tiempo inferior al periodo de incubación de la mancha negra (Quezada-Salinas et al, 2006), así que debido a escape y/o sustancias inhibitorias, no se observaron síntomas en campo.

Progreso espacial

La incidencia de cladodios enfermos por planta fluctuó entre el 20.9 y 52.3 % (P1-P3). El promedio de número de manchas por cladodio varío de 4.1 a 7.0, mientras que el número de cladodios por planta varió de 7.9 a 12.5 (Figura 4). En estas parcelas, entre 37 y 56.4 % del total de plantas tuvieron una severidad mayor al 20 % y únicamente entre 12 y 16 % estuvieron sanas (Figura 5), lo que indicó que las epidemias inducidas por P. opuntiae fueron de alta intensidad medida a través de cambios en incidencia y severidad de manchas de infección activas (nuevas y frescas).

Figura 4 Incidencia y severidad de la mancha negra en nopal verdura en tres parcelas comerciales (P1-P3), en Tlalnepantla, Morelos. CLA/PTA = Número de cladodios por planta; MAN/CLA = Manchas totales por cladodio (Severidad); %CLA DAÑ = Porcentaje de cladodios con algún tipo de daño (Incidencia). 

Figura 5 Mapas geoestadísticos interpolativos de dispersión y frecuencia de severidad de la mancha negra en tres parcelas comerciales de nopal verdura. Tlalnepantla, Morelos. Otoño, 2006. 

La mancha negra formó agregados con dirección de los surcos. Adicionalmente, se tuvo un aparente efecto de orilla atribuible al inóculo de parcelas vecinas (Figura 5). A pesar del carácter permanente de las lesiones en los tejidos, no se detectó una distribución uniforme de la enfermedad, lo cual puede indicar que la dispersión del patógeno está influenciada por el manejo agronómico, posiblemente por la poda de plantas con herramientas sin desinfestar y la permanencia del material podado entre los surcos. Por el propósito de inducción productiva y saneamiento (Rodríguez-Leyva et al, 2008), la poda del nopal es de mayor intensidad en otoño e invierno, respectivamente, posterior a la fase de mayor actividad epidémica del hongo y resultando en un significativo número de cladodios infectados.

Aunque la incidencia tuvo un comportamiento similar en las tres parcelas en el rango de las altitudes estudiadas (2135-2242 msnm), la severidad fue variable y tuvo una relación directamente proporcional con la altitud (r=0.99)(Figura 4), lo que corrobora que la inductividad epidémica, atribuible a factores de clima (Figura 3), principalmente a temperaturas bajas (mínima promedio 5 °C), influye en la intensidad del daño y que áreas productivas localizadas a una altitud mayor de 2135 msnm poseen mayor riesgo de ocurrencia de enfermedad. Esto debe ser considerado para un eventual manejo fitosanitario de precisión.

Pruebas de efectividad de fungicidas sistémicos

El uso de fungicidas sistémicos permitió reducir la infección del hongo con distinto grado de efectividad (Figura 6). Dos benzimidazoles (T4 y T5) redujeron en 88.9 % y 82.6 % el ABCPE con respecto al testigo (T13) y, en promedio, este grupo (T4, T5 y T6) mostró una reducción significativa de 80.8 % (p=0.05). Los triazoles y las estrobirulinas tuvieron un comportamiento menos consistente. En promedio presentaron una reducción del 57.6 % para la misma variable. El azoxistrobin (estrobirulina) en dosis alta (T2) redujo 85.4 % la severidad de la enfermedad con respecto al testigo. Sin embargo, los tratamientos T8 (estrobirulina) y T12 (triazol) tuvieron un comportamiento similar al testigo con reducciones del 27.8 y 32.6 %, respectivamente (p=0.05) (Figura 6). Se excluyó del análisis a T1 y T3, ya que se ubicaron en una zona de alta severidad lo que ocasionó pérdida de cladodios.

Figura 6 Efecto de seis fungicidas sistémicos en dos dosis en el Promedio del Área Bajo la Curva de Progreso de la Enfermedad (ABCPE) mancha negra en nopal verdura. 

Aunque los fungicidas T4 y T5 (benzimidazoles) y T2 (estrobirulina) fueron los más efectivos, requieren ser validados previa a su recomendación regional. El carácter hidrofóbico de la cubierta cerosa del cladodio dificultó la dispersión y penetración, por lo que se debe evaluar la adición de coadyuvantes, así como la hora de aplicación debido al metabolismo fotosintético. Adicionalmente, es necesario evaluar la integración con prácticas culturales, como la eliminación de residuos de poda. Por otra parte, el posible uso del benomilo (T4) debe ser revisado por resistencia debido a antecedentes de aplicación en la región (GIIN, 2005). El desarrollo de resistencia a este grupo se ha reportado para otros hongos en diferentes cultivos (Arias y Carrizales, 2007; FRAC, 2007). Un esquema de control químico debe incluir la aplicación de fungicidas de contacto para reducir Yo, producto del primer ciclo de infección en verano, y fungicidas sistémicos para reducir la expresión epidémica en otoño.

CONCLUSIONES

En Tlalnepantla, Morelos, la epidemia de mancha negra del nopal, inducida por Pseudocercospora opuntiae, fue dependiente de un proceso principal de infección de verano, por lo que el nivel de severidad inicial (Yo) en otoño no se correlacionó con la intensidad epidémica. Esta fue dependiente del número de infecciones en verano y de la velocidad de expresión de síntomas. Para un daño inicial de 46 %, la expresión epidémica en otoño duró 40 días, con una Yf = 90 manchas frescas y un ABCPE= 8.6 número manchas día-1. Esto significó 3.1 manchas día-1. El máximo desarrollo de lesión dependió de una humedad relativa superior a 80 % y temperaturas mínimas entre 8 a 12 °C. La enfermedad se presentó en agregados de distinta intensidad debido al manejo agronómico y las condiciones sanitarias locales. Dos benzimidazoles tuvieron la mejor efectividad biológica contra el hongo, reduciendo en 85.4 % el ABCPE relativo al testigo (p=0.05). Los fungicidas sistémicos son una opción para reducir la expresión epidémica en otoño.

Agradecimientos

Al COMUNOTLA y productores Erick Torres Espín y Hermenegildo Alvarado González por el apoyo al GIIN. A Fundación Produce Morelos A.C., CESVMOR, Gobierno Municipal de Tlalnepantla y al CONACYT por el apoyo financiero a este proyecto.

LITERATURA CITADA

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Recibido: 01 de Diciembre de 2014; Aprobado: 27 de Enero de 2016

*Autor de correspondencia: Gustavo Mora-Aguilera, email: morag@colpos.mx

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