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El Huanglongbing (HLB), enfermedad inducida por la bacteria Candidatus Liberibacter spp., y trasmitida en el continente americano por el Psílido Asiático de los Cítricos (PAC) Diaphorina citri Kuwayama, es reconocida actualmente como la enfermedad más devastadora de los cítricos a nivel mundial (Bové, 2012).
A nivel mundial, se reporta un impacto epidémico alto del HLB, con niveles de incidencia desde 26 % (Brasil) hasta 100 % (China) (Cuadro 1). Adicionalmente, las pérdidas reportadas a nivel mundial con sustento cuantitativo y epidemiológico varían con respecto a la especie evaluada, i.e. en naranja dulce se reportan pérdidas de 42 %, en limón mexicano 62% y en limón persa 17.3% (Cuadro 2).
En México, los escenarios epidémicos del HLB se han categorizado en dos regiones debido a la ocurrencia e intensidad de la enfermedad, región del Pacífico (Alta intensidad) y región de la Península de Yucatán (Baja intensidad) (Figura 1).
Lo anterior, sugiere que el manejo del HLB con base epidemiológica, debe considerar la variación de intensidad epidémica (Figura 1), debido a susceptibilidad de especies citrícolas prevalentes, compactación citrícola y principalmente a carga de inóculo en la región. La carga de inóculo tiene implicación en el comportamiento temporal (velocidad) y espacial (distancia de dispersión) de la epidemia (Figura 2) y determina los umbrales bajo los cuales se debería operar el inóculo primario, a través de la erradicación, e inóculo secundario a través del control del vector.
Figura 2 Base epidemiológica del manejo del HLB con énfasis en el tipo de inóculo: A) Enfoque temporal y B) Enfoque espacial.
El manejo del HLB se realiza a través de 3 estrategias: erradicación, control del vector y uso de material vegetal certificado. Este último es el más complicado de realizar debido a la problemática social que esto implica, ya que requiere medios voluntarios y normativos. Con este fin, la OIRSA desarrolló para sus países miembros, los lineamientos de armonización normativa regional de certificación fitosanitaria de material propagativo de cítricos, documento normativo en el cual se establecen los procedimientos y requisitos fitosanitarios para la regulación de material de propagación de cítricos (OIRSA, 2012).
Sobre la erradicación, Brasil, representa el ejemplo del éxito de la aplicación de esta estrategia, en combinación con control químico del vector (Bassanezi, 2010).
El control del vector se realiza principalmente mediante productos químicos y en menor medida con control biológico mediante parasitoides, depredadores y entomopatógenos (Pacheco et al, 2012).
En México, el control biológico del PAC se realiza mediante la liberación de Tamarixia radiata, a la fecha se cuenta con 2 laboratorios de reproducción masiva que permiten la liberación coordinada en los diferentes estados citrícolas del país (Arredondo-Bernal, 2013) (Figura 3).
Figura 3 Efecto de las liberaciones de T. radiata sobre el número de ninfas de D. citri, en Colima. Fuente: Arredondo-Bernal, 2013.
En cuanto al control químico, en México los productos aprobados por el SENASICA fueron validados por el INIFAP mediante una evaluación de insecticidas convencionales y alternativos recomendados para el control del PAC en cuanto a efectividad e inducción de resistencia (IRAC, 2012), a partir del cual, se generó un programa sustentable de manejo de la resistencia a insecticidas, para su recomendación y uso a nivel nacional (Cuadro 3 y Figura 4) (Cortéz et al., 2013).
Insecticidas autorizados por SENASICA, hasta septiembre 2012. I.A. = ingrediente activo. *De acuerdo con Rodríguez y Silva (2003). **De acuerdo a IRAC (2012). SL= sin límite
Cuadro 3 Insecticidas autorizados para su uso en cítricos contra el PAC en México (SENASICA, 2012).
Figura 4 Propuesta de rotación de insecticidas para manejar la resistencia del PAC. Con base en brotación, dinámica poblacional y biología del PAC y condiciones ambientales.
Sin embargo, la estrategia que presenta mayor eficiencia en el control del HLB es con enfoque regional. Bové (2012) señala que en el caso de los pequeños productores que se localizan en áreas con baja incidencia de HLB, deben formar áreas compactas de manejo regional de por lo menos 500 ha, en donde se realice el control del vector y la eliminación de plantas enfermas.
Las razones técnicas para implementar y mantener áreas amplias de control del PAC, sobre todo con la presencia de HLB en una región, son las siguientes: 1) retrasar el inicio de la epidemia en 299 días aproximadamente, 2) reducir la infección de manera efectiva al disminuir la población de psílidos de huertas adyacentes, tiene un gran efecto en reducir la incidencia (90 %) y la tasa de progreso (75 %) del HLB; la incidencia inicia más tarde y es más lenta, 3) reducir la población de psílidos locales (de 76 a 97 %), aún en huertos abandonados, 5) permite el uso de un programa menos intensivo de control local del vector, y 6) reduce los costos de manejo del HLB, porque las aplicaciones son menos intensivas y más eficientes (Bassanezi, 2010).
Por lo anterior, en 2011, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) implementó un programa piloto de control de D. citri, en los estados de Colima, Michoacán y Yucatán, en el cual se realizó la aplicación de aceites, sales potásicas y productos químicos en una superficie estimada de (Robles, 2012). Adicionalmente, Robles (2012) menciona que la DGSV, del SENASICA, en colaboración con el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), investigadores de otras instituciones y técnicos de los Organismos Auxiliares de Sanidad Vegetal elaboraron el Protocolo para establecer áreas regionales de control del Huanglongbing y el Psílido Asiático de los Cítricos (ARCOs).
Bové (2012) señala que en el caso de los pequeños productores que se localizan en áreas con baja incidencia de HLB, deben formar áreas compactas de manejo regional de por lo menos 500 ha, en donde se realice el control del vector y la eliminación de plantas enfermas. Sin bien esta aseveración no tiene un sustento epidemiológico si puntualiza un problema central relativa al área que debe incluir un ARCO. Una estrategia racional para responder en México a este requerimiento técnico fue la aplicación de tasas de dispersión obtenidos mediante la investigación de gradientes espaciales realizados para el HLB y otros patógenos transmitidos por vectores (Flores-Sánchez et al, 2011; Mora-Aguilera y Escamilla-Bencomo, 2002) combinados con factores de riesgo y de endemicidad (Figura 2B, Figura 5). Con este sustento se concibieron ARCO's con base en gradientes-riesgo para condiciones de baja o nula prevalencia de la enfermedad (p.e. Caso Veracruz, Tamaulipas y Nuevo León) y ARCO's con base en endemicidad (p.e. Colima) (Figura 2B). Es decir, contextualizados en lo principios de la prevención y protección (Mora-Aguilera et al., 2013).
Figura 5 Modelo epidemiológico general para la estimación de un área regional de manejo (ARCO) basado en el concepto asimétrico de gradientes de dispersión de CLas por medio de su vector D. citri.
El cálculo de un ARCO involucra la estimación del número, localización y el área de control. Estos aspectos implican la ponderada por factores de riesgo aplicados a nivel estatal y el uso de simulación Monte Carlo.
La ecuación propuesta fue la siguiente:
Dónde:
Área = Tamaño del área de riesgo a definir por región. La unidad básica es el municipio citrícola y el área total es la entidad federativa.
3.15 = Valor constante para cálculo de área.
tasadisp. = Distancia de dispersión del HLB por mes a partir de un foco inicial en una región de reciente ingreso con dispersión activa.
Factpond = Producto de las variables de ponderación seleccionadas (Superficie citrícola, Indice de Susceptibilidad y Carga de Inóculo).
t = Tiempo para determinar el tamaño de un área de riesgo.
La base cuantitativa implicó el analices de datos de epidemias de HLB en Brasil (Sao Paulo) (Bassanezi, 2010), EUA (Florida) (Irey, 2009) y México (Colima y Yucatán) (Robles-González et al., 2013; Flores-Sánchez et al, 2011). Los datos espaciales fueron usados para determinar gradientes de dispersión con direccionalidad en función de los vientos dominantes y generar escenarios epidémicos para fines de simulación Monte Carlo (Cuadro 4) y su implementación por medio de una aplicación web denominada @RCOS. Una entidad federativa puede tener más de un ARCO y el número y localización se determina en función del nivel de riesgo que se desea manejar (p.e. 80-90 %), infraestructura y recursos humanos y económicos disponibles en la entidad (Mora-Aguilera et al., 2013).
Los cinco componentes contemplados para establecer las ARCOs en México son los siguientes:
) Organización: Da lugar a la formación de un grupo técnico especialista en el tema en cada uno de los estados con campaña, designa a un técnico responsable de cada ARCO, a un productor líder y a un facilitador que promueve la participación de los productores.
) Características de la ARCOs: Se prioriza la implementación de las ARCOs con base en los siguientes criterios biológicos y epidemiológicos: a) abundancia de hospedantes, b) susceptibilidad de los hospedantes, c) cantidad y distancia entre focos, d) carga de inóculo, y e) dirección del viento dominante.
) Monitoreo del vector: Hace uso de trampas amarillas para medir la población del PAC a nivel regional y por especie hospedante, evaluar el impacto de las aplicaciones regionales totales de control químico y biológico, determinar períodos de aplicación total regional, evitar aplicaciones innecesarias e identificar brotes del insecto por huerto (focos de infestación). Para facilitar la captura, envío y procesamiento de los datos obtenidos semanalmente de las trampas, se utiliza el SIMDIA (Sistema de Monitoreo de Diaphorina), a través del cual se obtiene información a escala nacional, estatal, por ARCO, huerta y trampa, lo que facilita la toma de decisiones en los diferentes niveles.
) Uso correcto de insecticidas. Tanto en las aplicaciones regionales totales como en la atención de focos de infestación detectados mediante monitoreo, se utilizan insecticidas que cuentan con registro ante COFEPRIS para su uso específico contra el PAC. También se puede hacer uso de productos que cuentan con registro para otras plagas en cítricos y aquellos que no requieren de registro (jabones y detergentes) pero que han sido evaluados por el INIFAP para su uso contra este vector. El Protocolo hace énfasis en la rotación de los diferentes grupos toxicológicos para el manejo de la resistencia del insecto.
) Uso del control biológico. Un componente fundamental para el control del PAC en zonas urbanas aledañas o inmersas en las ARCOs, así como en las huertas abandonadas que forman parte de las ARCOs, es la producción y liberación de Tamarixia radiata, parasitoide específico del PAC. Asimismo, en las huertas comerciales de las ARCOs que reúnen las condiciones de temperatura y humedad relativa, se realizan aplicaciones regionales totales de hongos entomopatógenos; tanto la cepa como la dosis a utilizar en cada ARCO, deriva de trabajos de investigación realizados por el Centro Nacional de Referencia de Control Biológico.
A través de esta estrategia implementada en los 23 Estados con campaña (Baja California, Baja California Sur, Campeche, Colima, Chiapas, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Tabasco, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán), durante el 2013 se están atendiendo 120,000 ha. con el objetivo de impactar las poblaciones del insecto, contribuir a mitigar el riesgo de diseminación de la enfermedad y promover la participación de los productores en las ARCOs, como elemento fundamental para enfrentar al HLB (Figura 6).
Sin embargo, los cinco componentes propuestos anteriormente obviaban el carácter epidemiológico para la determinación del número, ubicación y tamaño de las ARCOs, por lo que fue necesario desarrollar una propuesta que incorporará estos elementos y que diera justificación de su implementación. Para el desarrollo de esta propuesta se consideró el control del inóculo con criterio espacial, con énfasis en el potencial de dispersión del HLB, presión de inóculo, superficie de hospedante y susceptibilidad de especies citrícolas. El potencial de dispersión del HLB en una región está en función, principalmente, del factor viento, disponibilidad de hospedante y su nivel de compactación y magnitud del foco (tamaño). Para este fin, se analizaron datos de Brasil (Sao Paulo) (Bassanezi, 2010), EUA (Florida) (Irey, 2009) y México (Colima y Yucatán) (Robles-González et al, 2013; Flores-Sánchez et al., 2011) en los cuales se reportó el progreso espacio-temporal del HLB, con estos datos se determinaron gradientes de dispersión con direccionalidad en función de los vientos dominantes. En los cuatro escenarios se detectó que existía un gradiente de mayor distancia a favor del viento (GM) y otro gradiente de menor distancia en contra de los vientos dominantes (Gm). La tasa de dispersión se obtuvo con la distancia de dispersión mensual.
