Artículos de revisión

 

Estado Actual de Peronospora sparsa, Causante del Mildiu Velloso en Rosa (Rosa sp.)

 

Current Status of Peronospora sparsa, Causal Agent of Downy Mildew on Rose (Rosa sp.)

 

Pablo Israel Álvarez Romero¹, Rómulo García Velasco¹, Martha Elena Mora Herrera¹, Justino Gerardo González Díaz¹ y Martha Lidya Salgado Siclán²

 

¹ Centro Universitario Tenancingo-Universidad Autónoma del Estado de México, km 1,5 Carretera Tenancingo Villa Guerrero, CP 52400. Correspondencia: pablo_i_alvarez_r@yahoo.com

² Facultad de Ciencias Agrícolas-Universidad Autónoma del Estado de México, El Cerrillo Piedras Blancas, Toluca, Edo. de México, CP 50200, México.

 

Recibido: Junio 05, 2013
Aceptado: Septiembre 25, 2013

 

Resumen

La rosa (Rosa sp.) es una ornamental de importancia en México. Es afectada por un complejo de enfermedades, destacándose el Mildiu velloso ocasionado por el Chromista Peronospora sparsa que incide en la productividad, calidad, comercialización y costos de producción, las pérdidas llegan hasta el 100 % de los tallos florales. Entre los fungicidas empleados para el control del Mildiu velloso se destacan: fosetil-Al, dimetomorph, cymoxanil, metalaxyl. Al momento existen nuevas alternativas para el control de enfermedades como los fosfitos, que en investigaciones recientes, han demostrado el potencial que pueden brindar al controlar e inducir respuestas de defensa a patógenos como P. sparsa en cultivos de zarzamora y rosa. Actualmente se carece de un conocimiento profundo de aspectos de la epidemiología de P. sparsa y los procesos de infección, los cales son necesarios para guiar los esfuerzos futuros para el desarrollo de alternativas de un manejo integrado de la enfermedad. En esta revisión se ha compilado y analizado la información de importancia que actualmente se dispone sobre el Mildiu velloso de la rosa.

Palabras clave: Oomycetes, Peronosporales, Rosaceae, ornamental.

 

Abstract

Rose (Rosa sp.) is an important ornamental crop in Mexico. It is affected by a complex of plant diseases. Downy mildew caused by the Chromista Peronospora sparsa is one of the most important pathogens that influence the productivity, quality, marketing and production costs. Losses reach up to 100 % of the flowering stems. The main fungicides used to control downy mildew are: fosetil-Al, dimethomorph, cymoxanil and metalaxyl. However, new options for controlling plant diseases such as phosphites, are currently available. Recent trials have shown the potential of these compounds, to control diseases and to induce defense responses to pathogens such as P. sparsa in blackberry and rose crops. Currently, we do not have enough knowledge of aspects of the epidemiology of P. sparsa and infection processes, but they are needed to guide future efforts to develop integrated management alternatives of the disease. In this review we have examined and analyzed the main information currently available on downy mildew of rose crop.

Keywords: Oomycetes, Peronosporales, Rosaceae, ornamental.

 

La floricultura es una industria global en los países en vías de desarrollo y desarrollados; el volumen del comercio mundial se estima en un valor de más de 100 billones de dólares por año; los principales mercados consumidores son Alemania (22 %), los EE.UU. (15 %), Francia (10 %), el Reino Unido (10 %), Países Bajos (9 %), Japón (6 %), Suiza (5 %) e Italia (5 %) (African Bussiness Magazine, 2012).

La rosa es una de las flores más apreciadas, se le considera como la reina de las flores por su estética, belleza y su alto valor sentimental; por lo que la industria florícola la utiliza tanto para arreglos florales, como en macetería (Bañon et al., 1993; Whitaker y Hokanson, 2009); este cultivo ornamental es de importancia económica en México con 712,20 ha cultivadas anualmente, la producción es de 5.559.218,51 gruesas (una gruesa equivale doce docenas de tallos), representando un aporte económico para el país de 1.225.457,39 miles de pesos (SIAP, 2012).

El cultivo de rosa es influenciado por diferentes tipos de plagas y enfermedades, los cuales afectan la productividad y calidad, entre las enfermedades más importantes están las que atacan la parte aérea, como son: Mildiu velloso causado por el Chromista Peronospora sparsa, la Cenicilla u Oídio pulverulento ocasionada por Podosphaera pannosa, la Mancha negra causada por Diplocarpon rosae, los agentes causantes de royas entre los que se reportan Phragmidium rosae; Phragmidium mucronatum, y el Moho gris ocasionado por Botrytis cinerea (Aergerter, 2002; Ritz et al., 2005; Blechert y Debener, 2005; Horst y Cloyd, 2007; Lediuk et al., 2010; Macnish et al., 2010).

Los mildius vellosos han causado epidemias catastróficas en diferentes cultivos en el pasado, y algunos de ellos como en el caso de rosa aún siguen causando graves pérdidas; P. sparsa, incide en la productividad, calidad, comercialización y costos de producción, las pérdidas en rosa llegan hasta el 100 % de los tallos florales (Arbeláez, 1999; Agrios, 2005; Castillo et al., 2010).

Son varias las hipótesis que plantean los investigadores y productores de rosas como las causas del resurgimiento del Mildiu velloso en los países productores de rosa; entre otras se destacan la introducción y siembra de nuevas variedades de rosa susceptibles al patógeno, los cambios climáticos asociados con el calentamiento global, la modificación de los sistemas de producción de flores y el uso indiscriminado de fungicidas sistémicos para su control (Arbeláez, 1999; Ayala et al., 2008).

Además de los enormes daños que P. sparsa ocasiona en cultivos de rosa, este patógeno también ha sido reportado afectando plantas de diferentes especies de Rubus spp. que producen frutos comestibles tales como Rubus articus y Rubus chamaemorus (Lindqvist-Kreuze et al., 2002; Walter et al., 2004) y recientemente se ha indicado que esta especie es el agente causante del Mildiu velloso de la zarzamora (Rubus fructicosos) en México (Rebollar-Alviter et al., 2009), lo cual incrementa la importancia económica de este patógeno.

Actualmente se carece de un conocimiento detallado de la epidemiología de P. sparsa y de sus procesos de infección, pero dicha información es necesaria para guiar los esfuerzos futuros para el desarrollo de alternativas de un manejo integrado afines a una agricultura sustentable. El objetivo de esta revisión es compilar y analizar la información que actualmente se dispone sobre el Mildiu velloso de la rosa.

Historia. La enfermedad fue reportada inicialmente en Inglaterra en 1862 por Berkeley, y al poco tiempo se registró en Europa continental, específicamente en los países escandinavos y la antigua Unión Soviética. En 1880 la presencia de esta enfermedad se reportó en el medio oeste de los Estados Unidos; aunque los reportes científicos registran a P. sparsa como un patógeno propio del área norte del trópico de Cáncer, en la actualidad el Mildiu velloso de la rosa causa daños significativos en países tropicales y subtropicales como Brasil, Israel, Egipto, Nueva Zelanda y Colombia desde la década de los 70 (Berkeley, 1862; Wheeler, 1981; Arbeláez, 1999; Walter et al., 2004; Horst y Cloyd, 2007); en México el primer reporte de P. sparsa afectando a R. fructicosos fue en el estado de Michoacán (Rebollar-Alviter et al., 2009).

Clasificación Taxonómica. Peronospora sparsa es un patógeno biótrofo o parásito obligado que forma parte de los Oomycetes, los cuales son organismos miceliares semejantes a los hongos, que se conocen comúnmente como mohos acuáticos e incluyen saprófitos y patógenos de plantas, insectos, crustáceos, peces, animales vertebrados y de otros microorganismos (Kamoun, 2003); se le considera miembro del reino Chromista, subreino Heterokonta (Hawksworth et al., 1995; Robert et al., 2005), aunque algunos autores lo ubican en el reino Straminopila (Dick, 2001; Kamoun, 2003), este patógeno pertenece al orden Peronosporales, familia Peronosporaceae; género Peronospora; especie P. sparsa Berkeley (Robert et al., 2005; NCBI, 2013).

Relaciones Filogenéticas. Uno de los aspectos más estudiados en los Oomycetes en los últimos años ha sido sus relaciones filogenéticas intra e intergenéricas; para el caso de P. sparsa, los análisis de secuencias basados en la región ITS del ADNr, han ubicado a esta especie en un grupo filogenético que incluye además a Phytophthora megakarya, Phytophthora palmivora y Phytophthora arecae, especies tropicales que presentan caracteres evolutivos avanzados tales como esporangios caducopapilados y adaptación a hábitats aéreos; la formación de este clúster entre especies de Phytophthora y Peronospora, confirma la hipótesis de que los mildius vellosos posiblemente evolucionaron a partir de ancestros hemibiótrofos (Cooke et al., 2000). Por otra parte, Riethmuller et al. (2002), luego de realizar un análisis filogenético de la familia Peronosporaceae con base en las secuencias de la región 28S del ADNr, determinaron que P. sparsa se encontraba relacionado con la especie Peronospora sanguisorbae en un clúster aislado del grupo que incluyó a la mayor parte de las especies del género Peronospora; y Goker et al. (2009), desarrollaron un método de taxonomía molecular que permitió determinar la función de la distancia y configuración de clúster que se tradujeron en una concordancia óptima con los datos de referencia seleccionados; la optimización se basó tanto en información de referencia basada en taxonomía, como en información basada en el hospedante, agrupando a P. sparsa en un clúster relacionado con P. alchemillae; estos estudios conducen a suponer que todavía se requieren de más estudios tendientes para aclarar la posición taxonómica del agente causante del Mildiu velloso de la rosa.

Diversidad Genética de Peronospora sparsa. Para profundizar el conocimiento de la estructura poblacional de P. sparsa afectando a R. articus en Finlandia se desarrolló una investigación por Linqvist-Kreuze et al. (2002) sobre la variabilidad genética, en ese estudio se emplearon 226 marcadores AFLPs y se determinó que este patógeno presenta una alta variabilidad genética representada en distancias de Jaccard que oscilaron entre 0,53 y 0,88, esto debido a que la biología de P. sparsa en esta región escandinava se caracteriza por la producción masiva de oosporas, que resultan de la recombinación genética de los gametangios del patógeno y sirven además de estructuras de resistencia al patógeno durante los largos periodos invernales que soporta esta zona del mundo.

Esta situación contrasta drásticamente con un trabajo poblacional que se hizo en Colombia, en donde se colectaron 34 aislamientos del pseudohongo en cultivos de rosas ubicados en Antioquia y la sabana de Bogotá, se extrajo su ADN para proceder a la amplificación mediante PCR de la región ITS del ADNr utilizando los primers específicos PS3 (5' ATT TTG TGC TGG CTG GC 3') y PS1 (5' TGC CAC ACG ACC GAA GC 3'); dichos productos se emplearon tanto para su secuenciación directa como para la evaluación de variabilidad genética mediante la técnica PCR RFLP, estos resultados se complementaron con la utilización de los marcadores RAPD y RAMS. La presencia de un amplicón de aproximadamente 700 pb que compartió un porcentaje de identidad del 100 % con secuencias depositadas en el GenBank, permitió confirmar a los aislamientos como pertenecientes a Peronospora sparsa, mientras que el análisis de RFLP, RAPD y RAMS indicó un muy bajo nivel de variabilidad entre todos los aislamientos, concluyéndose que la población de P. sparsa en Colombia es predominantemente clonal (Ayala et al., 2008).

Morfología. P. sparsa en el cultivo de rosa se caracteriza por poseer micelio intercelular en el tejido del hospedante; tiene esporangios que son coloreados, lisos, no papilados y de formas subelípticas, con rangos de dimensiones que van de 14-18 µm x 17-22 µm, producidos en los ápices de los esporangióforos erectos y dicotómicamente ramificados en ángulos agudos (Wheeler, 1981; Thines et al., 2006; Horst y Cloyd, 2007); aunque en estudios realizados en rosa por Achar (1997) los esporangios alcanzaron medidas en rangos de 14-18 µm x 20-23 µm; los esporangióforos alcanzan rangos de 150-350 µm en rosa (Wheeler, 1981; Achar, 1997; Horst y Cloyd, 2007).

P. sparsa en R. fructicosos en México, desarrolla esporangios coloreados de color café claro, de forma ovoide a elíptica con rangos que van de 14-22 µm x 11-18 µm (Rebollar-Alviter et al., 2009); por otra parte, Hall y Gardner (1982), reportan que las oosporas de P. sparsa en Rubus spp. son simples de forma esférica a oval, de 18-28 µm de diámetro, contenidas en oogonios de pared delgada, de 26-35 µm de diámetro; la pared celular de las oosporas de P. sparsa y otros mildius vellosos tiene tres capas, pared exterior o exosporium, que es de color café dorado claro cuando están maduras, variables en grosor, de 1,5-4 µm, y superficialmente lisa o irregular, pared intermedia o mesoporium, menor a 1 µm de grosor; y la pared interior, o endosporium es de grosor uniforme de 2-3 µm y de color hialino (Hall y Gardner, 1982).

Síntomas y Signos. Aunque generalmente la infección es restringida a los tejidos jóvenes de las plantas, los síntomas de esta enfermedad se presentan sobre hojas, tallos, pedúnculos, cáliz y pétalos de las plantas de rosa; en la haz de las hojas se desarrollan manchas irregulares de color rojizo púrpura a pardo-oscuro, las cuales se rodean de un halo clorótico, mientras que por el envés se producen los signos del patógeno, que corresponden a un micelio de color marrón claro con abundante producción de esporangióforos y esporangios, lo cual genera la apariencia de vellosidad característica de la enfermedad (Wheeler, 1981; Arbeláez, 1999; Hollier et al., 2001; Horst y Cloyd, 2007). Estas estructuras solo se producen bajo condiciones de alta humedad, llegando a ser escasas y difíciles de detectar en situaciones desfavorables para el desarrollo del patógeno (Wheeler, 1981; Arbeláez, 1999; Hollier et al., 2001; Horst y Cloyd, 2007). La enfermedad puede inducir además una defoliación severa sobre las variedades de rosa más susceptibles y es común que los síntomas foliares se confundan con quemaduras o toxicidad ocasionada por pesticidas. Sobre los tallos, cáliz y pedúnculos, la enfermedad se manifiesta como manchas púrpuras a negras que varían en tamaño e incluso pueden coalescer induciendo a la muerte de las ramas y a la momificación de los botones florales (Hollier et al., 2001; Horst y Cloyd, 2007) o propiciando la invasión secundaria de los tejidos afectados por parte de otros patógenos, tales como Botrytis spp. (Aegerter et al., 2002).

Herramientas moleculares. El empleo de las herramientas moleculares se ha empleado en estudios taxonómicos, y además estas técnicas también se han usado para aplicaciones prácticas como por ejemplo en la detección prematura de P. sparsa a partir de materiales de propagación y cultivos en desarrollo de Rosa spp. y zarzamora (Rubus fructicosos) (Aegerter et al., 2002; Ayala et al., 2008; Rebollar-Alviter et al., 2012); con este objetivo, Aegerter et al. (2002) diseñaron un par de primers específicos PS3 (5' ATT TTG TGC TGG CTG GC 3') y PSI (5' TGC CAC ACG ACC GAA GC 3'), con base en la región ITS del ADNr, los cuales resultan altamente efectivos para la detección de cantidades tan bajas como 2 pg de ADN del patógeno, además de ser útiles para la amplificación de ADN obtenido a partir de plantas de rosa asintomáticas pero infectadas por el pseudohongo.

Mecanismos de infección. P. sparsa necesita tejido vivo para sobrevivir y es altamente especializado en las plantas hospedantes que afecta. El pseudohongo penetra al hospedante en forma directa a través de la cutícula y la epidermis, y se alimenta de las células del parénquima por medio de haustorios y una profusa red de micelio intercelular (Michelmore et al., 1988), los esporangios germinan directamente sobre el hospedante y los estados iníciales de la infección se dan de la misma manera en que se presenten condiciones ambientales favorables para su desarrollo y a las características de resistencia o susceptibilidad de la variedad del hospedante; la habilidad de P. sparsa de formar infecciones sistémicas en plantas leñosas como rosa, ha sido documentada en trabajos descritos por Aegerter et al. (2002); esto es de suma importancia, en especial para cultivos propagados vegetativamente como Rosa sp. y Rubus spp., aunque la dispersión en los tejidos vasculares de Rubus spp. ha sido limitada a pocos centímetros por debajo de los nudos infectados (Williamson et al.,1995). Estudios epidemiológicos han determinado que las condiciones favorables para el desarrollo de P. sparsa en rosa bajo invernadero corresponden a temperaturas que oscilan entre 15 y 20 °C durante el proceso de infección y de 20 a 25 °C para la colonización del patógeno; la infección está influenciada por la presencia de una lámina de agua libre sobre la superficie del tejido por un período mínimo de dos horas; sin embargo, el proceso infectivo se incrementa significativamente cuando dichas condiciones de humedad superan las 10 h (Aegerter et al., 2003). El período de latencia del patógeno se ha estimado entre cuatro y siete días, determinándose además que P. sparsa es capaz de iniciar su ciclo de infección a temperaturas tan bajas como 5 °C, siempre y cuando exista una lámina de agua sobre el tejido durante al menos ocho horas (Aegerter et al., 2003); los esporangios germinan formando un tubo germinativo el cual desarrolla un apresorio; el micelio crece de manera intercelular y se alimenta de células del parénquima a través del haustorio (Clark y Spencer, 2004). A medida que la infección progresa, los cambios en los patrones de translocación, los niveles hormonales y la permeabilidad de la célula del hospedante tipifican una interacción biotrófica; sacarosa y otros nutrientes se mueven de las hojas a nuevas zonas de infección originadas por lesiones localizadas. Otros cambios adicionales incluyen incremento en la actividad por parte de la planta de algunas enzimas, incluyendo invertasas, α-glucosidasas, ribonucleasas, β-1,3-glucanasas y algunas isoenzimas de quitinasas (Clark y Spencer, 2004).

Reproducción. P. sparsa realiza la reproducción sexual a través de gametangios masculinos y femeninos llamados anteridios y oogonios con la posterior formación de oosporas, las cuales son provistas de paredes gruesas, que las hace muy resistentes a condiciones ambientales desfavorables (Arbeláez, 1999), además el ciclo sexual también mejora la aptitud de este patógeno al proporcionar un mecanismo para su variación genética (Judelson, 2009). La formación de oosporas es característica de las zonas templadas y rara vez ocurren en los trópicos (Arbeláez, 1999); en las zonas templadas la producción de oosporas es profusa en el mesófilo de las hojas, así como también en la corteza de los tallos, raíces y pedúnculos de las plantas sintomáticas de rosa (Aegerter et al., 2002; Walter et al., 2004). La reproducción asexual de P. sparsa, se da por medio de esporangiogénesis, que es la formación de esporangios multinucleados en los extremos de esporangióforos ramificados dicotómicamente, estos se comportan como conidios porque germinan directamente a través de un tubo germinativo (Agrios, 2005; Horst y Cloyd, 2007; Hardham, 2009).

Dispersión y sobrevivencia. Los esporangios producidos sobre esporangióforos, cuando están maduros son diseminados por el viento al follaje y flores en desarrollo. Los síntomas generalmente se desarrollan dentro de los 11 días después de la infección, con la esporulación que ocurre 5-11 días más tarde (Walter et al., 2004), P sparsa puede sobrevivir durante el invierno en forma de micelio sin la formación de oosporas en raíces, coronas, brotes y tallos (Walter et al., 2004; Horst y Cloyd, 2007), aunque las oosporas son la principal fuente de inóculo durante el invierno además de ser una estructura de supervivencia (Horst y Cloyd, 2007).

Usando el microscopio, Tate (1981) demostró que en la infección sistémica del córtex de Rubus loganobaccus por P. sparsa, el patógeno parece pasar el invierno en los tejidos de la corona y crece junto con la emergencia de la parte leñosa y de los brotes en la siguiente estación; el mismo investigador sugiere que la práctica de propagar patrones de estas plantas garantiza la trasmisión de la enfermedad hacia nuevas plantas y áreas de producción. En R. articus cultivado en Finlandia, el Mildiu velloso causado por P. sparsa fue observado en nuevos tejidos en crecimiento de raíces colectadas de campos comerciales (Lindqvist-Kreuze et al., 1998). En rosas es posible que la trasmisión del patógeno a nuevos tejidos en crecimiento de coronas o parte leñosa de plantas infectadas también puede ocurrir (Aergerter et al., 2002).

Manejo de la Enfermedad. El manejo del Mildiu velloso de la rosa ha sido difícil debido a la alta susceptibilidad de la mayoría de las variedades comerciales de rosa cultivadas en el mundo; no se han documentado materiales resistentes a P. sparsa, en Colombia por ejemplo, el patógeno es altamente agresivo sobre las variedades Charlotte, Classy, First red, Dolores, Frisco, Konfetti, Livia, Mystique, Osiana, Pavarotti y Ravel (Flórez, 1996; Restrepo, 1996; Gómez y Arbeláez, 2005); además, los patrones influyen con algún grado de susceptibilidad, lo cual lo confirma Aegerter et al. (2002), que reportaron a Manetti como altamente susceptible al Mildiu velloso. A nivel comercial en la Sabana de Bogotá, algunos productores han observado que el portainjerto Natal Briar aumenta la susceptibilidad de las variedades de rosa al Mildiu velloso (Gómez y Arbeláez, 2005).

El control del Mildiú velloso también requiere de un adecuado manejo cultural; prácticas como la remoción y destrucción de material infectado como tallos, hojas y flores sintomáticas, son necesarias para reducir el nivel de inóculo en los cultivos; adicionalmente se ha planteado que el manejo de las condiciones ambientales de los invernaderos es la forma más adecuada para el manejo de este tipo de epidemias mediante la apertura y cierre de ductos y cortinas y la ejecución de prácticas adecuadas de riego, son fundamentales para disminuir la incidencia y severidad de la enfermedad (Quitian, 1995; Restrepo, 1996; Quiroga y Arbeláez, 2004).

Actualmente el manejo de P. sparsa está basado principalmente en la aplicación de fungicidas (Quiroga y Arbeláez, 2004), el metalaxyl o mefenoxam es uno de los fungicidas más utilizados para el manejo de enfermedades causadas por Oomycetes (Gisi, 2002); el metalaxyl es un fungicida sistémico que contiene R y S-enantiómeros, mientras que el mefenoxam o metalaxyl-M contiene 98 %o de R enantiómeros (Nuninger et al., 1996), este producto ha sido utilizado tanto en forma preventiva, como curativa, en el tratamiento de semillas, tratamiento de las raíces y para aplicaciones foliares (Copping y Hewitt, 1998); es sistémico con absorción rápida acropétala, y con actividad limitada vía simplasto (Lyr 1995; Copping y Hewitt, 1998); actúa interfiriendo con la síntesis de ácidos nucleicos mediante la inhibición de ARN ribosómico y ha mostrado buen control sobre P. sparsa en rosa en inmersiones del patrón Manetti, reduciendo notablemente la enfermedad (Aegerter et al., 2002). Estudios realizados en Nueva Zelanda en Rubus hybrid demostraron que la enfermedad puede ser controlada exitosamente con el uso de metalaxyl y mancozeb (Tate et al.,1981); bajo una presión baja de la enfermedad dos aplicaciones de metalaxyl-M, tres de ácido fosforoso y tres de azoxystrobin más diclofluanid aplicados 21 días antes de la floración redujeron significativamente las pérdidas causadas por el Mildiu velloso en R. hybrid (Walter et al., 2004); sin embargo, en otros estudios en países productores de rosa, como los realizadas por Quiroga y Arbeláez (2004) en Colombia, el metalaxyl no presentó un control eficaz del Mildiu velloso, ni aplicado al suelo ni al follaje; la posible ineficiencia de este fungicida pudo ser por la resistencia que está desarrollando el patógeno, al uso desmedido de este producto, así como ha ocurrido con este fungicida en otros cultivos en el mundo y con otros Oomycetes (Viranyi, 1988).

Algunas recomendaciones del Comité de Acción para la Resistencia a Fungicidas (FRAC) para evitar problemas de no efectividad como los reportados en mildius de cucurbitáceas son: no usar el metalaxyl en aplicaciones al suelo, para controlar enfermedades foliares, limitarse de dos a cuatro aplicaciones seguidas por cultivo, por año y usarlo solamente como preventivo, no como curativo, ni en aplicaciones erradicantes (Brent y Hollomon, 2007). Con altas presiones de la enfermedad el metalaxyl no tuvo efecto considerable para el control de P. sparsa en R. hybrid, únicamente el ácido fosforoso con tres aplicaciones mostró un control aceptable sobre este patógeno (Walter et al., 2004); esta es una estrategia innovadora, dentro del manejo integrado de cultivos, ya que el uso de compuestos químicos biocompatibles como los fosfonatos (incluyen el ácido fosforoso o fosfitos) promueven la resistencia a enfermedades en plantas a través de resistencia inducida (Daayf et al., 2000; Shibuya y Minami, 2001; Altamiranda et al., 2008). Los fosfitos, sales inorgánicas derivadas del ácido fosforoso tienen particular atención, son sistémicos vía simplasto y apoplasto, son capaces de controlar enfermedades en cultivos causadas por Oomycetes como P. sparsa (McDonald et al., 2001; Jackson et al., 2008; Kumar et al., 2009; Deliopoulos et al., 2010; Rebollar-Alviter et al., 2012) a través de efectos directos sobre los patógenos y efectos indirectos mediante la estimulación de respuestas de defensa del hospedante. Además los fosfitos no requieren intervalos de seguridad (Deliopoulos et al., 2010; Rebollar-Alviter et al., 2012). Los efectos directos incluyen la inhibición del crecimiento micelial y la reducción o alteración del metabolismo del patógeno (Grant et al., 1990; Guest y Grant, 1991; Wilkinson et al., 2001; King et al., 2010), mientras que el efecto indirecto involucra la estimulación de mecanismos de defensa de las plantas como la producción de fitoalexinas y especies reactivas de oxígeno (ROS), la inducción de proteínas relacionadas con la patogenicidad (PRs), el reforzamiento de la pared celular mediante la lignificación y deposición de calosa, y la activación de la vía de la Resistencia Sistémica Adquirida (SAR), asociada al ácido salicílico (Guest y Grant, 1991; Lobato et al., 2008, 2011; Pilbeam et al., 2011; Eshraghi et al., 2011; Machinandiarena et al., 2012). Estudios en Finlandia mostraron que el fosfito de potasio utilizado en invernadero para el control de P. sparsa en Rubus articus solamente tuvo un control moderado, comparado con otros fungicidas con distintos mecanismo de acción (Hukkanen et al., 2008). Otro producto que está dentro del grupo de los fosfonatos es el fosetil aluminio , Gisi (2002), reporta que este producto controla la mayoría de Oomycetos; en Rubus fructicosus y Rosa spp.; P. sparsa ha sido controlado con fosetil aluminio (O'Neil et al., 2002); y en trabajos realizados para rosa por Quiroga y Arbélaez (2004), el fungicida a base de fosetil aluminio fue el que presentó el valor más bajo de incidencia y severidad de P. sparsa, las aplicaciones con este producto fueron cada cuatro días durante cinco semanas, para un total de nueve aplicaciones, este producto fue superior a los demás fungicidas, por ser una sustancia de mayor sistemicidad, lo cual hace que su movilidad proteja otras áreas de la planta; además, por la conversión a ácido fosfónico, esta sustancia reduce la enfermedad, sumado a su actividad fungitóxica propia (Cooke y Little, 2001); sin embargo, se pueden presentar problemas de fitotoxicidad con aplicaciones continuas, manifestándose síntomas como manchas de color café en tallos, hojas cloróticas y hojas más pequeñas que las no tratadas (Quiroga y Arbeláez, 2004).

Otro fungicida para el control de P. sparsa es el dimetomorph, un compuesto derivado del ácido cinámico. En experimentos realizados en rosa, los tratamientos con este compuesto mostraron valores de incidencia bajos, que lo posicionan como una alternativa para rotación con otros fungicidas. El modo de acción del dimetomorph es translaminar y su mecanismo de acción es la inhibición de la formación de la pared celular, provocando lisis y muerte de la célula, además exhibe excelente actividad antiesporulante, evitando la formación de oosporas y esporangios (Cohen et al., 1995; Fernández-Northcote et al. 2000).

El uso de control biológico para este patógeno es una alternativa que poco se ha utilizado, probado, y reportado, existiendo pocos registros, como los de Rebollar-Alviter et al. (2012) que utilizaron Bacillus subtilis como rotación en un programa de manejo de P. sparsa en R. fructicosos, sin embargo, es necesario que estos trabajos se repliquen y se realicen en otros lugares, para poder aseverar que el uso biológicos es una alternativa viable de control.

Las condiciones ambientales son importantes en los procesos de infección del Mildiu velloso y la construcción de un modelo de pronóstico de Mildiu velloso que use datos patrones de clima de estaciones climáticas proveería gran flexibilidad para la implementación de un sistema de alerta en áreas en donde los datos no estén disponibles, es asi que Kwang et al. (2013) diseñaron un estudio que tenía como objetivos investigar la relación entre las condiciones de clima mensuales y el riesgo del Mildiu velloso en R. ursinusxidaeus, además de desarrollar un modelo de riesgo de la enfermedad, el cual cuantificaba el riesgo de Mildiu velloso en relación a condiciones de clima soportando futuras decisiones de agricultores acerca de la aplicación de fungicidas, este modelo dió como resultado altas estaciones de riesgo con una incidencia de Mildiu velloso mayor al 10 % que coincidieron con los meses en dónde el número de horas por día era de temperaturas entre 15-20 °C, y número de días con precipitación de más 38.7 %. Este modelo (FPS), se desarrolló usando juegos difusos, que se definieron como la relación entre los eventos de alto riesgo, la temperatura, y las condiciones de precipitación. Se hizo un estudio de validación en dónde este modelo FPS tuvo una identificación correcta de estaciones con alto riesgo de Mildiu velloso para R. ursinusxidaeus, zarzamora y rosa, y bajo riesgo en estaciones cuando la enfermedad no fue observada. El modelo FPS tuvo una concordancia con un grado de significancia de acuerdo entre la predicción y observación para estos cultivos (p = 0.002). En este estudio se demostró que las estaciones favorables para estallido del Mildiu velloso de R. ursinus x idaeus tuvo patrones de clima distintivos, y que el modelo FPS fue capaz de identificar estaciones de alta incidencia probable de la enfermedad. Aegerter et al. (2003) desarrolló un modelo de regresión para predecir el riesgo de la enfermedad causado por P. sparsa, el cual se centró en detección de nueva infección, en contraste el FPS modelo fue diseñado para predecir el riesgo de la enfermedad desarrollado en intervalos mensuales (Kwang et al., 2013).

La nutrición de los cultivos es un factor determinante para el manejo de patógenos como P. sparsa en el cultivo de rosa. De acuerdo a la literatura, algunos elementos nutricionales como Nitrógeno (N), Potasio (K), Calcio (Ca), Boro(Bo), Silicio(Si) y relaciones entre nutrientes como la relación Nitrógeno (N): Potasio (K) son importantes en el aumento de resistencia a parásitos obligados (Ivancovich, 1996; Krauss, 2001); Castillo y colaboradores (2010), manifiestan que la incorporación de 100 a 200 ppm de Silicio (Si) a la solución estándar en rosa variedad Charlotte, redujeron considerablemente los síntomas y el avance de la enfermedad del Mildiu velloso, esto significó un área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) de 81,71 versus la solución normal de 100,11; relaciones nutricionales bajas (Nitrógeno (N)/Potasio (K): 1/3, Nitrógeno (N)/Cobre (Cu): 3090/1, Calcio (Ca)/Potasio (K): 11/25, Calcio (Ca)/Magnesio (Mg):38/1, Calcio (Ca)/Boro (Bo): 262/1, mantuvieron bajos niveles de incidencia y severidad de P. sparsa; además, el incremento de nitrógeno a 150 % de su contenido en la solución nutritiva estándar, incrementó la incidencia y severidad de la enfermedad con valores de ABCPE de 146,88, versus la solución estándar con valores de 104,79, principalmente en las variedades susceptibles; el incremento de Manganeso a 150 % de su contenido en la solución nutritiva estándar, redujo la enfermedad con valores de ABCPE de 75,69; el enriquecimiento de Potasio a 150 % en la solución nutritiva, redujo la enfermedad en las variedades Malibú (ABCPE de 80,83) y Classy (ABCPE de 24,81), pero incrementó la enfermedad en la variedad Charlotte con valores de ABCPE de 178,5 (Castillo et al., 2010).

 

CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS

La ocurrencia del Mildiú velloso de la rosa en países cultivadores de rosas como Colombia, Ecuador y México, representa una amenaza significativa para la producción mundial de esta planta ornamental. Aunque el manejo de la enfermedad es viable bajo un esquema de manejo integrado del cultivo (MIC), es necesario investigar los cambios en las poblaciones del patógeno, factores ambientales y la interacción patógeno-hospedante, para ajustar las estrategias a emplear en cada región productora.

Se necesitan investigaciones adicionales para aclarar aún más aspectos taxonómicos especialmente moleculares, siendo inminente la necesidad de explorar otras regiones del genoma diferentes de las ribosomales, para determinar las características de la estructura de poblaciones de P. sparsa., las variaciones en la virulencia y patogenicidad entre razas fisiológicas, y los determinantes de la patogenicidad del pseudohongo.

La presión ocasionada por los mercados tanto nacionales como internacionales sobre un manejo de los cultivos más amigable con el medio, es decir menos contaminante y menos peligroso para la salud humana, ha permitido que la agricultura moderna pequeña y gran escala de un giro importante para buscar otras alternativas que minimicen el uso de pesticidas; esto último, sin perder la productividad, ni la calidad de los productos, y sobre todo sin elevar los costos de producción.

Un enfoque integrado de investigación que incluya todos los factores de la enfermedad, conociendo los tiempos de aplicación de los productos, puntos críticos en desarrollo fenológico y que reúne las relaciones entre patógeno, hospedante y medio ambiente, son esenciales para manejar de manera sostenible y hacer modelos de predicción o aviso para el Mildiu velloso de la rosa.

Al momento existen nuevas alternativas para el control de enfermedades como son fosfitos: fosfitos de potasio, de calcio, fosfitos más micronutrientes y fosfitos más aminoácidos; elicitores como el quitosán, productos como el silicio, y compuestos antioxidantes como el ácido ascórbico, que en investigaciones recientes, han demostrado el potencial que pueden brindar al controlar e inducir respuestas de defensa a patógenos en cultivos de importancia como papa, uva, zarzamora, crisantemo y rosa (Walter et al., 2004; Aziz et al., 2006; Mora-Herrera et al., 2011; Machinandiarena et al., 2012; García et al., 2012; Shetty et al., 2012; Rebollar-Alviter et al., 2012).

Finalmente los esfuerzos de investigación que contribuyan al desarrollo de las estrategias de manejo sostenible, son una prioridad para asegurar la viabilidad a largo plazo de la industria de la producción de rosas.

 

AGRADECIMIENTOS. El autor principal agradece a la Secretaria Nacional de Ciencia y Tecnología del Ecuador SENESCYT por la beca para estudios de posgrado, a la Universidad Autónoma del Estado de México y a la Escuela Superior Politécnica de Chimborazo.

 

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