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Acta zoológica mexicana

versión On-line ISSN 2448-8445versión impresa ISSN 0065-1737

Acta Zool. Mex vol.39  Xalapa  2023  Epub 01-Dic-2023

https://doi.org/10.21829/azm.2023.3912563 

Artículos originales

Sympherobius barberi (Banks, 1903) (Neuroptera: Hemerobiidae): morfología, presas y rango de distribución en México y América

Sympherobius barberi (Banks, 1903) (Neuroptera: Hemerobiidae): morphology, prey, and range of distribution in Mexico and America

Victor Manuel Almaraz-Valle1  * 
http://orcid.org/0000-0002-3673-8002

José Luis Salinas-Gutiérrez2 
http://orcid.org/0000-0002-5269-3027

Juan Manuel Vanegas-Rico3 
http://orcid.org/0000-0002-2342-7651

José Manuel Vázquez-Navarro4 

Jorge Manuel Valdez-Carrasco1 

J. Refugio Lomeli-Flores1 

1Posgrado en Fitosanidad, Entomología y Acarología, Colegio de Postgraduados, Carr. México-Texcoco km 36.5, Montecillo, C.P. 56230, Texcoco, Estado de México, México.

2Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-399, C.P. 04510, Ciudad de México, México.

3Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. de los Barrios número 1, Los Reyes Iztacala, C.P. 54090, Tlalnepantla de Baz, Estado de México, México.

4Facultad de Agricultura y Zootecnia, Universidad Juárez del Estado de Durango, Ej. Venecia, C.P. 35111, Municipio de Gómez Palacio, Durango, México.


Resumen

Los hemeróbidos tienen una distribución cosmopolita y destacan por sus hábitos entomófagos sobre insectos pequeños de cuerpo blando. En México, la especie Sympherobius barberi (Banks, 1903) se registra en Baja California, Estado de México Guanajuato, y Morelos. El interés sobre su potencial uso comercial como agente de control biológico en el país motivó la revisión de esta especie. Tanto en publicaciones científicas como en bases de datos y colecciones biológicas, se documentan los caracteres taxonómicos requeridos para determinar esta especie y se propone sustituir la taxonomía básica basada en patrones de manchas alares. Además, se reporta nueva información sobre presas y plantas hospederas: Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) en Brassica spp.; Dactylopius confusus (Cockerell, 1893) en varias especies del género Opuntia y Nopalea cochenillifera; Dactylopius opuntiae (Cockerell, 1896) sobre Opuntia ficus-indica; Phenacoccus solenopsis Tinsley, 1898 en algodón; Planococcus ficus Signoret, 1875 en vid; y larvas de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) en brócoli.

Palabras clave: Aphidomorpha; Coccomorpha; control biológico; depredador; hemeróbido

Abstract

Brown lacewings have a cosmopolitan distribution and stand out for their entomophagous habits on small, soft-bodied prey. In Mexico, the species Sympherobius barberi (Banks, 1903) is recorded from Baja California, Estado de Mexico, Guanajuato, and Morelos. Interest in its potential commercial use as a biological control agent in the country motivated the review of this species. Both in scientific publications and in databases and biological collections, the taxonomic characters required to determine this species are documented, proposing to replace the basic taxonomy based on wing spot patterns. In addition, new information on prey and host plants is recorded: Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) in Brassica spp.; Dactylopius confusus (Cockerell, 1893) in various species of Opuntia y Nopalea cochenillifera; Dactylopius opuntiae in Opuntia ficus-indica; Phenacoccus solenopsis Tinsley, 1898 in cotton; Planococcus ficus Signoret, 1875 in grapevine; and larvae of Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) in broccoli.

Key words: Aphidomorpha; Coccomorpha; biological control; predator; brown lacewing

Introducción

Los hemeróbidos (Neuroptera: Hemerobiidae), o mal referenciadas como crisopas cafés, son un grupo ancestral (Aspöck, 2002; Jepson et al., 2010) integrado por 660 especies aproximadamente (Monserrat, 2015), distribuidas en la mayoría de los ecosistemas (New, 2007). Estos insectos se reconocen por sus hábitos entomófagos sobre distintas plagas agrícolas (New, 1975); en la actualidad, algunas especies como Micromus angulatus (Stephens, 1836), Micromus tasmaniae (Walker, 1860) y Sympherobius fallax Navás, 1908 están disponibles comercialmente en el mercado Euroasiático para el control de pulgones, trips, mosquita blanca, larvas de lepidópteros y pseudocóccidos (van Lenteren, 2012). En Chile, Sympherobius maculipennis Kimmins, 1929 y Sympherobius barberi (Banks, 1903) se comercializan para el manejo de Pseudococcus calceolariae (Maskell, 1879), Pseudococcus viburni Fernald, 1903, Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) y Planococcus citri (Risso, 1813) (Anónimo, 2022). En Estados Unidos, S. barberi se utiliza para el control de homópteros (Rincon-Vitova Insectaries, 2021).

En México, existen hemeróbidos con uso potencial como control biológico (Almaraz-Valle et al., 2020a), entre ellos destaca S. barberi, un depredador que se asocia con un número pequeño de plagas de las familias Dactylopiidae y Pseudococcidae (Vanegas-Rico et al., 2010; Pacheco-Rueda et al., 2011). Dicha especie es de interés comercial por algunas empresas de control biológico del país, aunque este proyecto está en fase de búsqueda de ejemplares y de presas alternativas, ya que la alimentación con huevos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1789) no es adecuada para su desarrollo, como ocurre con los crisópidos (datos sin publicar).

Al inicio de toda cría masiva con ejemplares silvestres, es indispensable tener los fundamentos taxonómicos para reconocer la especie a desarrollar y evitar contaminaciones. En el caso de S. barberi, el proceso para su determinación taxonómica suele dificultarse debido a que las claves se basan en combinación de caracteres de patrones de manchas, lo que genera desconcierto, ya que existen variaciones de pigmentaciones inter e intra-especies. Por lo que este trabajo presenta las características taxonómicas que definen a la especie S. barberi y reúne información de distribución y presas, además de adicionar nuevos registros de presas y plantas hospederas, con el fin de contribuir al potencial desarrollo de la cría masiva en México.

Materiales y métodos

La recopilación de información sobre la distribución y presas de S. barberi se realizó mediante una búsqueda de referencias en colecciones biológicas, bases de datos en línea y literatura. Las colecciones biológicas visitadas fueron: La Colección Nacional de Insectos, Instituto de Biología de la UNAM y la Colección de Insectos del Colegio de Postgraduados. Las bases de datos consultadas fueron Global Biodiversity Information Facility (GBIF), Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) y la Unidad de Informática para la Biodiversidad (UNIBIO) del Instituto de Biología, UNAM. Además, se revisó la base de datos de un proyecto sobre insectos asociados a cactáceas de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM.

En campo se realizaron distintos recorridos apoyados en proyectos de investigación sobre plagas agrícolas; derivado de ello, se recolectaron ejemplares en primavera y verano de 2019 en el cultivo de algodón en Baja California, brócoli en Abasolo (Guanajuato), campos experimentales en Texcoco (Estado de México) y vid en Ensenada (Baja California). Para la captura se utilizó un aspirador bucal directamente sobre el cultivo, los adultos se recolectaron cuando estos se alimentaban. En el caso de las larvas, se recolectaron junto con las presas y se mantuvieron en cajas de Petri. Se transportaron al Laboratorio de Control Biológico, Colegio de Postgraduados (COLPOS), Texcoco, Estado de México, México. Los inmaduros se mantuvieron con las presas de campo hasta la emergencia de adultos y se conservaron en etanol al 70 % para su posterior procesamiento y obtención de fotografías de estructuras diagnósticas del macho como los genitalia y alas.

La identidad de los insectos fitófagos presas de S. barberi se corroboró por el Dr. Héctor González Hernández (Colegio de Postgraduados), dirigente de los proyectos científicos de donde se capturaron los ejemplares. Los ejemplares asociados a cactáceas los determinó el Dr. Juan M. Vanegas Rico (FES-Iztacala, UNAM). La información sobre plantas hospederas la proporcionaron los encargados estatales del programa de vigilancia fitosanitaria.

Para la determinación a nivel de género se utilizó la clave dicotómica de Oswald (1993), y para especie las de Carpenter (1940), Oswald (1988) y MacLeod y Stange (2017). Las estructuras de los genitalia se separaron mediante el método propuesto por Almaraz-Valle et al. (2020b), que consiste en sumergir las estructuras en hidróxido de potasio al 10 % (KOH) para aclarar y extraerlos posteriormente. Las fotografías se tomaron con un microscopio Axio zoom V16 (Carl Zeiss) en el Laboratorio de Morfología en el Departamento de Entomología y Acarología del Colegio de Postgraduados. El material se resguardo con número de catálogo 436984 en la Colección Lepidopterológica; MZFC; Museo de Zoología Alfonso L. Herrera, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México; FC-UNAM, con registro DFE.IN.071.0798 ante SEMARNAP.

La información de las capturas de campo se complementó con la búsqueda de literatura y se agruparon en una hoja de cálculo con información sobre el sitio de recolecta, coordenadas, cultivo, presa y planta hospedera.

Resultados y discusión

Identificación. Oswald (1988) describe que las especies de este género cuentan con características en el ala anterior: dos venas radiales ramificadas (radio sectoriales) sobre la vena radial, vena humeral recurrente y las gradadas externas compuestas por 4 venas cruzadas (raramente 3 ó 5) (Fig. 1B).

Figura 1 Macho de Sympherobius barberi. A) Adulto; B) ala anterior; C) ala posterior; D) ectoprocto, vista lateral; E) gonarco; F) parámero dorsal; G) terminalia del macho, vista lateral. 

Por otra parte, Carpenter (1940) y Oswald (1988) describen a S. barberi con un rostro rojizo claro a amarillento-marrón claro, vertex de color marrón oscuro entre los ojos, pronotum con una línea color marrón claro bordeado por una línea oscura, mesonotum usualmente uniforme rojizo-marrón y abdomen oscuro a medianamente marrón (Fig. 1A, G). A pesar de lo anterior, las características distintivas de la especie se encuentran en el ala anterior, el ectoprocto y los genitalia internos (Klimaszewski et al., 1987; Almaraz-Valle et al., 2020b) (Fig. 1B-F). En S. barberi, el ala anterior tiene un borde oval y un amplio espacio costal, vena cruzada ausente, membrana hialina con un número irregular de manchas marrón claras, parche de color marrón oscuro cerca del área final de la vena cubital 1 (Cu1) hasta el interior del ángulo interno, venas cruzadas usualmente no marginadas (Fig. 1B). En el macho, los platos anales presentan tres procesos distales y el proceso distal se encuentra curveado (Fig. 1D), el gonarco de color marrón oscuro con forma de corona y dos procesos esclerotizados situados en los costados de la parte media, mientras que el parámero con el mismo color, conformado por una parte con forma de “m” y un proceso distal con forma de semilla de caoba (Fig. 1E, F).

Distribución. Sympherobius barberi es originario de América (Monserrat, 2004), y se distribuye desde el norte en Canadá hasta el sur en Chile (Cuadro 1). La mayor cantidad de registros provienen de Estados Unidos: Colestin, Jackson (Oregon), Yumma, Imperial; Alpine, San Diego; Cloverdale, Sanomo; Susanville, Larsen; Pleyto, Monterey; Ventura Campo; Indio; San Jacinto Mts.; Redding; Claremont; Santa Paula; Mt. Wilson; Alhambra (California), Klags Sta.; Davis; Pintura (Utah), Maricopa, Pinal; Patagonia; Santa Rita Mts.; Cochise; Yarnell; Tucson; Huachuca Mts. (Arizona), Sloss; Glenwood Springs (Colorado), Mesilla (Nuevo México), Manhattan; Wiichita (Kansas), Grandfield; Page; Pearson; Oswalt; Big Cedar; Lebanon; Tuskahoma (Oklahoma), Brownsville; Devil´s River; Sutton; Karnes; Calvert; Galveston (Texas), Washington (Arkansas), (Pennsylvania), Falls Church (Virginia), Summit (Ohio), (North Carolina), Charleston (South Carolina), Cedar Keys; Jacksonville, Tampa (Florida) (Carpenter, 1940), Coleman County (Texas) (Gilreath & Smith, 1988), Pasadena (California) (Cole, 1933), Poamoho y Oahu (Hawaii) (Zimmerman, 1940), Lower Rio Grande (Texas) (Riherd & Chada, 1952). Además, se registra en Bermuda (Bennett & Hughes, 1959) y en las islas Galápagos y Ecuador (Klimaszewski et al., 1987) (Cuadro 1).

Cuadro 1 Presa, hospedero y registros de Sympherobius barberi

Presa Planta Asociada Especie (Familia) Localidad Referencia
Orden/Familia Especie Municipio, Estado, PAÍS
Hemiptera
Aphididae no especificado Vitis spp. (Vitaceae) y Punica spp. (Lythraceae) PER Salcedo, 2014 (documento digital)
Aphis medicaqinis --- --- Oswald, 1988
no especificado --- Kansas, USA Smith, 1934
Brevicoryne brassicae* Brassica spp. (Brassicaceae) Abasolo, Guanajuato, MEX Este trabajo
Coccidae Pulvinaria psidii Polifago Florida, Hawaii, USA Bartlett et al., 1978
Dactylopiidae Dactylopius coccus --- PER Salcedo, 2014 (documento digital)
D. confusus Opuntia spp. (Cactaceae) Coleman County, Texas, USA Gilreath & Smith, 1988
D. confusus Opuntia tomentosa (Cactaceae) Coyoacán, Cdmx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Nopalea cochenillifera (Cactaceae) Nezahualcoyotl, Edo. Mx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia ficus-indica (Cactaceae) Nezahualcoyotl, Edo. Mx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia ficus-indica (Cactaceae) Milpa Alta, Cdmx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia ficus-indica (Cactaceae) Texcoco, Edo. Mx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia ficus-indica (Cactaceae) Tlalnepantla, Morelos, MEX Vanegas-Rico et al., 2010
D. opuntiae Opuntia ficus-indica (Cactaceae) Villa del Carbón, Edo. Mx, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia jaliscana (Cactaceae) Tequila, Jalisco, MEX Este trabajo
D. opuntiae Opuntia tomentosa (Cactaceae) Villa Diego, Guanajuato, MEX Este trabajo
D. opuntiae --- PER Salcedo, 2014 (documento digital)
D. tomentosus --- --- Oswald, 1988
Diaspididae Aonidiella aurantii --- --- Oswald, 1988
Pseudococcidae Antonina graminis Pasto (Poaceae) Rio Grande, Texas, USA Riherd & Chada, 1952
Phenacoccus solenopsis* Gossypium hirsutum (Malvaceae) Mexicali, Baja California, MEX Este trabajo
Planococcus citri Citrus spp. (Rutaceae) Texas, USA MacLeod & Stange, 2017
Pl. citri Citrus spp. (Rutaceae) PER Salcedo, 2014 (documento digital)
Pl. citri Citrus spp. (Rutaceae) PER Salcedo, 2014 (documento digital)
Pl. citri Citrus spp. (Rutaceae) Pasadena, California, USA Cole, 1933
Pl. citri Miconia spp. (Melastomataceae) Archipiélago Galápago, ECU Klimaszewski et al., 1987
Pl. citri Citrus spp. (Rutacea) Florida, USA MacLeod & Stange, 1981
Pl. citri Polifago --- Smith & Armitage, 1920
Planococcus ficus* Vitis vinifera (Vitaceae) Ensenada, Baja California, MEX Este trabajo
Pseudococcus adonidum Cycas revoluta (Cycadaceae) Islas Bermudas, GBR Bennett & Hughes, 1959
Ps. adonidum Asparagus spp. (Liliaceae) Hawái, USA Zimmerman, 1957
Pseudococcus longispinus Solanum spp. (Solanaceae) Poamoho y Oahu, Hawái, USA Zimmerman, 1940
Ps. longispinus Polifago --- Ebeling, 1959
Ps. longispinus Polifago Islas Bermudas, GBR Bennett & Hughes, 1959
Ps. longispinus Polifago --- Smith & Armitage, 1920
Psyllidae Diaphorina citri Citrus spp. (Rutacea) Florida, USA Khan et al., 2020
Lepidoptera
Plutellidae Plutella xylostella* Brassica spp. (Brassicaceae) Texcoco, Edo. Mx, MEX Este trabajo
--- --- --- Tepexi de Rodríguez, Puebla, MEX Enciclovida, 2022
--- --- --- San Antonio de la Cal, Oaxaca, MEX Enciclovida, 2022
--- --- --- San Carlos Yautepec, Oaxaca, MEX Enciclovida, 2022
--- --- --- Santo Domingo Tehuantepec, Oaxaca, MEX Enciclovida, 2022
--- --- --- Asunción Ixtaltepec, Oaxaca, MEX Enciclovida, 2022
--- --- --- Alcala, Chiapas, MEX Enciclovida, 2022

En México, este depredador se ha reportado en Chiapas (Chapa de Corzo), Ciudad de México, Colima (Isla Clarión e Isla Socorro), Estado de México (Tejupilco), Morelos (Tlalnepantla y Cuernavaca), Nuevo León (Monterrey), Oaxaca (Oaxaca, San Carlos Yautepec, Santo Domingo Tehuantepec y Asunción Ixtaltepec), Puebla (Tepexi de Rodríguez) y Sonora (Carpenter, 1940, Vanegas-Rico et al., 2010; Enciclovida, 2022), lo que sugiere que esta especie tiene una distribución en la parte norte, centro y sureste del país. De las colectas realizadas en el presente trabajo se agregan nuevas localidades de distribución: Baja California (Mexicali), Estado de México (Nezahualcóyotl y Texcoco) y Guanajuato (Abasolo).

Presas y hospederos. El grupo Neuroptera destaca por su preferencia alimenticia sobre insectos de cuerpo blando (New, 1975), S. barberi no es la excepción. Entre sus presas se encuentran registradas 15 especies, 12 de ellas se reportan en literatura (MacLeod & Stange, 1981; Miller et al., 2004; Vanegas-Rico et al., 2010; Khan et al., 2020; Salcedo, 2014), y tres son recomendaciones de empresas productoras de insectos benéficos para la agricultura (Anónimo, 2022; Rincon-Vitova Insectaries, 2021; van Lenteren, 2012). Se registran seis familias de Hemiptera y una de Lepidoptera, así como nueve familias de plantas asociadas en el continente americano e islas aledañas (Cuadro 1).

Aunado a lo anterior, la empresa Rincon-Vitova Insectaries (Estados Unidos), tiene a la venta S. barberi para su uso como controlador de áfidos, mientras que en Perú se recomienda por el Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú (SENASA) para ser liberado en cultivos de Citrus spp., Vitis spp. y Punica spp. en programas de control biológico para el manejo de áfidos en D. opuntiae, D. coccus y P. citri (Salcedo, 2014). Sobre esta última plaga, S. barberi se cría en Florida como su agente de control biológico (MacLeod & Stange, 1981) y se vislumbra como un potencial depredador de Diaphorina citri Kuwayama, 1908 (Khan et al., 2020).

En México, S. barberi tiene reportes de alimentación sobre cochinilla silvestre del nopal (D. opuntiae), no obstante, se cuenta con poca información y su presencia se limita a algunos estados de la República Mexicana (Ciudad de México, Colima, Morelos, Nuevo León y Sonora,). (Carpenter, 1940; Vanegas-Rico et al., 2010) y sobre la dinámica poblacional en cultivos del centro del país (Vanegas-Rico et al., 2017).

En este trabajo se registran por primera vez tres especies diferentes de presas y sus plantas hospederas en el país. Entre los insectos se encuentra Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758), que se alimenta de todos los estados de desarrollo del áfido presentes en cultivos de brócoli en Abasolo, Guanajuato; depreda larvas de Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) en plantas de brócoli en Texcoco, Estado de México; y se alimenta de Phenacoccus solenopsis Tinsley, 1898 del piojo harinoso en cultivo de algodón en Mexicali y de Planococcus ficus piojo harinoso de la vid en Ensenada, Baja California (Cuadro 1).

Con base en la revisión literaria, el 54 % de los documentos refrentes a S. barberi corresponden a Norteamérica, el 32 % a Sudamérica y el restante 14 % no especifica sitio de recolecta. La inclusión de los nuevos registros aumentó a 8 de 32 estados de la República Mexicana (=25 %); además de que el presente documento es el segundo aporte sobre presas en el país. Este neuróptero tiene una versatilidad sobre fitófagos de cuerpo blando, aunque denota una preferencia sobre pseudocóccidos (43 % de las especies registradas). Se espera que las características morfológicas ilustradas en el presente trabajo sean un referente para la determinación de la especie y sustituyan los documentos clásicos. Además de que sea un punto de inicio para un programa de cría masiva, ya que existe interés de reproducirla y comercializarla en México.

Literatura citada

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Recibido: 28 de Agosto de 2022; Aprobado: 08 de Marzo de 2023; Publicado: 04 de Abril de 2023

*Autor corresponsal: Victor Manuel Almaraz-Valle. almaraz.victor@colpos.mx

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