INTRODUCCIÓN

Las aves acuáticas son consideradas uno de los grupos de vertebrados con mayor riqueza parasitaria debido a que están expuestos a diferentes formas infectivas por su amplio espectro en dieta, amplia capacidad de desplazamiento y a la complejidad de su tubo digestivo (^{Poulin, 1995}). Entre los parásitos más comunes asociados con las diversas familias de aves acuáticas se encuentran grupos de protozoarios y artrópodos que utilizan a estos animales como huéspedes intermediarios o definitivos (^{Cawthorn et al., 1981}; ^{Wobeser, 1981}; ^{Johnson & Clayton, 2003}; ^{Kutkiené & Sruoga, 2004}; ^{Valkiūnas, 2004}; ^{Kutkiené et al., 2006}; ^{Atkinson et al., 2008}; ^{Kanegae et al., 2008}). La mayoría de las especies de protozoarios y artrópodos (piojos masticadores y ácaros plumícolas) no son patógenos para los huéspedes, esto se debe probablemente a las asociaciones evolutivas entre el huésped y el artrópodo a lo largo del tiempo (^{Martin, 1975}; ^{Walter & Proctor, 1999}; ^{Johnson & Clayton, 2003}; ^{Kutkienė & Sruoga, 2004}; ^{Kutkienė et al., 2006}; ^{Reeves et al., 2015}; ^{Meixell et al., 2016}). Los humedales mexicanos reciben el 84 % del total de aves acuáticas que migran de América del Norte durante el invierno, principalmente anátidos (^{Barragán et al., 2002}; ^{SEMARNAT, 2009}).

A nivel mundial, los estudios sobre protozoarios y artrópodos asociados con la familia Anatidae son escasos o nulos, los que existen están dispersos o enfocados a una sola especie de protozoario o artrópodo (Pérez et al., 2014; ^{Sánchez-Montes et al., 2018}). En Norteamérica se han generado listados sobre protozoarios sanguíneos y del género Sarcocystis que afectan diferentes especies de anátidos, los cuales fueron identificados a través de sus características morfológicas, y más recientemente, mediante técnicas moleculares (^{Erickson, 1940}; ^{Cornwell, 1963}; ^{Kocan et al., 1979}; ^{Loven et al., 1980}; ^{Bennett et al., 1982}; ^{Bennett et al., 1991}; ^{Bennett et al., 1993}; ^{DeJong & Muzzall, 2000}; ^{Ramey et al., 2013}; ^{Reeves et al., 2015}; ^{Garvon et al., 2016}; ^{Meixell et al., 2016}).

En México, en las últimas décadas se han producido avances sobre la investigación de los helmintos que afectan a las aves acuáticas, sin embargo, los estudios relacionados con la distribución geográfica de parásitos en la familia Anatidae son pocos. La mayoría de las publicaciones incluyen descripciones de géneros o especies. No obstante, esta información se encuentra totalmente dispersa, a pesar de que las aves de esta familia constituyen un grupo importante para actividades cinegéticas del país y representan un ingreso económico sustancial para los pobladores locales que manejan estos recursos (^{Leopold, 1990}; ^{SEMARNAT, 2009}).

Debido a lo anterior, los objetivos de este estudio fueron colectar e identificar protozoarios y artrópodos en aves acuáticas de la familia Anatidae en dos localidades de Hidalgo y Jalisco, realizar una búsqueda bibliográfica en bases de datos especializadas, así como en colecciones científicas para recopilar información sobre protozoarios y artrópodos de estos hospederos en México, y enlistar las especies de protozoarios y artrópodos asociados a este grupo de vertebrados en nuestro país, así como generar mapas de distribución de las especies referidas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Trabajo de campo. Este estudio contó con el permiso otorgado por el Comité Interno para el Cuidado y Uso de los Animales (CICUA) de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México. Los animales fueron donados por cazadores que contaban con los permisos correspondientes para las actividades cinegéticas.

Trabajo de laboratorio. Para la búsqueda de protozoarios sanguíneos se realizaron cinco frotis post mortem por pato, se obtuvieron haciendo improntas del coágulo sanguíneo obtenido del corazón, con lo que se obtuvieron suficientes células sanguíneas para hacer un frotis fino y adecuado (^{Clark et al., 2009}). Posteriormente, los frotis fueron secados al aire y fijados en metanol al 95 % durante 1 min y se tiñeron con la tinción Diff-Quik. Para la búsqueda de Sarcocystis, a cada ejemplar se le revisó el cuello, los músculos de las piernas y los pectorales en busca de macroquistes. Las secciones de músculo donde se encontraron los macroquistes fueron cortadas en secciones de 1 cm³ y se fijaron en formol al 10 %, después se incluyeron en parafina y se cortaron con un grosor de 5 μm (^{Prophet et al., 1995}). Se tiñeron con hematoxilina y eosina. Posteriormente se observaron con un microscopio fotónico Leica DM750 (Leica Microsystems, México) a 40X. El procesamiento de las muestras se realizó en el Laboratorio de Diagnóstico de Parasitología y Laboratorio de Patología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia (FMVZ) de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Las especies de parásitos sanguíneos fueron determinadas a través del uso de una clave taxonómica especializada (^{Valkiūnas 2004}). Para determinar la prevalencia por especie de parásito, se observó cada frotis durante 15 min (30 min por ejemplar) con un microscopio a 1000X aumentos. Posteriormente, se hizo el registro como positivo o negativo y se determinó la prevalencia al calcular el número de huéspedes positivos de la población estudiada.

El procedimiento para colectar piojos y ácaros se realizó introduciendo al ejemplar en una bolsa hermética y rociando su superficie con un insecticida comercial a base de praletrina y fenotrina, después de pasados 10 min las plumas fueron cepilladas en dirección contraria a su disposición natural (^{Martin, 1994}). Los ectoparásitos fueron colectados sobre un papel filtro, preservados en alcohol al 70 %. Los especímenes fueron transportados al laboratorio antes mencionado.

En el caso de los ácaros, se colocaron en lactofenol para aclararlos y observar sus estructuras, el cual se calentó a 100 °C de tres a cinco min. Posteriormente, se montaron en porta y cubreobjetos con líquido de Hoyer. Las laminillas se dejaron secar en una estufa con una temperatura constante de 30 °C por 20 días, después de ese periodo de tiempo se sacaron de la estufa, se sellaron los bordes de la preparación con un líquido no soluble al agua (glyptal) y se etiquetaron (^{Krantz, 1978}). Los ácaros fueron observados y medidos bajo el microscopio óptico, además de ser fotografiados en un microscopio óptico Zeiss® (modelo Primostar 1) para identificarlos con ayuda de claves y literatura específica para ácaros plumícolas (^{Aksin, 2007}; ^{Bravo Mojica et al.,1988}; ^{Dabert, 1987}; ^{Gaud, 1996}; ^{Walter & Krantz, 2009}).

Los piojos se colectaron con pinzas o pinceles bajo el microscopio estereoscópico y fueron colocados en tubos Eppendorf con alcohol al 70 % para su fijación y conservación. La preparación de los ectoparásitos para su montaje en laminillas se realizó siguiendo el procedimiento de ^{Wirth y Marston (1968)}, con la modificación del uso de hidróxido de sodio al 10 % debido al grosor del exoesqueleto que presentan estos artrópodos. Posteriormente, se realizaron lavados con agua destilada y los especímenes se expusieron durante 30 min a una solución de ácido acético glacial al 10 %. La deshidratación se llevó a cabo mediante el uso de diferentes concentraciones de alcoholes (40 %, 70 % y 96 %) y un periodo de 24 horas en esencia de clavo (^{Guzmán-Cornejo et al., 2012}). Los ejemplares fueron fijados en Entellant® (Merk, Alemania) y secados en estufa a 30 °C. Para la determinación de los piojos, se utilizaron claves taxonómicas especializadas (^{Castresana et al., 1999}; ^{Clayton et al., 2015}; ^{Grossi et al., 2014}; ^{Martín Mateo, 1975}; ^{Martín Mateo et al., 1979-80}; ^{Price, 1971}).

Revisión de bibliografía. La base de datos de protozoarios y artrópodos asociados con aves de la familia Anatidae se construyó a partir de la recopilación de registros de literatura especializada; lo anterior se realizó mediante una búsqueda exhaustiva en la plataforma ISI Web of Science® y bases de datos como: BioOne, Google Scholar, Medline, Pubmed y Scopus. Se realizó la búsqueda para cada una de las 41 especies de anátidos referidos en el listado de aves de México (^{Berlanga et al., 2019}), mediante el uso de la siguiente combinación de términos, e.g., parásitos, patógeno, enfermedad infecciosa, enfermedades, parasitosis, parasitiasis, infección, infestación, patologías, ácaro, piojo, pulga, pato y Anas.

Búsqueda en colecciones biológicas. También se realizaron búsquedas de registros de protozoarios y artrópodos de diferentes colecciones científicas. Debido a que en México no existen colecciones para protozoarios, la búsqueda se hizo solo para el grupo de los artrópodos. Se revisaron registros de piojos, pulgas y ácaros en dos colecciones científicas: Colección Nacional de Ácaros, Instituto de Biología y Colección de piojos y pulgas “Alfredo Barrera”, Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Se descartaron aquellos registros de aves domésticas o en cautiverio (zoológicos, experimentos o mascotas). Los registros de protozoarios y artrópodos que se tomaron en cuenta fueron aquellos cuya información aparecía completa en tesis o memorias de congresos. Con respecto a los criterios de inclusión, solamente se conservaron aquellos registros que contribuían a la descripción de la diversidad parasitaria de aves acuáticas de la familia Anatidae.

Se elaboró una base de datos con el programa Access 2010 utilizando diferentes campos: 1) especie de anátidos; 2) taxón del protozoario o artrópodo; 3) localidad y estado de la República Mexicana donde el parásito fue encontrado; 4) referencia; 5) número y acrónimo de la colección científica donde el ejemplar fue depositado o la secuencia genética disponible en GeneBank y 6) coordenadas geográficas de cada localidad.

Los datos correspondientes al número de especies de artrópodos (piojos y ácaros) por cada especie de pato obtenidos de la literatura buscada en Web of Science y recursos adicionales (Cuadro 4), se ordenaron de manera alfabética por subfamilia y tribu de anátidos, de conformidad con trabajos previos (^{Edwards et al., 1989}; ^{Berlanga et al., 2019}; ^{Clements et al., 2019}).

Posteriormente, la base de datos fue exportada a un programa de Sistemas de Información Geográfica (ArcGis 10.4.1) para la elaboración de los mapas con la distribución actual de protozoarios y artrópodos asociados a la familia Anatidae en la República Mexicana.

RESULTADOS

Colecta de protozoarios y artrópodos en campo. Los nuevos registros que se aportan en el presente trabajo se obtuvieron a partir de 55 patos correspondientes a ocho especies: Spatula discors (Linnaeus, 1766), Spatula cyanoptera (Viellot, 1816), Spatula clypeata (Linnaeus, 1758), Mareca strepera (Linnaeus, 1758), Anas crecca (Linnaeus, 1758), Anas acuta (Linnaeus, 1758), Anas diazi (Ridgway, 1886) y Aythya collaris (Donovan, 1809). Con respecto a las especies hospederas, solamente A. diazi es residente y el resto son migratorias.

La colecta de especímenes se realizó durante los meses de noviembre del 2017 a febrero del 2018 en la Laguna de Metztitlán (n = 32), ubicada en la Reserva de la Biósfera de la Barranca de Metztitlán, en el estado de Hidalgo (20° 30’ 58’’ N, 98° 43’ 34’’ O) y en la Unidad de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre Patolajara (n = 23), en el estado de Jalisco (20° 39’ 42.8832’’ N, -103° 23’ 40.0632’’ O).

Los protozoarios se observaron en el 40 % de los anátidos estudiados, es decir, en 22 patos de los 55 estudiados. De la revisión de los frotis sanguíneos y la musculatura de los patos se identificaron dos especies de protozoarios: Haemoproteus nettionis (Johnston & Cleland, 1909) y Sarcocystis sp. (Fig. 1). El protozoario sanguíneo más común fue H. nettionis, reportándose en nueve especies de patos, con una prevalencia de 20 % (Cuadro 1).

Figura 1 Protozoarios colectados en aves acuáticas de la familia Anatidae en los estados de Hidalgo y Jalisco, México: a) Macroquistes de Sarcocystis sp. en los músculos pectorales de una cerceta canela (Anas cyanoptera); b) Estructura del macroquiste de Sarcocystis sp. en Anas cyanoptera. H-E, 10X; c) Haemoproteus nettionis en frotis sanguíneo de pato mexicano (Anas diazi). Diff-Quick, 40X. 

En cuanto al grupo de los artrópodos, se detectaron piojos distribuidos en tres taxa de la familia Philopteridae (Anatoecus, Anaticola, Acidoproctus); una especie de la familia Acistronidae (Holomenopon) y una especie de la familia Menoponidae (Trinoton querquedulae (Linnaeus, 1758)). Asimismo, se determinaron tres especies de ácaros correspondientes a dos familias Freyanidae (Freyana anatina (Koch, 1844), Freyana largifolia Megnin & Trouessart, 1884 y Avenzoariidae (Bdellorhynchus sp., F. largifolia y F. anatina) (Fig. 2). De los patos muestreados, el 70 % fue positivo a algún tipo de artrópodo (Cuadro 1). Las especies migratorias de anátidos que fueron más estudiadas y, como resultado, presentaron mayor cantidad de registros y riqueza de protozoarios y artrópodos fueron las pertenecientes a la tribu Anatini (Cuadro 2 y 3).

Figura 2 Artrópodos colectados en aves acuáticas de la familia Anatidae en los estados de Hidalgo y Jalisco, México: a) Bdellorhynchus sp. hembra; b) Freyana largifolia hembra; c) Freyana largifolia macho; d) Freyana anatina macho; e) Freyana anatina hembra. 

Revisión de bibliografía y colecciones biológicas

Protozoarios. Se obtuvieron 46 registros a partir del año 1991 hasta 2019 correspondientes a dos órdenes (Apicomplexa y Trypanosomatida), cuatro familias (Haemoproteidae, Sarcocystidae, Trypanosomatidae y Leucocytozoidae), cinco géneros (Sarcocystis, Haemoproteus, Leucocytozoon, Trypanosoma y Toxoplasma) y cinco especies (Trypanosoma avium Danilewsky, 1885, Toxoplasma gondii (Nicolle & Manceaux, 1908), Leucocytozoon simondi (Mathis & Leger, 1910), Sarcocystis rileyi (Stiles, 1893) y H. nettionis) asociados a 15 especies de patos. Sarcocystis sp. se encontró en 14.5 % de los patos. El huésped con la mayor cantidad de registros fue el pato A. diazi. Haemoproteus nettionis se detectó en el 20 % de las aves estudiadas. Los datos georreferenciados correspondieron a seis localidades de seis estados de la República Mexicana, destacando el Estado de México con 15 registros y Sinaloa con 13 (Fig. 3a).

Figura 3 Distribución geográfica de protozoarios (a) y artrópodos (b) identificados en aves acuáticas de la familia Anatidae en México. En la Figura 3b, el punto rosa hace referencia a piojos y el punto verde a ácaros. 

Artrópodos. De 1989 a 2019 se obtuvieron 41 registros de artrópodos en seis localidades de seis entidades federativas: Atarasquillo, Estado de México; Atlangatepec, Tlaxcala; Xochiltepec, Puebla; Tamuín, San Luis Potosí; Laguna de Metztitlán, Hidalgo; Patolajara, Jalisco; Chuburná, Yucatán. Con respecto a los piojos, se compiló información correspondiente a un orden (Phthiraptera), dos subórdenes (Amblycera e Ischnocera), dos familias (Menoponidae y Philopteridae), cinco géneros (Acidoproctus, Anaticola, Anatoecus, Holomenopon y Trinoton) y seis especies (Acidoproctus maximus Piaget,1878, Anaticola crassicornis (Scopoli, 1763), Anaticola mergiserrati (De Geer, 1778), Anatoecus dentatus (Scopoli, 1763), Holomenopon maxbeieri Eichler, 1954 y T. querquedulae).

En lo que se refiere a los ácaros, se recopiló información sobre un orden (Sarcoptiformes), un suborden (Oribatida), un cohorte (Astigmatina), dos superfamilias (Pterolichoidea y Analgoidea), dos familias (Freyanidae y Avenzoariidae), dos géneros (Bdellorhynchus y Freyana) y dos especies (F. anatina y F. largifolia).

La mayoría de los registros de los artrópodos se reportaron en Atarasquillo y Atlangatepec correspondientes al Estado de México y Tlaxcala, respectivamente (Cuadro 2; Fig. 3b). Los ectoparásitos que presentaron la mayor cantidad de registros fueron 12 hallazgos de T. querquedulae y 16 registros de F. anatina.

Cuadro 4 Número de especies de artrópodos (piojos y ácaros) por cada especie de pato, obtenidos de la literatura buscada en Web of Science y recursos adicionales. H, Huésped; Nh, Número total de huéspedes estudiados; E, Estados; Na, Número total de especies de artrópodos por especie de pato (Piojo/Ácaro). 

Subfamilia	Tribu	H	Nh	E	Na	Referencia
Anatinae	Anatini	Anas acuta Linnaeus, 1758	17	2	5 (3/2)	Díaz-Lara, 2019. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
		A. crecca Linnaeus, 1758	17	3	8 (6/2)	Díaz-Lara, 2019. Ortiz-Romero, 2014. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
		A. diazi Ridgway, 1886	19	4	7 (5/2)	Díaz-Lara, 2019. Ortiz-Romero, 2014. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
		Mareca americana (Gmelin, 1789)	7	1	3 (2/1)	Díaz-Lara, 2019. Padilla-Aguilar, 2018.
		M. strepera (Linnaeus, 1758)	27	3	9 (7/2)	Díaz-Lara, 2019. Ortiz-Romero, 2014. Padilla-Aguilar, 2018.
		Spatula cyanoptera (Vieillot, 1816)	6	2	4 (2/2)	Díaz-Lara, 2019. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
		S. clypeata (Linnaeus, 1758)	19	4	8 (6/2)	Díaz-Lara, 2019. Ortiz-Romero, 2014. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
		S. discors (Linnaeus, 1766)	27	5	6 (3/3)	Canaris & Lei, 1989. Díaz-Lara, 2019. Ortiz-Romero, 2014. Padilla-Aguilar, 2018. Presente estudio.
	Aythyini	Aythya affinis Eyton, 1838	3	3	4 (3/1)	Ortiz-Romero, 2014. Sánchez-Montes et al., 2018. Presente estudio.
	Oxyurini	Oxyura jamaicensis (Gmelin, 1789)	4	1	3 (2/1)	Díaz-Lara, 2019. Padilla-Aguilar, 2018.
Dendrocygninae		Dendrocygna autumnalis (Linnaeus, 1758)	1	1	2 (2/0)	Sánchez-Montes et al., 2018.

En este trabajo se documentan cinco especies de protozoarios (Sarcocystis sp., T. avium, T. gondii, L. simondi y H. nettionis) en 15 especies de patos (A. acuta, A. crecca, A. diazi, Anas platyrhynchos Linnaeus, 1758, A. collaris, Bucephala albeola (Linnaeus, 1758), Dendrocygna autumnalis (Linnaeus, 1758), Dendrocygna bicolor (Vieillot, 1816), Mareca americana (Gmelin, 1789), M. strepera, Oxyura jamaicensis (Gmelin, 1789), S. clypeata, S. cyanoptera, S. discors y Aythya affinis Eyton, 1838) que fueron identificados en siete entidades federativas de México (Coahuila, Durango, Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Sinaloa, Tlaxcala).

Del mismo modo, se proporciona información sobre ocho artrópodos, de los cuales cinco corresponden a los piojos Anaticola sp., A. crassicornis, A. dentatus, H. maxbeieri y T. querquedulae y tres ácaros, Bdellorhynchus sp., F. largifolia y F. anatina, que fueron detectados en 11 especies de hospederos (S. clypeata, O. jamaicensis, M. strepera, M. americana, D. autumnalis, A. affinis, A. acuta, A. crecca, A. diazi, S. cyanoptera y S. discors) en siete estados de México (Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Puebla, San Luis Potosí, Tlaxcala, Yucatán).

DISCUSIÓN

De las 145 especies de anátidos a nivel mundial, 41 se encuentran en México y de éstas, hasta el momento se han estudiado 15 especies de patos (A. acuta, A. crecca, A. diazi, A. platyrhynchos, A. collaris, B. albeola, D. autumnalis, D. bicolor, M. americana, M. strepera, O. jamaicensis, S. clypeata, S. cyanoptera, S. discors y A. affinis) en siete estados de México (Coahuila, Durango, Estado de México, Jalisco, Hidalgo, Sinaloa, Tlaxcala) para protozoarios. Con respecto a artrópodos, se han estudiado 11 especies de anátidos (S. clypeata, O. jamaicensis, M. strepera, M. americana, D. autumnalis, A. affinis, A. acuta, A. crecca, A. diazi, S. cyanoptera y S. discors) en siete estados de la república (Estado de México, Hidalgo, Jalisco, Puebla, San Luis Potosí, Tlaxcala y Yucatán). Es importante destacar que D. autumnalis, D. bicolor y A. diazi son especies residentes y el resto son migratorias.

De estas especies destaca el pato mexicano A. diazi con 24 registros. Esta ave se encuentra catalogada como especie amenazada (regulado estrictamente para su aprovechamiento) en el listado de la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}) y es considerada endémica de México. Esta especie se encuentra todo el año en nuestro país y es el único pato residente que se distribuye en los humedales interiores del Altiplano Mexicano (^{Leopold, 1959}; ^{Aldrich & Baer, 1970}; ^{Bellrose, 1980}; ^{Saunders & Saunders, 1981}; ^{Colón-Quezada, 2009}; ^{SEMARNAT, 2009}); lo anterior podría explicar por qué sobre esta especie existe un mayor número de estudios sobre protozoarios y artrópodos asociados, ya que al tener presencia en toda la República Mexicana se facilita su captura.

La mayoría de los protozoarios y artrópodos reportados en la literatura revisada, incluyendo el presente estudio, son muy comunes en aves acuáticas de la familia Anatidae (^{Cawthorn et al., 1981}; ^{Wobeser, 1981}; ^{Kutkienė & Sruoga, 2004}; ^{Valkiūnas, 2004}; ^{Kutkienė et al., 2006}; ^{Atkinson et al., 2008}). Ejemplo de lo anterior son los protozoarios del género Sarcocystis reportado en 13 anátidos. Su presencia en patos se puede atribuir a que dentro del ciclo biológico de este parásito los zorrillos (Mephitis mephitis) actúan como huéspedes definitivos, y estos al defecar los ooquistes en el agua contaminan el alimento que después es ingerido por los anátidos (huéspedes intermediarios) y es en los músculos de estas aves en donde se lleva a cabo la reproducción asexual (^{Cawthorn et al., 1981}; ^{Wobeser, 1981}; ^{Kutkiené & Sruoga, 2004}; ^{Kutkiené et al., 2006}).

En el presente estudio, H. nettionis fue el hemoprotozoario más común. Lo anterior se podría atribuir a que el vector díptero Culicoides downesi Wirth & Hubert, 1962 como probablemente otros ceratopogónicos que infectan a las aves acuáticas son comunes y abundantes en la región Neártica (^{Atkinson, et al., 2008}; ^{Mullen & Murphree, 2019}; ^{Valkiūnas, 2004}). Lo anterior también explica que la prevalencia reportada para este hemoparásito (20 %) es similar en todos los estudios realizados en nuestro país, la cual fue de 20 % en A. acuta, 12 % en A. crecca, 18.18 % en A. diazi, 11.11 % en M. americana, 30 % en M. strepera, 33.33 % en O. jamaicensis, 15.38 % en S. clypeata, 25 % en S. cyanoptera y 13.04 % en S. discors (^{Segura-Tinoco, 2019}).

En ninguno de los estudios realizados en México se encontró referido al género Plasmodium, incluyendo la presente investigación. Esto podría estar relacionado con la estrategia del hemosporidio de no producir cantidades elevadas de gametocitos durante el otoño y el invierno cuando las poblaciones del vector han declinado o son mínimas (^{Allan & Mahart 1989}). Por otro lado, el género Plasmodium se transmite por otra familia de dípteros, Culicidae, los cuales tienen diferentes requerimientos y necesitan temperaturas más altas para su desarrollo en comparación con muchos ceratopogónidos (^{Mullen & Murphree, 2019}). Otro factor que es importante resaltar es que los muestreos solamente se realizaron durante el periodo de caza, la cual se realiza durante la época invernal. Dentro de los artrópodos, un ejemplo son los piojos masticadores T. querquedulae y A. crassicornis que representaron nuevos registros. Ambos fueron reportados en nueve especies de patos, por lo que lo anterior se puede atribuir a que estos piojos masticadores son específicos de las especies de aves que parasitan (^{Castresana et al., 1999}; ^{Johnson & Clayton, 2003}; ^{Price, 1971}). Lo mismo ocurre con el ácaro F. anatina, que resultó ser el más común con 26 registros en 10 especies de anátidos (^{Mironov & Dabert, 2001}).

Con respecto a las otras especies residentes, D. bicolor y D. autumnalis, no están bajo ninguna categoría de protección (^{SEMARNAT, 2009}), y sólo se obtuvo un registro en Sinaloa y uno en San Luis Potosí. Es razonable especular que esto podría deberse a que los anátidos habitan principalmente en humedales costeros (^{DUMAC, 2005}); no obstante, son especies que tienen una distribución más restringida en esos ecosistemas. La mayor cantidad de registros y riqueza de protozoarios y artrópodos se obtuvo en las especies pertenecientes a la tribu Anatini. Lo anterior puede deberse a que estos patos son muy comunes en los humedales de toda la República Mexicana durante la época de invierno, por lo cual se facilita su muestreo (^{Carrera-González & de la Fuente-de León, 2003}).

De los protozoarios reportados en la literatura revisada, incluyendo el presente estudio, sólo se identificó uno con potencial zoonótico: T. gondii que presentó dos registros reportados en A. platyrhynchos en el estado de Durango (^{Alvarado-Esquivel et al., 2011}). Este protozoario es muy importante en la salud pública, ya que infecta al 30 % de la población humana a nivel mundial al consumir carne y otros alimentos infectados con quistes tisulares, pero puede llegar a ser del 80 % en algunos países y regiones (^{Dubey, 2004}; ^{Caballero-Ortega & Ortíz-Alegria, 2014}). Una forma de transmisión adicional a la oral es por vía sanguínea-placentaria, aunque se ha propuesto el paso de taquizoitos a través del líquido amniótico por deglución fetal (^{Montoya & Remington, 2008}). En México existen diversos estudios que estiman una seroprevalencia de toxoplasmosis de 40.0 % a 43.9 % (^{Caballero-Ortega et al., 2012}).

Con respecto a los artrópodos reportados, ninguno presenta potencial zoonótico (^{Atkinson et al., 2008}; ^{Saif et al., 2008}).

Ciertas características de los protozoarios y artrópodos, como su ciclo biológico, tamaño, localización, características morfológicas, entre otros, provocan que las investigaciones parasitológicas en aves acuáticas sea todo un reto (^{Kutkiené et al., 2006}). El primer problema es la obtención de las muestras biológicas, la mayoría de los individuos revisados se obtuvieron mediante donaciones de los cazadores; otra limitante es el corto periodo de tiempo para los muestreos, ya que solamente se pueden realizar durante la temporada de caza que tiene una duración de tres meses. La mayoría de los estudios que se analizaron indican dentro de su metodología que los muestreos se realizaron en el periodo invernal, que es la temporada de caza en México; en este periodo se permiten las actividades cinegéticas (^{SEMARNAT, 2009}). Lo anterior ocurre entre los meses de noviembre a enero cuando llegan a los humedales mexicanos alrededor del 7 al 17 % de anátidos (aproximadamente 100 millones de ejemplares principalmente de la Familia Anatidae), los cuales se mezclan con las poblaciones de patos residentes (^{SEMARNAT, 2009}). De todos los trabajos revisados, la mayoría realizó la identificación de los protozoarios y artrópodos utilizando caracteres morfológicos y escasos son los estudios que utilizaron análisis moleculares; lo anterior solo lo realizaron para los protozoarios del género Sarcocystis encontrados en músculos de Spatula clypeata, el cual fue identificado como S. rileyi (^{Padilla-Aguilar et al., 2016}).

Con respecto a la distribución geográfica de los protozoarios y artrópodos en aves de la familia Anatidae en México, la mayoría de los registros se concentran en los humedales de centro del país (Estado de México, Hidalgo y Jalisco). Estos lugares reúnen las condiciones ecológicas necesarias para que se lleve a cabo la interacción huésped-parásito y exista un equilibro, por lo que algunas especies de protozoarios sanguíneos no tienen el potencial para causar daño a las aves acuáticas (^{Valkiūnas 2004}; ^{Garvon et al., 2016}).