INTRODUCCIÓN

Las especies que pertenecen a la familia Braconidae tienen amplia distribución alrededor del mundo. Se les puede encontrar en diversos ecosistemas, tanto en climas tropicales como en templados, pero son menos comunes en zonas desérticas y en regiones polares (^{Sharkey, 1993}). La mayoría de las especies de esta familia se han especializado como parasitoides de otros insectos, aunque algunas tienen hábitos fitófagos (^{Macëdo & Monteiro, 1989}; ^{Infante et al., 1995}). La importancia de estos himenópteros parasitoides reside no sólo en que pueden regular las poblaciones de sus hospederos en ambientes naturales o en ofrecer alternativas para el control biológico de insectos plaga, sino también en que pueden ser utilizados como bioindicadores para monitorear cambios en un ecosistema afectado por actividades antropogénicas (^{Delfín-González & Burgos, 2000}). En México, la familia Braconidae es muy diversa y abundante en todos los ecosistemas terrestres; sin embargo, sólo se conoce una pequeña fracción (704 especies; ^{Coronado-Blanco & Zaldívar, 2014}) del total de especies registradas en el mundo (21,221 especies; ^{Yu et al., 2016}), lo cual es el resultado de la existencia de escasos entomólogos que trabajan la taxonomía de estos himenópteros parasitoides (^{Figueroa et al., 2013}). En particular, se sabe que Blacus es un género que incluye a más de 200 especies (^{van Achterberg, 1988}; ^{Belokobylskij, 1995}; ^{Sánchez-García, 2001}; ^{Sánchez-García et al., 2003}; ^{Ahmad & Ahmed, 2008}; ^{Shamim & Ahmed, 2015}; ^{Yu et al., 2016}; ^{Lee et al., 2020}), de las cuales sólo 18 están registradas en México (^{Coronado-Blanco, 2013}; ^{Coronado-Blanco & Zaldívar, 2014}). Las hembras de estas especies parasitan a larvas de escarabajos fitófagos, especialmente de las familias Anobiidae, Cerambycidae, Cryptophagidae, Curculionidae, Melyridae, Nitidulidae, Scolytidae y Staphylinidae (^{van Achterberg, 1988}).

Entre los estudios taxonómicos que han aportado información de esta familia de avispas en México se encuentran: los que determinan faunas regionales a nivel de género (ejemplo; Braconidae de Guanajuato, ^{Sánchez-García et al., 1998}; Braconidae de Michoacán, ^{Figueroa et al., 2012}), los que describen nuevas especies en un género de importancia para control biológico o de un género que tiene un número reducido de especies (ejemplo; Exasticolus van Achterberg, ^{López-Martínez et al., 2011}; Eurytenes Foerster, ^{Figueroa et al., 2013}), los que reportan revisiones taxonómicas de géneros de interés para una o varias regiones (ejemplo; Triaspis Haliday, ^{López-Martínez & Romero-Nápoles, 2004}; Crassomicrodus Ashmead, ^{Figueroa et al., 2011}), y los que publican listados de la diversidad de especies (ejemplo; ^{Coronado-Blanco, 2013}). A pesar del interés por generar información de este grupo de insectos en diferentes ecosistemas, muchas veces éste se pierde porque no siempre resulta posible la identificación a nivel de especie debido a la falta de revisión taxonómica de muchos géneros (^{Lewis & Whitfield, 1999}). En este contexto, en México los estudios faunísticos de esta familia en áreas forestales son escasos y, más aún, de aquellos que intentan conocer la diversidad de especies de estos parasitoides en ecosistemas con un determinado grado de perturbación. Desafortunadamente, muchas de las áreas forestales actuales se encuentran en constante riesgo de ser afectadas por actividades de deforestación, razón por lo cual es necesario realizar estudios faunísticos a nivel de especie de estos himenópteros antes que la fauna y flora local sean modificadas en composición y diversidad (^{Figueroa et al., 2009}).

En México, las áreas silvestres protegidas incluyen una amplia variedad de categorías de manejo, tales como reservas naturales, parques nacionales, estaciones científicas, refugios de vida silvestre, zonas protectoras forestales, reservas de la biosfera, entre otras (^{Jardel, 1995}; ^{SEMARNAT-CONANP, 2016}). En el estado de Michoacán, una entidad con gran diversidad climática y geográfica, se encuentran el Parque Nacional Cerro de Garnica (PN C-Garnica) y la Zona Protectora Forestal Los Azufres (ZPF Los Azufres), dos áreas forestales que no han sido estudiadas y que pudieran albergar especies endémicas de estas avispas parasitoides. Por ello, en el presente estudio se determinaron las especies del género Blacus Nees (Braconidae, Blacinae) en estos dos ecosistemas forestales y se realizó una comparación de ambas áreas mediante la evaluación de la riqueza, diversidad, abundancia y similitud.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La captura de especímenes del género Blacus se realizó una vez cada mes, desde marzo de 2008 hasta febrero de 2010, en el PN C-Garnica y en la ZPF Los Azufres. Estas áreas se localizan al noreste del estado de Michoacán (Fig. 1) en la subprovincia Mil Cumbres, del sistema montañoso del Eje Neovolcánico Transversal. El clima de estas áreas es templado subhúmedo con lluvias en verano (^{García, 2004}), con precipitaciones de 1,000 a 1,200 mm y temperaturas promedios anuales de entre 18 y 30°C. En cada área de estudio se marcó un transecto lineal de ~250 m donde se colocaron cinco parcelas, cada una de 5 × 5 m y separadas por 50 m. En el PN C-Garnica, este transecto se ubicó entre las coordenadas 19° 40’ 2.60’’ N -100° 49’ 42.96’’ O (2,938 m s.n.m.) y 19° 39’ 53.85’’ N -100° 49’ 36.80’’ O (2,967 m s.n.m.), en el municipio de Queréndaro. Su vegetación está conformada por varias especies de pinos (Pinus pseudostrobus Lindl., P. leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham., P. montezumae Lamb. y P. teocote Schiede ex Schltdl. & Cham.), asociadas con encinos (Quercus laurina Humb. & Bonpl. y Q. crassifolia Humb. & Bonpl.) y ailes (Alnus jorullensis Humboldt, Bonpland & Kunth). Sin embargo, mucha de su vegetación original se encuentra fuertemente alterada por la tala de árboles, existiendo en su lugar abundancia de plantas herbáceas de las familias Labiatae (= Lamiaceae) y Compositae (= Asteraceae) (^{Vargas-Márquez, 1997}). En la ZPF Los Azufres, el transecto se ubicó entre las coordenadas 19° 45’ 33.38’’ N -100° 41’ 21.77’’ O (2,548 m s.n.m.) y 19° 45’ 23.65’’ N -100°41´16.66´´O (2,577 m s.n.m.), en el municipio de Zinapécuaro. Su vegetación está conformada por bosque mixto de oyamel-pino (Abies religiosa [H.B.K.] Schl. et Cham. y Pinus sp.) y el estrato arbustivo por especies de las familias Compositae, Labiatae, Leguminosae, Polygalacea y Solanaceae (^{Martínez et al., 1987}). El área ubicada en la ZPF Los Azufres se encontró en mejores condiciones de conservación que en el PN C-Garnica que tenía más áreas abiertas por la reducción de la cobertura forestal.

Figura 1 Ubicación de los sitios de captura de avispas del género Blacus en Michoacán. a: PN C-Garnica (tres coberturas vegetales en 4.86 ha); b: ZPF Los Azufres (dos coberturas vegetales en 4.5 ha). 

Elaboración de mapa de cobertura vegetal. Para construir el mapa de cobertura vegetal de las áreas forestales PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres se descargaron imágenes Landsat 7 ETM+ de Nivel 1 y de Nivel 2 de la página https://earthexplorer.usgs.gov (5 de marzo de 2009). Las imágenes de cada nivel estaban compuestas por bandas espectrales (una imagen por banda) de 30 metros de resolución en el espectro visible (azul, verde, rojo), en el infrarrojo cercano (IRC), en el infrarrojo medio (IRM 1 y 2) y en el infrarrojo térmico (IRT). Las imágenes del Nivel 1 se descargaron porque adicionalmente incluía una imagen pancromática de 15 metros de resolución espacial, mientras que las imágenes del Nivel 2 contenían información de cada banda en unidades de reflectancia. Con la imagen pancromática y una imagen multibanda (obtenida al juntar todas las bandas espectrales del Nivel 2 en una sola imagen) se construyó un mapa de cobertura vegetal para el PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres. Previamente, se realizó una clasificación no supervisada de 10 clases con el algoritmo k-means del programa ENVI 5.1 (Exelis, Visual Information Solutions, Inc.), donde a cada clase se le asignó un tipo de cobertura vegetal. La clasificación se validó utilizando regiones de interés de grupos de pixeles de las diferentes clases de la imagen pancromática, en donde se obtuvo una precisión general asociada a la clasificación de 96.2% y un índice de Kappa de 0.95. Para verificar que el tipo de cobertura correspondiera a la clase asignada, se comparó también con imágenes de alta resolución de GoogleEarth (^{Champo-Jiménez et al., 2012}; ^{España-Boquera & Champo-Jiménez, 2016}). En la elaboración del mapa, se adoptó la clasificación de cobertura vegetal propuesta por ^{Varo-Rodríguez et al. (2016)}. Después, se hizo un recorte del mapa de cobertura vegetal para delimitar el área muestreada de ambos sitios. Finalmente, considerando grupos de pixeles de cada clase, se calculó el área (hectáreas = ha) de cada tipo de cobertura vegetal encontrada en el PN C-Garnica y en la ZPF Los Azufres con el mismo programa ENVI.

Captura de especímenes. En cada parcela se colocaron aleatoriamente, y a nivel del suelo, 15 platos rectangulares de plástico (27 × 20 × 5 cm) de color amarillo (= platos-trampa) (^{Mena-Mociño et al., 2016}), siendo instalados un total de 75 platos-trampa en las cinco parcelas ubicadas en el transecto. Estos platos-trampa, cada uno con 980 ml de agua + 10 ml de detergente Salvo®, como medio de retención, se mantuvieron en las parcelas de muestreo durante 48 h. Después de este tiempo, en cada área de estudio se tamizó el contenido de cada plato-trampa para extraer los insectos, mismos que se conservaron hasta su procesamiento en un solo frasco de plástico de 250 ml que contenía alcohol al 70% (= individuos por mes/área de estudio). En laboratorio, los especímenes de Blacus se separaron para su curación, conteo, montaje y determinación con las claves de ^{van Achterberg (1976}; ¹⁹⁸⁸⁾ y ^{Sánchez-García (2001)}. En ambas áreas de estudio, el número de individuos de cada especie que se capturaron en un mes determinado se complementaron (~90% de coincidencia en el avistamiento mensual de las diferentes especies de Blacus en los dos años) con el del mismo mes del siguiente año para conocer una fenología anual generalizada de las especies de Blacus. Todos los ejemplares se depositaron en la Colección Entomológica del Instituto de Investigaciones Agropecuaria y Forestales (IIAF) de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Análisis de datos. La diversidad de especies de Blacus se analizó para cada área estudiada. La abundancia se determinó de acuerdo con el número total de individuos recolectados por especie. Los datos de número de individuos promedio por mes de Blacus de cada área estudiada se sometieron a una prueba de t de Student con el programa JMP^® versión 8.0. Debido a que las varianzas no fueron homogéneas, aún con la transformación de los datos a log₁₀, se utilizó la prueba no paramétrica de U de Mann-Whitney (p < 0.05). Para comparar gráficamente los patrones de abundancia de las especies de Blacus para cada área, se elaboraron curvas de rango-abundancia de Whittaker (Log₁₀ de la abundancia proporcional sobre eje Y; ^{Magurran, 2004}). Por otro lado, la diversidad de cada área se estimó con el índice de Shannon-Wiener, el índice de dominancia de Simpson y la equitatividad de Pielou. El índice de diversidad de Shannon-Wiener se comparó mediante una prueba de t, modificada por Hutchenson (^{Zar, 2005}), mientras que los índices de Simpson y de Pielou mediante pruebas de permutación. La similitud entre las dos áreas estudiadas se calculó con el índice de Jaccard. La riqueza de especies esperada para cada área se calculó con los estimadores Chao 2 y Jackknife 2. La completitud del inventario de cada área de estudio y del total muestreado se calculó como una proporción entre el valor de la riqueza de especies observada y el estimador Chao 2. Todos estos análisis se realizaron usando el software PAST versión 3.01 (^{Hammer et al., 2001}).

RESULTADOS

En el PN C-Garnica se identificaron tres tipos de cobertura vegetal, mientras que en la ZPF Los Azufres solamente dos (Fig. 1). El área de negro en la Figura 1b indicó ausencia de datos en la imagen multibanda. Para ambos sitios, el gris obscuro correspondió a un bosque cerrado, el gris intermedio a un bosque semicerrado y el gris claro a un bosque abierto. El Cuadro 1 muestra más área de zona de bosque cerrado en la ZPF Los Azufres (32% de 4.5 ha) que en el PN C-Garnica (12.96% de 4.86 ha). En contraste, hubo más área de bosque semicerrado en el PN C-Garnica que en la ZPF Los Azufres. Solo se encontró área de bosque abierto en el PN C-Garnica (18.52% de 4.86 ha).

En ambas áreas de estudio se capturaron 172 especímenes del género Blacus, pertenecientes a cinco subgéneros y 17 especies, de las cuales 12 son conocidas y cinco resultaron nuevas para la ciencia (Cuadro 2). Del total de los especímenes, 145 (13 especies) se capturaron en el PN C-Garnica y 27 (10 especies) en la ZPF Los Azufres. En el PN C-Garnica se capturaron significativamente más especímenes por mes del género Blacus que en la ZPF Los Azufres (12.1 ± 4.0 vs 2.3 ± 1.20; U = 7.85 P = 0.005 [n = 12, para cada área]). Las especies Blacus aulacis ^{van Achterberg, 1976}; B. basitarsis ^{Sánchez & Wharton, 2010}; B. compressiventris ^{van Achterberg, 1976}; B. cracentis ^{van Achterberg, 1976}; B. longipetiolatus ^{Sánchez & Wharton, 2010}; B. parastigmaticus ^{Sánchez, Wharton & Romero, 2003}; y Blacus sp3 se encontraron solamente en el PN C-Garnica, mientras que B. huitepec ^{Sánchez & Wharton, 2010}, Blacus sp1, Blacus sp2 y Blacus sp5 solamente en la ZPF Los Azufres. Las capturas de especímenes del género Blacus en el PN C-Garnica ocurrieron en todos los meses del año, excepto en mayo; mientras que en la ZPF Los Azufres solamente en cinco meses (junio, septiembre, octubre, noviembre y diciembre). En el PN C-Garnica las mayores capturas ocurrieron en octubre y noviembre, mientras que en la ZPF Los Azufres fue en noviembre. La única especie que se encontró en casi todos los meses del año en el PN C-Garnica fue B. trapezoides ^{van Achterberg, 1976} (Cuadro 2).

La estructura de la comunidad de avispas del género Blacus, basada en las curvas de rango-abundancia, mostró diferencias en la dominancia (especies con el mayor número de individuos) y equitatividad (repartición del número de individuos entre las especies presentes) de especies entre ambas áreas de estudio (Fig. 2). Visualmente, se encontró más equitatividad en la ZPF Los Azufres (menor inclinación en la curva rango-abundancia) que en el PN C-Garnica; sin embargo, los índices de dominancia de Simpson y el de equitatividad de Pielou mostraron valores similares y sin diferencias significativas entre ambas áreas (0.19 vs 0.17, p = 0.63 y 0.84 vs 0.80, p = 0.92, respectivamente). Las especies dominantes en el PN C-Garnica fueron Blacus collaris (Ashmead, 1894), B. trapezoides y Blacus julianae ^{Sánchez & Figueroa, 2010}; mientras que en la ZPF Los Azufres fueron B. julianae y B. trapezoides. Según el índice de Shannon-Wiener, la diversidad de especies también fue muy similar entre el PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres (2.06 y 1.94, respectivamente) y no se encontró diferencia significativa entre ambas áreas de estudio (t = 0.59; p = 0.55). Ambas áreas compartieron el 35% de las especies registradas (índice de Jaccard = 0.35). Los estimadores de riqueza de especies Chao 2 y Jackknife 2 para el PN C-Garnica (16.3 ± 4.8 y 17.1 ± 5.5, respectivamente) y la ZPF Los Azufres (20.9 ± 3.5 y 22.5 ± 1.5, respectivamente) predijeron valores por encima de la riqueza observada (13 y 10 especies para el PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres, respectivamente). La eficiencia de muestreo para el PN C-Garnica fue del 80% y para la ZPF Los Azufres fue del 48%.

Figura 2 Curvas de rango-abundancia de las especies del género Blacus en dos ecosistemas forestales del estado de Michoacán. Baula: B. aulacis; Bbasi: B. basitarsis; Bcolla: B. collaris; Bcomp: B. compressiventris; Bcrac: B. cracentis; Bjuli: B. julianae; Blong: B. longipetiolatus; Bpara: B. parastigmaticus; Brufi: B. ruficornis; Bsp1: Blacus sp1.; Bsp2: Blacus sp2.; Bsp3: Blacus sp3.; Bsp4: Blacus sp4; Bsp5: Blacus sp5; Bthor: B. thoracicus; Btrap: B. trapezoides; Bhuit: B. huitepec. 

DISCUSIÓN

En los últimos 15 años, en el estado de Michoacán se ha registrado 0.09% de deforestación de los bosques templados (^{Mas et al., 2017}). Desafortunadamente, en muchas de las áreas forestales deforestadas poco se conoce sobre su composición y diversidad biológica, lo que indica que cualquier estudio faunístico que se realice de manera sistematizada contribuye a un mejor conocimiento de la biodiversidad existente. Sin embargo, el deterioro de los ecosistemas requiere valorarse, por lo que se recurre a medidas indirectas que pueden obtenerse del monitoreo de especies de insectos que pueden ser utilizados como bioindicadores (^{Meléndez-Ramírez et al., 2014}). ^{Idris y Hasmawati (2002)} mencionaron que existe mucha información sobre la respuesta que tienen algunas especies de lepidópteros y coleópteros a la perturbación forestal, pero muy poco se conoce sobre las avispas parasitoides de la familia Braconidae. Al respecto, en el presente trabajo se planteó un estudio comparativo de diversidad de especies del género Blacus que permitiera elucidar los efectos que han provocado las actividades humanas sobre las áreas forestales PN C-Garnica (área más alterada según el mapa de cobertura vegetal elaborado con imágenes satelitales) y la ZPF Los Azufres, ubicadas en el Eje Neovolcánico Transversal en el estado de Michoacán.

En este estudio se determinaron 12 especies conocidas y cinco especies nuevas del género Blacus, lo que indica que en las dos zonas forestales exploradas se encontró el 67% del total de especies registradas para México (sin incluir las especies nuevas). Hasta hace una década, sólo existían registros de ocho especies del género Blacus en el estado de Michoacán (B. basitarsis, B. huitepec, B. julianae, B. longipetiolatus, B. parastigmaticus, B. ruficornis [Nees, 1811], B. thoracicus ^{van Achterberg, 1976} y B. trapezoides; ^{Sánchez-García, 2001}; ^{Figueroa et al., 2009}; ^{Sánchez-García et al., 2010}), pero con la determinación de B. aulacis, B. collaris, B. compressiventris y B. cracentis como nuevos registros, se incrementó el número de especies para este estado de la República Mexicana. Este número de especies capturadas coincide con la predicción hecha por ^{Wharton y Mercado (2000)}, quienes mencionaron que la mayor riqueza de especies de Blacus en México se encontraría en bosques de altas elevaciones, incluido el Eje Neovolcánico Transversal. En relación con la riqueza y abundancia de las especies de Blacus, en el PN C-Garnica se capturaron más especies (13 vs 10) y más individuos por mes (12.1 ± 4.0 vs 2.3 ± 1.20) que en la ZPF Los Azufres. Sin embargo, en términos de diversidad, y según el índice de Shannon-Wiener, no se encontraron diferencia significativa entre ambas áreas de muestreo, lo que indica que las dos áreas de estudio tienen similar estructura de sus comunidades. Este mismo resultado se reflejó en la similitud de los valores de equitatividad que se encontraron en ambas áreas de estudio, aun con las diferencias en abundancia. A este respecto, en la ZPF Los Azufres se encontró la equitatividad ligeramente más alta (0.84) como resultado del efecto del bajo número de especímenes capturados y de las mínimas abundancias por especie, mientras que en el PN C-Garnica la equitatividad fue ligeramente más baja (0.80) probablemente por el efecto de las tres especies dominantes (B. collaris, B. julianae y B. trapezoides).

El índice de Shannon-Wiener sugiere que el PN C-Garnica mantiene una estructura similar a la comunidad de Blacus de la ZPF Los Azufres; sin embargo, es la medida de la riqueza, y en especial el número de especies exclusivas (65% de especies no compartidas), las que podrían explicar la alteración que tiene el PN C-Garnica a consecuencia de la tala de árboles. Esto, en concordancia con la hipótesis de que los ambientes perturbados son más susceptibles a ser colonizados por especies oportunistas e invasoras como una respuesta a la liberación de recursos (ocasionada por el disturbio) (^{Suding et al., 2004}). En este estudio, la razón del por qué hubo más riqueza (especialmente de las siete especies únicas) y abundancia de especies de Blacus en el PN C-Garnica, pudiera explicarse por la relación denso-dependiente que tuvieron con sus respectivos hospederos, debido a que estos parasitoides pueden reflejar la abundancia de estos por la necesidad que tienen para reproducirse (^{Delfín-González & Burgos, 2000}). Al modificarse la estructura de la vegetación también se modifica la fauna asociada y, como consecuencia, la disponibilidad de hospederos (abundancia de larvas de diferentes especies de escarabajos). En ese sentido, la existencia en el PN C-Garnica de una diversidad de especies de plantas herbáceas con diferentes momentos de sucesión ecológica pudo haber propiciado las condiciones para incrementar la diversidad de especies en los tres niveles tróficos (plantas-insectos fitófagos-parasitoides) (^{Martin-Piera, 1997}; ^{Lewis & Whitfield, 1999}), incluyendo la diversidad de adultos de Blacus que encontraron refugio y abundancia de recursos alimenticios (néctares y polen) en dicha vegetación (^{Jervis et al., 1993}; ^{Banks, 2003}). Existe evidencia que apoya esta hipótesis en los estudios con avispas de ^{Chay-Hernández et al. (2006)} y ^{Castillo-Sánchez et al. (2019)}, quienes encontraron más diversidad y abundancia de icneumónidos y bracónidos en parcelas con vegetación herbácea comparado con las que no tuvieron este tipo de vegetación. Los mismos autores indicaron que la diferencia entre ambas áreas estudiadas fue debido a que estos himenópteros parasitoides encontraron entre la vegetación secundaria las condiciones óptimas para reproducirse, disponibilidad de hospederos, así como alimento para los adultos (ejemplo, néctar y polen de diferentes especies de plantas). ^{Lewis & Whitfield (1999)} también encontraron más especies de bracónidos (60% del total) en dos zonas con mayor grado de perturbación comparadas con una zona menos perturbada (50% de las especies).

Por otra parte, con la abundancia registrada se determinó una fenología generalizada de las especies de Blacus en los diferentes meses del año. Por ejemplo, en el PN C-Garnica, B. parastigmaticus y B. aulacis se encontraron, respectivamente, en los meses de abril y octubre, mientras que B. trapezoides se capturó en casi todos los meses del año (excepto mayo). La variación estacional de las especies de Blacus encontrada en el presente estudio podría atribuirse a la sincronización que existe con sus hospederos, ya que estos permiten que algunas especies se encuentren con mayor frecuencia en un periodo específico del año, mientras que en otro periodo la abundancia de las mismas especies disminuye, como sucedió con B. collaris. Al respecto, ^{Briceño et al. (2006)} reportaron que la abundancia de las avispas Alysiinae (Braconidae), parasitoides de dípteros, en tres ambientes naturales de Venezuela, estuvo relacionada con la presencia y disponibilidad de sus hospederos durante el año.

La riqueza de especies de Blacus obtenida con el estimador Chao 2 fue 1.6 veces mayor que la observada, tanto para el PN C-Garnica como para la ZPF Los Azufres, mientras que con el estimador Jackknife 2 fue 1.7 veces mayor para ambas áreas estudiadas. Esto sugiere que Chao 2 fue el estimador que menos sobrestimó la riqueza esperada de especies, ya que estimó ocho y seis especies por encontrar para el PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres, respectivamente. De manera similar, ^{Lewis y Whitfield (1999)} determinaron que el estimador Chao 2 fue el que menos sobrestimó la riqueza de las comunidades de avispas bracónidas en un estudio realizado en tres zonas con diferente grado de perturbación (manejo silvícola) del Bosque Nacional Ouachita (Arkansas, EUA).

Finalmente, este estudio reveló que las áreas forestales PN C-Garnica y la ZPF Los Azufres mantienen una alta diversidad de especies del género Blacus. La mayor abundancia de estos parasitoides, así como la mayor riqueza de especies y especies exclusivas se encontraron en el área PN C-Garnica, la cual tiene mayor grado de perturbación. Esto sugiere que las especies del género Blacus pudieran estar respondiendo a los cambios (perturbaciones) en el ambiente de los bosques y así aprovechar la modificación y las nuevas oportunidades que se generan para incrementar su riqueza. Este estudio servirá de base para otros más específicos en los cuales se analice el potencial de estos insectos para indicar el deterioro de los ecosistemas.