INTRODUCCIÓN

En México, se cosechan aproximadamente 8 millones 217 mil toneladas de cítricos producidos en una superficie cercana a las 600 mil hectáreas, de las cuales, el cultivo de limón Persa representa el 19% (^{SIAP, 2019}). Veracruz, Tabasco y Oaxaca, en orden de importancia, son los estados con mayor producción nacional de este cultivo. Sin embargo, esta producción se encuentra amenazada por la enfermedad del huanglongbing de los cítricos (HLB), considerada como la más destructiva (^{Wang et al., 2016}), ya que a nivel mundial ha provocado la muerte de más de 60 millones de árboles (^{Das et al., 2007}) y alrededor de 200 millones de árboles se han visto afectados en 40 países de Asia, África, Oceanía y en el norte y sudamérica (^{García-Darderes, 2009}).

En México, el HLB se detectó por primera vez en el año 2009 en el estado de Yucatán, asociada con la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas) (^{Trujillo-Arriaga, 2009}), bacteria que es transmitida de manera persistente por el insecto Diaphorina citri (^{Aubert, 1987}). En el estado de Tabasco, D. citri se reportó por primera vez en el 2005 (^{Sánchez-Soto & Martínez-Arboleda, 2006}), este insecto provoca pérdidas directas como plaga, debido a los daños que ocasionan los hábitos alimenticios en la superficie de hojas, peciolos, yemas axilares y brotes tiernos de las ninfas y adultos (^{Alemán et al., 2007}), además del daño generado por la transmisión de la bacteria Candidatus Liberibacter (^{Halbert & Manjunath, 2004}). El huanglongbing de los cítricos se detectó en Tabasco a finales del 2012 (^{Trujillo-Arriaga, 2012}) y actualmente se encuentra presente en algunas plantaciones comerciales de limón Persa del municipio de Huimanguillo, por lo que la eliminación de plantas infectadas con CLas y el control de D. citri son las medidas más importantes para retrasar y reducir los efectos del HLB.

Diaphorina citri presenta un ciclo de vida hemimetábolo, después de la eclosión del huevo, pasa por cinco estadios ninfales ápteros y una etapa adulta alada (^{Grafton-Cardwell et al., 2013}). La duración en estado de huevo es de cuatro días, y los cinco estadios ninfales se desarrollan en un periodo de aproximadamente 13 días (^{Ramírez-Sánchez et al., 2016}), el adulto puede llegar a vivir de tres a cuatro meses, y su desarrollo y ciclo de vida se altera en función de las condiciones ambientales (^{Yang et al., 2006}). El rango óptimo de temperaturas para el crecimiento de la población de D. citri es de 25 a 28°C (^{Liu & Tsai, 2000}). Los adultos generalmente se mueven constantemente entre plantas de cítricos, sin embargo, cuando su nicho es perturbado pueden dispersarse de tres a cinco metros dentro del huerto (^{López et al., 2005}). Igualmente, ^{Boina et al. (2009)}, determinaron que adultos de D. citri pueden desplazarse hasta 100 metros en tres días, mientras que ^{Lewis-Rosenblum et al. (2015)} reportaron que estos insectos se pueden dispersar hasta 2 km en un lapso de 12 días, a su vez, ^{Aurambout et al. (2009)} señalaron que la dispersión de D. citri a mayores distancias se logra por adultos que se elevan de cinco a siete metros de las plantas y pueden ser arrastrados por las corrientes de viento, hasta 4 km o más, dependiendo de la velocidad del viento.

El manejo del HLB y D. citri en México se lleva a cabo mediante la implementación de Áreas Regionales de Control (ARCOs), donde se realizan actividades de: vigilancia epidemiológica en huertos comerciales y en traspatios, eliminación de plantas positivas, monitoreo sistemático catorcenal de D. citri, recomendaciones de control (con aplicaciones químicas), además de la recuperación de áreas dañadas con el uso de plantas certificadas (^{SENASICA, 2018}). Desde el año 2015, en el estado de Tabasco se cuenta con un ARCOs donde se implementan estas estrategias para el manejo del HLB. Dada la importancia que representa D. citri como vector de CLas, y que actualmente se encuentran plantaciones de limón Persa conviviendo con plantas enfermas (datos no publicados) el monitoreo de este insecto es un componente estratégico para reducir la dispersión del HLB y, a su vez, para tomar medidas de control y reducir oportunamente las altas poblaciones. Entre los criterios establecidos para impactar a las poblaciones de D. citri se han implementado umbrales de intervención (U.I), como es el caso del U.I de 0.2 adultos por trampa por muestreo para el continente americano, definido por ^{Monzó et al. (2015)}, y el U.I de un adulto por trampa por muestreo, implementado para el estado de Tabasco por el Grupo Técnico de la Campaña Fitosanitaria Contra Plagas Reglamentadas (datos no publicado). Así, el objetivo de esta investigación fue conocer la fluctuación espacio-temporal de Diaphorina citri en el ARCOs de la zona citrícola de Huimanguillo, Tabasco y determinar los periodos de mayor densidad poblacional y riesgo de dispersión del HLB.

MATERIALES Y MÉTODOS

Este estudio se basó en el análisis de la base de datos del monitoreo de Diaphorina citri realizado en la zona citrícola de Huimanguillo, de marzo a diciembre del 2019, como parte del ARCOs 1 de la campaña contra plagas reglamentadas de los cítricos. Este monitoreo se realizó en 141 sitios de muestreos separados aproximadamente a 700 m y distribuidos en toda la zona citrícola. En cada sitio de muestreo se instalaron 20 trampas amarillas pegajosas ubicadas al sureste de cada plantación, en una línea de 40 plantas, colocando una trampa cada dos árboles, a una altura entre 1 a 2 m, con referencia al suelo. Cada trampa estaba identificada con un número; además de estar georreferenciadas (coordenadas geográficas) y de contar con el nombre del productor del sitio de monitoreo, la superficie del huerto y el tipo de especie citrícola cultivada. De manera catorcenal, de cada trampa por sitio de muestreo, se registró el número de D. citri capturado y se colocó una nueva trampa. La base de datos fue proporcionada por el Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tabasco (CESVETAB), la cual fue descargada del Sistema de Monitoreo de Diaphorina (SIMDIA) que se encuentra en el Sistema de Alerta Fitosanitaria del Estado de Sonora (SIAFESON).

Área de estudio. El área de estudio comprende el ARCOs 1 de la zona citrícola de la sabana de Huimanguillo, ubicada al centro-sureste del municipio de Huimanguillo (Fig. 1), se localiza entre las coordenadas geográficas extremas: 17.95° y 17.57° latitud norte, y -93.43° y -93.76° de longitud oeste. La zona citrícola está conformada por 78 comunidades que ocupan una superficie de aproximadamente 11,533 hectáreas, de las cuales, el 97% corresponde al cultivo de limón Persa. Presenta temperaturas superiores a 20°C en la mayoría de los meses. La temperatura máxima del mes más cálido es de 36°C, la temperatura mínima del mes más frio es de 18.5°C y la temperatura media es de 26°C; en los meses de junio a enero se registran precipitaciones de 2,080 mm, sin embargo, en los meses de febrero a mayo se presenta un periodo seco, las mayores precipitaciones ocurren en la parte sur (^{Salgado-García et al., 2007}).

Figura 1 Localización del área de estudio en la zona citrícola del municipio de Huimanguillo, Tabasco, México. 

Para el análisis espacio-temporal de D. citri se conformaron bases de datos con los valores acumulados mensuales del conteo de adultos de D. citri por trampa, posteriormente se obtuvo el promedio de adultos por sitio de marzo a diciembre del 2019, con la ayuda del programa Excel. En total se generaron 10 bases de datos en formato CSV (texto delimitado por comas) que fueron importadas en el programa de uso libre QGIS versión 3.12.1 (QGIS, 2009). Con estas bases se realizaron los mapas mediante Distancia Inversa Ponderada (IDW), los cuales se representaron en escalas de densidades de insectos promedios por trampas y por sitios de muestreo con los valores de 0, 0.2, 0.25, 1, 1.05 y >2, con base en el riesgo que representan.

Para conocer el patrón de distribución espacial de D. citri en la zona citrícola de Huimanguillo, se calcularon las medias y varianzas de las capturas de adultos mensuales y se aplicaron los siguientes índices de dispersión:

*Índice de dispersión (Id) o relación varianza-media (Ecuación 1), los valores iguales a 1 indican una disposición espacial aleatoria, menos que 1 indica una disposición espacial regular o uniforme, y los valores significativamente mayores que 1 indican una disposición agregada (^{Pielou, 1960}).

Donde: S² es la varianza y x_ la media muestral.

*Coeficiente de Green (Cx) (Ecuación 2), se basa en la relación varianza/media muestral. Valores negativos muestran un patrón uniforme, valores positivos muestran un patrón de agregación y valores iguales a 0 representan una distribución aleatoria (^{Green, 1966}).

Donde: S² es la varianza y x_ la media muestral.

*Ley de Potencial de Taylor “b” también utiliza la relación entre la varianza y la media muestral y viene dada por la Ecuación 3.

Donde: a es un factor escalar, S² es la varianza, x_ es la media muestral y “b” es el índice de dispersión.

De acuerdo con ^{Taylor (1961)}, cuando el índice “b” es significativamente mayor que 1, la distribución espacial es agregada; cuando es igual o cercano a 1 el patrón es aleatorio y cuando es menor que uno la distribución es uniforme. Para obtener el valor del índice “b” de la ecuación se calculó el logaritmo de las medias y varianzas, con ellas se realizó una regresión lineal simple con el logaritmo de la varianza como variable dependiente (y) y el logaritmo de la media como variable independiente (x). Los análisis anteriores fueron realizados utilizando el programa estadístico Statgraphics Centurion XVI versión 16.1.02 (Statpoint Technologies, USA).

RESULTADOS

De marzo a diciembre 2019 se le dio seguimiento a la población de Diaphorina citri en 141 sitios citrícolas en la sabana de Huimanguillo. Diaphorina citri se encontró presente durante todo el periodo de estudio en toda la zona citrícola. De manera regional, la densidad poblacional se mostró baja los tres primeros meses de estudio (marzo, abril y mayo), con respecto a las densidades poblacionales registradas en los meses siguientes. La densidad poblacional aumentó desde junio hasta alcanzar un pico poblacional en el mes de septiembre, y decreció constantemente a partir del mes de octubre. Las densidades más bajas se registraron en el mes de mayo (Fig. 2).

Figura 2 Fluctuación poblacional de Diaphorina citri de marzo a diciembre en la zona citrícola de Huimanguillo, Tabasco (las líneas verticales indican el error estándar). 

En la Figura 3 se muestran los mapas de la fluctuación espacio-temporal de D. citri en la zona citrícola de Huimanguillo de marzo a diciembre del 2019, donde se destaca el promedio de adultos capturados por sitio. En los meses de marzo a mayo se registraron bajas densidades poblaciones, el 97% de los sitios registró promedios de D. citri por debajo del umbral de intervención (U.I) regional en el ARCOs Tabasco, de un adulto por trampa, aunque en marzo y abril, en el 3% de los sitios ubicados en la parte centro y sureste de la zona citrícola el promedio de insectos capturados fue superior al U.I. En el mes de mayo, el 100% de los sitios monitoreados registró promedios por debajo del U.I.

Figura 3 Fluctuación espacio-temporal de Diaphorina citri de marzo a diciembre del 2019 en la zona citrícola de Huimanguillo, Tabasco. 

En el mes de junio, las densidades poblacionales registradas del 10% de los sitios, duplicaron el U.I regional, estos se ubican en siete comunidades de la parte centro-norte y sureste de la zona citrícola. En julio continuó en aumento la densidad de población, el 18% de los sitios ubicados en 15 comunidades de la parte noroeste superaron el U.I con promedios superiores a dos insectos por trampa, de los cuales, las siete comunidades del mes anterior presentaron altas densidades nuevamente. En agosto se observó una disminución en las densidades poblacionales de D. citri, y sólo el 6% de los sitios muestreados registraron promedios de D. citri por encima del U.I regional, estos sitios ubicados en cuatro comunidades de la parte centro y sureste de la zona citrícola. Sin embargo, en el mes de septiembre se registró un incremento abrupto, de modo que el 31% de los sitios monitoreados registraron densidades poblacionales por encima del U.I regional (> 3 adultos por trampa), dichos sitios ubicados en 17 comunidades de la parte noroeste de la zona citrícola. En el mes de octubre disminuyó la densidad poblacional, sin embargo, una cuarta parte (26%) de los sitios mantuvieron promedios por encima del U.I regional en la misma zona que en el mes de septiembre, 15 de 17 comunidades. En noviembre continuó decreciendo la densidad poblacional, solo en el 6% de los sitios se superó el U.I regional, dichos sitios ubicados en cuatro comunidades de la parte centro-sur. En el mes de diciembre las densidades poblacionales disminuyeron significativamente, dado que el 97% de los sitios registró densidades promedio por debajo del U.I regional (un adulto por trampa).

En cuanto al patrón de distribución regional de la población de D. citri, en el Cuadro 1 se muestra el número de trampas revisadas por mes y el valor calculado de dos índices. El índice “Id” mostró valores mayores a 1 en todos los meses evaluados, el índice de Green mantuvo valores mayores a cero y el índice “b” de la Ley de Potencia de Taylor con valor de 1.656 en el modelo S²= 1.66 + 1.656 m (p= < 0.0001, r² = 0.89) indican un patrón agregado. Por lo cual, con los tres índices evaluados, se encontró que D. citri presenta un patrón de distribución agregado en la zona citrícola de Huimanguillo de manera regional.

DISCUSIÓN

Diaphorina citri estuvo presente durante todo el estudio, lo que se explica con ^{Alemán et al. (2007)} ya que D. citri no presenta una etapa de diapausa, encontrándose todo el año. Asimismo, ^{Hernández-Landa et al. (2013)}, quienes estudiaron la dinámica espacio-temporal de D. citri en limonaria en Veracruz, encontraron que los adultos de D. citri están presentes durante todo el año con un pico poblacional en verano. A su vez, ^{García-Garduza et al. (2013)} estudiaron la fluctuación de D. citri en un huerto comercial de limón Persa en Huimanguillo, Tabasco, y encontraron que los promedios más altos de D. citri se registraron en los meses de marzo a julio, con un pico poblacional en julio, no obstante, en este estudio la mayor densidad poblacional se registró de junio a octubre con un pico poblacional en septiembre para toda la zona citrícola de Huimanguillo. En este periodo hubo sitios de monitoreo ubicados en la parte oeste de la zona citrícola que constantemente mantuvieron altas densidades poblacionales (>1 adulto por trampa), por lo que las acciones de manejo en estos sitios deberían ser supervisadas con mayor frecuencia ya que las densidades poblacionales encontradas pueden servir como focos de infestación, lo cual representa un riesgo para la dispersión del HLB ya que D. citri puede desplazarse desde 100 m hasta 2 km (^{Boina et al., 2009}; ^{Lewis-Rosenblum et al. 2015}).

En la mayoría de los meses de estudio, la densidad poblacional de D. citri superó el umbral de intervención utilizado en el continente americano de 0.2 insectos por trampa (^{Monzó et al., 2015}), con excepción del mes de mayo. Sin embargo, el umbral de intervención utilizado en el ARCOs del estado de Tabasco de un adulto por trampa, se rebasó en los meses de junio a noviembre. Asimismo, se observó que la temperatura no fue un factor limitante en las densidades poblacionales de D. citri, a pesar de que Nava et al. (2007) mencionan que temperaturas superiores a los 32°C son desfavorables para el desarrollo de D. citri, en los meses donde se registraron temperaturas de 32°C o superiores, hubo altas densidades poblacionales (Fig. 2), lo que puede indicar que D. citri ya se encuentra adaptada a las altas temperaturas que se presentan en la zona. Al respecto, ^{Beattie y Barkley (2009)} informaron que las poblaciones de D. citri son fácilmente adaptables a regiones con altas temperaturas. No obstante, en los meses donde se registraron las temperaturas más frescas (noviembre y diciembre) las densidades poblacionales de D. citri disminuyeron, esto puede atribuirse a que la actividad del insecto se reduce considerablemente y el movimiento tiende a ser limitado durante los meses más fríos (^{Qureshi & Stansly, 2009}), así como la frecuencia de brotes en el árbol es menor (^{García-Garduza et al., 2013}).

Los picos más altos de precipitación, coincidieron con las altas densidades poblacionales de D. citri (Fig. 2 y 4), sin embargo, en estudios realizados por ^{Aubert (1987)} y ^{Moschini et al. (2010)} mencionan que precipitaciones mensuales con valores superiores de 150 mm reducen drásticamente la población ya que pueden arrastrar huevos, ninfas o adultos de D. citri de los brotes en que se encuentran, por lo que, en este estudio no se observó que este factor fuera un limitante para las densidades poblacionales del insecto, ya que aún con precipitaciones por encima de los 150 mm se observaron densidades altas de D. citri. De igual manera, los meses de seca (abril y mayo) coincidieron con las densidades poblacionales más bajas.

Figura 4 Fluctuación de la temperatura y precipitación de enero a diciembre del 2019 en la zona citrícola de Huimanguillo, Tabasco. 

Con respecto al patrón espacial que presenta D. citri en la zona citrícola, los resultados encontrados en este estudio coinciden con los patrones de distribución espacial de agregación encontrados por varios autores en diferentes hospederos, por ejemplo, ^{Wang (1981)} y ^{Sétamou y Bartels (2015)} en el cultivo de mandarina; ^{Tsai et al. (2000)}, ^{Soemargono et al. (2008)}, ^{Miranda et al. (2011)} y ^{Hernández-Landa (2013)} en limonaria; ^{Sétamou et al. (2008)} y ^{Costa et al. (2010)} en el cultivo de naranja valencia; ^{Sétamou y Bartels (2015)} en pomelos; y ^{Bayles et al. (2017)}) en cítricos de traspatios. Este patrón de agregación se puede atribuir a que los adultos prefieren asentarse y depositar sus huevos en la planta huésped donde se desarrollaron (^{Kobori et al., 2011}). De acuerdo con estos resultados, se sugiere que el muestreo de las poblaciones de D. citri debería cubrir la mayor superficie del cultivo. De igual manera, el control de las poblaciones de D. citri debería dirigirse a las plantaciones de comunidades con mayores densidades poblacionales que a aplicar en toda la superficie del cultivo, ya que este patrón de distribución indica que las poblaciones se agrupan en parches o aglomerados dejando espacios libres.

CONCLUSIONES

Las densidades poblacionales más altas de D. citri se presentaron en verano y principios de otoño (de junio a octubre) con un pico poblacional en septiembre. El comportamiento espacial de las poblaciones de D. citri en el cultivo de limón Persa a nivel regional fue de tipo agregado. Diaphorina citri se encuentra presente en toda la zona citrícola, sin embargo, se observa que las plantaciones que se encuentran en la parte noroeste registran las mayores densidades poblacionales y, considerando que las plantaciones que actualmente conviven con el HLB se encuentran en esta zona, las altas densidades poblacionales de D. citri que se registran representan un peligro para las plantaciones de limón Persa vecinas y que actualmente se encuentran libres de CLas.