INTRODUCCIÓN

Enterolobium schomburgkii (Benth.) Benth. es una especie endémica de Amazonia y posee una amplia distribución geográfica en el área Neotropical, desde América Central, Amazonia legal, noroeste, sudeste y sur de Brasil, extendiéndose hasta Argentina, Uruguay, Paraguay y Bolivia. Es un árbol heliófilo de 10 a 50 m de altura y 12 a 80 cm de diámetro; además de su importancia ecológica como fijadora de nitrógeno, la madera de esta especie es muy apreciada (^{Mesquita, 1990}). ^{Mesquita (1990)} describió el fruto de E. schomburgkii, como indehiscente, contorcido, de color castaño a negro y de consistencia sub-leñosa, con 3-4 cm de diámetro por 1-3 cm de grosor. El epicarpio presenta superficie glabra; el mesocarpio tiene consistencia fibrosa a leñosa y una coloración castaña; el endocarpio es blanco pálido. La semilla es elíptica, de coloración amarillo azufre, con las dimensiones de 0.7 cm de largo por 0.4 cm de ancho, posee latencia física causada por impermeabilidad del tegumento al agua y es necesaria la aplicación de tratamientos de superación de latencia para lograr su germinación. Las semillas de especies forestales son depredadas por diferentes grupos de insectos; esto ocurre naturalmente en los ecosistemas, variando la intensidad del daño de un lugar a otro entre las especies y entre árboles de una misma especie; sin embargo, la acción depredadora en muchos casos llega a ser de importancia económica, debido al alto grado de semillas inviables.

Entre los insectos consumidores de semillas encontramos diversas especies de los órdenes Diptera, Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera (^{Janzen, 1971}). Dentro del orden Coleoptera, los brúquidos, conocidos comúnmente como “gorgojos”, pertenecen a la familia Bruchidae y se alimentan de semillas, principalmente de leguminosas (^{Romero-Nápoles & Johnson, 2004 a}; ^b; ^{Yus et al., 2007}). El desarrollo de la etapa inmadura lo llevan a cabo dentro de las semillas, nutriéndose de los tejidos y pudiendo afectar las tasas de germinación y, por lo tanto, los procesos de mantenimiento de las especies vegetales (^{Ríos et al., 2005}). Autores como ^{D´Aubeterreet al. (2012)}, ^{Marques et al. (2011)} y ^{Garlet et al. (2011)}, consideran a algunas especies de brúquidos plagas por dañar las semillas y reducir su dispersión.

En los últimos años se ha notado un interés creciente y se han desarrollado diversas investigaciones con el objetivo de conocer la diversidad, incidencia y daños de los brúquidos en diferentes partes del mundo (^{Luna et al., 2006}; ^{Donato et al., 2010}; ^{Garlet et al., 2011}; ^{Romero-Nápoles, 2011}; ^{Romero-Nápoles & Westcott, 2011}; ^{Boscardin et al., 2012}; ^{de la Cruz Pérez et al., 2013}; ^{Romero-Gómez et al., 2014}; ^{Lugo-García et al., 2015}; ^{Mojena & Barreto, 2016}). La falta de información sobre la distribución de los brúquidos dificulta la comprensión y pronóstico de su comportamiento, poniendo en riesgo las poblaciones vegetales susceptibles a ser atacadas y sufrir una disminución en las tasas de reproducción (^{Quiróz-Sodi et al., 2016}). En la literatura no se encuentra registro de la asociación entre insectos y semillas deE. shomburgkii. Sólo se hace referencia, de manera aislada, a las especies de brúquidos que se han recolectado en especies de plantas de este género. El objetivo del presente estudio fue registrar el insecto asociado a las semillas de E. schomburgkii, determinar la ocurrencia, cuantificar y evaluar el efecto del daño provocado sobre la calidad fisiológica y capacidad de germinación de las semillas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Frutos de varios árboles de E. shomburgkii recogidos directamente del suelo de forma aleatoria (11° 51’ 33.’’ S, 055° 29’ 51’’ O, 373 msnm) en el municipio de Sinop, Mato Grosso, Brasil, donde este árbol es utilizado en bosques urbanos, fueron llevados al laboratorio de semillas del Instituto de Ciencias Agrarias y Ambientales de la Universidad Federal de Mato Grosso, Campus Universitario de Sinop, para el secado de los frutos, extracción y limpieza de las semillas, realización de las pruebas de germinación, determinación de la ocurrencia y el nivel de daño.

Una muestra aleatoria de 60 frutos fue seleccionada para la extracción, secado de semillas, cálculo del número de semillas por frutos y el número de semillas por kilogramo. Para el cálculo de semillas dañadas fueron seleccionadas al azar 13 sub-muestras, en donde se contaron éstas y se clasificaron en dos categorías: sanas y dañadas. Se consideraron dañadas aquellas que presentaban señales de orificios de emergencia del imago, y/o con insectos en su interior; posteriormente se pesaron las semillas de las dos categorías en balanza electrónica de precisión de la marca Marte, modelo AY 220. Las semillas de las dos categorías fueron colocadas en recipientes independientes y mantenidas en condiciones de laboratorio (temperatura de 29ºC ± 2ºC) y humedad relativa del aire (80% ± 10%). Los recipientes fueron monitoreados diariamente para el conteo y el número final de insectos adultos emergidos de las semillas. Se utilizó una Lupa de Mesa Led (aumento 8X) para localizar orificios y/o la presencia del insecto en el interior de las semillas. Los insectos emergidos fueron colocados en frascos con alcohol 70%, para su posterior identificación.

La tasa de depredación (Tp) de las semillas se calculó en base a la relación entre el número de semillas depredadas (Np) y el total de semillas extraídas de los frutos (Ns) multiplicado X 100, utilizando la siguiente fórmula (^{Romero-Nápoles et al., 2005}):

El consumo de sustrato por los insectos fue determinado por la diferencia entre el peso de semillas sanas y depredadas, utilizando 10 muestras de 100 semillas para cada categoría, usando una balanza electrónica de precisión. Después de la cuantificación de los daños provocados por el insecto, se calculó el peso de la materia seca, el contenido de humedad de las semillas (con base en el peso fresco), así como la calidad fisiológica de éstas expresada como el porcentaje de germinación. Para determinar el contenido de humedad y el peso de la materia seca, las semillas fueron colocadas en una estufa (105 ± 3°C) por 24 horas, conforme la recomendación de las Reglas para el Análisis de Semillas (^{MAPA, 2009}).

Para el estudio de germinación fueron seleccionadas cuatro sub-muestras de 25 semillas para cada categoría (sana y dañada), éstas fueron colocadas en cajas Gerbox con papel Germitest humedecido y colocadas en un germinador (BOD) a temperatura de 30^oC y 12 horas luz. Para romper la latencia de las semillas sanas, se utilizó el tratamiento de escarificación mecánica lateral con lija. Las observaciones fueron diariamente, teniendo como criterio de germinación la emisión de la raíz primaria. Al finalizar la prueba, la cual tuvo una duración de cinco días, se determinó el porcentaje e índice de velocidad de germinación de acuerdo con las siguientes fórmulas citadas por ^{Mojena y Barreto (2016)}. A las semillas no germinadas y dañadas se les realizó la prueba de viabilidad por medio de la disección de la semilla e inmersión en tetrazolio al 2% durante 24, 48 horas. Aquellas semillas que no tenían cotiledones ni embrión se consideraron vanas.

El material está depositado en la Colección Entomológica del Instituto de Ciencias Agrarias y Ambientales de la Universidad Federal de Mato Grosso - CUS Sinop, y algunos ejemplares en la Colección de Insectos del Colegio de Postgraduados de Montecillo, Edo. de México, México (CEAM).

RESULTADOS

La especie consumiendo las semillas de E. shomburgkii fue identificada como Mimosestes enterolobii ^{Kingsolver & Johnson, 1978}. Todavía no hay registros con relación a su distribución entre los estados brasileños; el único dato para el país es de un espécimen determinado por C. D. Johnson y depositado en la colección Texas A&M University, Department of Entomology, USA (TAMU), con la siguiente información: Para Faz, Taperinha, 16/XI/1969, Campbell J. M. & B.A. Campbell. ^{Kingsolver & Johnson (1978)}, describieron la especie de insectos colectados en Panamá. Posteriormente ^{Romero-Nápoles et al. (2017)} ampliaron su distribución para Costa Rica y Brasil; mencionando erróneamente como plantas hospederas a Parkinsonia aculeata L. y Prosopis juliflora (Sw.) DC., cuando en realidad, hasta el momento, la única planta hospedera para M. enterolobii es E. shomburgkii.

El daño de este brúquido se puede identificar por los orificios que dejan los adultos en la testa de la semilla al momento de la emergencia (Fig. 1A-D). Las larvas se desarrollan dentro de la semilla, permanecen durante el estado de pupa y, finalmente, los adultos emergen de las semillas de E. shumburgkii para iniciar el período reproductivo.

Figura 1 A) Fruto de Enterolobium shomburgkii; B) Semilla sanas; C) Semilla depredada de E. shomburgkii; D) Adulto de Mimosestes enterolobii. Escala A y C = cm, B = mm. 

El peso promedio de un fruto fresco de E. shomburgkii fue de 13.67 g y el número promedio de semillas por fruto fue de 23.2 (± 0.25 ES); valores similares a lo reportado por ^{Bonadeu y Santos (2013)}, que registraron 22-30 semillas por fruto, y por ^{Ramos y Ferraz (2008)} con 4-22. En promedio se registraron 1,522.89 semillas por kilogramo. De las 13 sub-muestras analizadas, se retiraron 1,772 semillas (136.30 semillas por sub-muestra), de las cuales 1,629 estaban sanas (91.93%) y 143 dañadas, con una tasa de depredación (Tp) de 8.07%.

El contenido de humedad de las semillas fue de 6.74% (S= 0.0067; Syx = 0.0030; CV= 10.03). El peso promedio de una semilla sana fue de 0.66 g, mientras que el de una semilla depredada fue de 0.04 g. Por diferencia se obtuvo que el sustrato consumido por un insecto fue de 0.61 g, correspondiente a una pérdida de 93.35% de la semilla.

El porcentaje de germinación de las semillas sanas fue de 100%, todas germinaron en cinco días con un índice de velocidad de germinación (IVG) de 4.40. Se corroboró también que las semillas depredadas no germinan, a pesar de que éstas se mantuvieron en la cámara de germinación. En los tejidos muertos, donde no hay actividad respiratoria, las enzimas deshidrogenadas están inactivas, no ocurre reacción entre la solución de tetrazolio y, consecuentemente, las semillas permanecen descoloridas (Fig. 2 A, B).

Figura 2 A) Semillas sanas mostrando el cotiledón y embrión; B) Semilla mostrando el efecto del daño causado por Mimosestes enterolobii después del teñido con la sal de tetrazolio. Escala = A y B en cm. 

DISCUSIÓN

Los brúquidos son coleópteros conocidos como "gorgojos" o "escarabajos de las semillas" y sus estados inmaduros se alimentan de semillas de alrededor de 34 familias de plantas, principalmente de leguminosas (^{Romero-Nápoles & Johnson, 2004}). Económicamente, este grupo destaca como una plaga primaria o secundaria al producir daños leves e incluso la pérdida total de las semillas. Aunque la mayoría de las especies de esta familia de insectos regula las poblaciones de plantas silvestres, en el futuro podrían incorporarse como plagas al ámbito productivo, por lo que el conocimiento y grado de daño de sus insectos asociados es importante para la toma de decisiones en el manejo de los productos o subproductos generados (^{Romero-Nápoles et al., 2005}).

El género Mimosestes se encuentra exclusivamente en el Nuevo Mundo y se distribuye desde Argentina y Chile en América del Sur, al sudoeste de los Estados Unidos y el Caribe (^{Romero-Nápoles & Johnson, 2004}), alimentándose de una amplia diversidad de plantas hospederas (^{Romero-Nápoles, 2011}).

El insecto registrado en este trabajo es consumidor de semillas de E. shomburgkii, corroborando lo señalado por ^{Ramírez y Traveset (2010)}, quienes citan que, entre los insectos depredadores de semillas, los de la familia Bruchidae están entre el grupo más representativo dentro del orden Coleoptera. Las larvas de este coleóptero utilizan solamente una semilla como fuente alimentaria, parece que optimizan el consumo de los tejidos de ésta, donde también encuentran cobijo.

Daños causados por insectos del género Mimosestes en semillas de especies forestales son reportados por ^{Romero-Gómez et al. (2009)} donde registran pérdidas entre 10.6 y 20.5% en Acacia pennatula. Por otro lado, ^{Lugo-García et al. (2015)}, citan que las larvas de Mimosestes mimosae ocasionaron daños al 22.2% de las semillas de Acacia cochliacanthay y 39.5% de Parkinsonia florida. Otros brúquidos consumidores de semillas del género Enterolobiun son citados por ^{Donato et al. (2010)}. Los valores registrados para M. enterolobii no superan a lo anotado por los autores anteriormente citados.

La prueba de tetrazolio demostró que las larvas de M. enterolobii consumieron los cotiledones y el embrión de las semillas de E. shomburgkii; sin embargo, en términos general presentaron un bajo porcentaje de semillas dañadas por las larvas.