Introducción

La mayoría de las poblaciones dentro de las comunidades donde coexisten se ven afectadas de un modo u otro por los depredadores, y la calidad y cantidad de forraje, pero los factores que lo determinan son poco entendidos (^{Sinclair et al., 2003}). Esto es mucho más evidente entre poblaciones de depredadores y presas donde los depredadores tope suelen ser importantes reguladores de las poblaciones de las especies de presas (^{Pierce et al., 2012}).

El venado bura (Odocoileus hemionus Rafinesque, 1817) es la principal presa del puma en ecosistemas desérticos (^{Ackerman et al., 1986}; ^{Cashman et al., 1992}; ^{Logan & Sweanor 2001}; ^{Villepique et al., 2011}). Aun así, el puma no está de modo alguno restringido a esta presa, y puede cambiar de presa en respuesta a cambios en la abundancia dentro de las comunidades de presa (^{Leopold & Krausman, 1986}; ^{Kamler et al., 2002}; ^{Rosas-Rosas et al., 2003}; Holl et al., 2004; ^{McKinney et al., 2006b}).

La depredación por puma (Puma concolor Linnaeus, 1771) sobre borrego cimarrón (Ovis canadensis Shaw, 1804) se considera como un factor de mortalidad que afecta la dinámica poblacional de los borregos y la frecuencia de esta depredación están influenciada por el venado bura (^{Wehausen, 1996}; ^{Schaefer et al., 2000}; ^{Logan & Sweanor, 2001}; ^{McKinney et al., 2006b}). La depredación por puma sobre borrego cimarrón en áreas donde es simpátrico con la población de venado bura ha llevado a las poblaciones de borrego cimarrón (O. c. sierrae Grinnell, 1912) a la categoría de en peligro de extinción en Sierra Nevada, California (^{Schaefer et al., 2000}; ^{Villepique et al., 2011}) y lo mismo ocurre con la población de borrego cimarrón (O. c. cremnobates Elliot, 1904) en Peninsular Ranges, California (Boyce et al., 1996 en ^{Schaefer et al., 2000}), así como a la declaratoria de biológicamente extirpada a la población de borrego cimarrón (O. c. mexicana Merriam, 1901) en la Sierra de San Andrés, Nuevo Mexico (^{Logan & Sweanor, 2001}). ^{Rominger (2017)} sugiere que la conversión de los ecosistemas de pastizal a matorral por la supresión de fuego llevó al venado al bura a hábitat del borrego cimarrón seguido por los pumas, además de la respuesta numérica de los pumas a la extirpación del lobo (Canis lupus Linnaeus, 1758) en las áreas donde el canido dominaba, por lo que resulta en una trampa ecológica, debido a que la estrategia anti-depredador de los borregos es más eficiente al acoso del lobo que al asecho del puma.

El efecto Allee describe un escenario en el cual una población en números bajos se ve afectada por una positiva relación entre el crecimiento poblacional y densidad, lo cual incrementa la probabilidad de extinción (^{Courchamp et al., 1999}), donde la supervivencia y el éxito reproductor disminuye debido a la reducción en la defensa contra depredadores y reducción en el forrajeo (^{Mooring et al., 2004}). Generando que la estrategia anti-depredador en los borregos cimarrones se vuelvan ineficiente en grupos pequeños, haciendo a la población más susceptible a un colapso catastrófico o extinción (^{Mooring et al., 2004}; ^{Bourbeau-Lemieux et al., 2011}).

Las translocaciones han sido una importante herramienta de manejo para la reintroducción y restauración de las poblaciones del borrego cimarrón en su rango histórico en Canadá, Estados Unidos, y México (^{Mooring et al., 2004}; ^{Romiger et al., 2004}). Sin embargo, en todas las reintroducciones los borregos sufren depredación por puma poco tiempo después de la translocación (^{Chow, 1991}; ^{Wehausen, 1996}; ^{Rominger et al., 2004}; ^{McKinney et al., 2006b}; ^{Janke, 2015}) debido a que después de una reubicación un borrego cimarrón tarda en aclimatarse según ^{Clapp et al. (2014)} un promedio de 29.3 días con rangos individuales de 0 a 70 días. Además de que, las reubicaciones inducen al estrés crónico aumentando la vulnerabilidad en los individuos, resultando en la disminución de la probabilidad de establecimiento de la población (^{Dickens et al., 2000}), por lo que el puma como depredador oportunista, toma ventaja de la presa más vulnerable (^{Logan & Sweanor, 2001}). Aunque una consideración especial es que a pesar de que la depredación por puma sobre borrego cimarrón ocurre de manera esporádica e impredecible, probablemente haya individuos de puma que se tornan especialistas en una presa (^{Logan & Sweanor, 2001}; ^{Reale & Festa-Bianchet, 2003}).

En el año 2000 Cementos Mexicanos (CEMEX) inició un programa de reintroducción del borrego cimarrón (especie sujeta a protección especial bajo la NOM-059-SEMARNAT-2010; ^{SEMARNAT, 2010}) dentro de su rango de distribución geográfico histórico en la Sierra del Carmen al norte de Coahuila. El programa empezó con la adquisición de 144,000 ha, dentro del Área Natural Protegida de Flora y Fauna de Maderas del Carmen y parte de la ANPFF de Ocampo con fines de conservación y restauración, más la construcción de un encierro de cerco alto (2.4 m) con una extensión de 5,000 ha, libre de depredadores, en Pilares, Ocampo, Coahuila, para la crianza de borrego cimarrón con el objetivo de repoblar la región de donde fueron extirpados. Durante los años del 2000 al 2002 se capturaron 51 borregos como pie de cría en Sonora, en la reserva del Yaquí, Punta Cirios, San Ramón e Isla Tiburón para translocarlos y liberarlos en el criadero de Pilares. Y en el año 2004 se capturaron 32 borregos más de la reserva del Yaquí, para liberarlos en la Sierra del Carmen, dando inicio al regreso de esta especie a su estado silvestre después de >50 años de haber sido extirpada (^{McKinney & Villalobos, 2005}).

El conocimiento de cómo la depredación por pumas (P. c. stanleyana Goldman, 1938) afecta la supervivencia de la población de borrego cimarrón (O. c. mexicana) en la Sierra del Carmen es importante para entender la relación depredador-presa y el diseño de estrategias efectivas de conservación, al mismo tiempo se evaluó la disponibilidad de presa alternativa como el venado bura (O. h. crooki, Mearns, 1897) y el afecto de esta interacción. Se plantea la hipótesis, de que el tamaño de la población de venado bura determinará el tamaño de la población del puma, entre mayor la población mayor será la presión de depredación en la población del borrego cimarrón.

Materiales y métodos

Área de estudio. La región de Maderas del Carmen se ubica en el extremo noroeste del estado de Coahuila (en la frontera con Texas, E.U.A.), entre las coordenadas (28°42’- 29°21’ N y 102°22’- 102°55’W). El norte y noroeste del área está limitada por el Río Bravo y colinda con el Parque Nacional Big Bend y al oeste y al sur por la carretera Melchor Múzquiz-Boquillas del Carmen, al este limita con el camino de terracería El Melón-La Linda; políticamente forma parte de los municipios de Ocampo, Acuña y Múzquiz. El rango de elevaciones va desde los 500 m en los márgenes del Río Bravo hasta los 2,720 m. La temperatura media anual es de unos 18 a 22°C. La precipitación pluvial anual promedia entre 100-450 mm y se presenta en su mayoría en verano y en invierno la lluvia representa entre el cinco y diez por ciento. Las comunidades vegetales son Matorral Desértico Chihuahuense (micrófilo, rosetófilo, halófilo y gypsófilo), Matorral Submontano, Zacatal y Bosque de Montaña (pino, encino y oyamel) de acuerdo al gradiente altitudinal (^{SEMARNAT, 2013}). La población estimada dentro del polígono del ANP de Maderas del Carmen es de 86 personas y las actividades humanas en la región son: la ganadera, donde se produce ganado bovino de carne, de registro, criollo, equino y caprino principalmente, la agricultura es a escala menor, debido a que el terreno se considera no apto para ningún cultivo, ni implementación de riego habitantes (^{SEMARNAT, 2013}).

Captura, manejo y monitoreo de borrego cimarrón. Para el año 2009 el criadero de Pilares ya contaba con 250 individuos y con el fin de reforzar al grupo liberado en estado silvestre en el 2005, fueron capturados en un total de 69 borregos (28 machos, 41 hembra) con la técnica de rifle de red desde en un helicóptero (^{Wehausen, 1996}; ^{Schaefer et al., 2000}; ^{Kamler et al., 2002}; ^{Rominger et al., 2004}; ^{McKinney et al., 2006a}) en el mes de noviembre de los años 2009, 2012 y 2014. A cada individuo se les cubrió los ojos durante la captura y manejo para reducir el estrés de captura, una vez contenidos los borregos capturados, un equipo de médicos veterinarios determinó la edad a través de los anillos anuales de los cuernos, tomaron muestras de sangre y se les inyectaron antibióticos, antiparásitarios, desinflamatorios, vitaminas, un reforzamiento del sistema inmunológico y aretes de identificación, también se equiparon con radio collares de telemetría a cuarenta y tres borregos (3 machos, 40 hembras) mayores de 4 años de edad, con frecuencia VHF de seis dígitos y sensor de mortalidad de 4 horas de activación (MOD-600 Telonics Inc., Mesa AZ., E.U.A.). Con el fin de mantener al grupo unido y aumentar la supervivencia de los borregos liberados, se construyó un corral de adaptación de una hectárea con un cerco de 2.4 m de alto con doble línea eléctrica para evitar el ingreso de depredadores, cada grupo de borregos se confinó y se suplementó con agua y alfalfa previo a la liberación.

Las translocaciones se realizaron en 3 diferentes períodos:

El monitoreo se realizó con la ayuda de un receptor TR-4 y con una antena de cuatro elementos (Telonics Inc., Mesa AZ., E.U.A.), durante un período de una a tres veces por semana mientras duró el estudio. Al registrar la señal de mortalidad se localizó el individuo tan rápido como fuese posible para investigar las causas de muerte. La mortalidad a causa de puma se determinó mediante una necropsia y por las características únicas de esta especie en sus ataques: arrastrar y cubrir a su víctima con material vegetal, arena, piedras o el mismo pelo de la presa, marcas de colmillo profundas en cuello o nuca, extracción del rumen, huellas de las patas, excretas, marcas en suelo, cuando termina de alimentarse de los órganos y carne, sigue con las costillas, huesos de la cara y fémur (^{Krausman & Ables, 1981}; ^{McKinney, 1996}; ^{Rominger et al., 2004}).

Toma de datos y análisis. Se calculó la tasa de supervivencia y la tasa de mortalidad por puma en un período anual por medio de MICROMORT (^{Heisey & Fuller, 1985}; ^{Haynes et al., 2000}; ^{Logan & Sweanor, 2001}; ^{Kamler et al., 2002}; ^{Rominger et al., 2004}) este método se usa ampliamente para estimaciones de las tasas de supervivencia y causas específicas de muerte en animales con radio trasmisores, donde las tasas son estimadas por el número de días trasmisión, el número de mortalidades debido a una causa en particular, y el número de días en el intervalo de tiempo.

Dónde: Ŝᵢ es La tasa de supervivencia, Xi total de número de días transmitidos y Yi número total de muertes en intervalos de i.

La densidad de venado bura (individuos/km²) se obtuvo por medio de conteos físicos durante la noche con ayuda de luz artificial en tres transectos con una franja fija de 400 metros de ancho y que suman 42 kilómetros de largo aproximadamente en el mes de octubre del 2009 al 2016 (^{Villarreal, 1999}; ^{Lancia et al., 2005}). El índice de abundancia relativa de puma se determinó entre los años 2009 y 2016 por medio del conteo de huellas o signos de puma sobre km lineal (^{Smallwood, 1994}; ^{Beier & Cunningham, 1996}; ^{Harveson et al., 1999}; ^{McKinney et al., 2006a}, ^2006b). Se establecieron seis transectos de 3 a 5.5 km (x-= 4.8 km ± 0.98 SD) dentro del ámbito hogareño del borrego cimarrón en Sierra del Carmen que es de 59.05 km² (^{Velázquez, 2012}). El número, distancia y sitio de cada transecto fue limitado en las áreas donde la topografía y sustrato del suelo favorecían la detección e identificación de las huellas. El monitoreo de huellas se realizó usando una cuatrimoto y algunas partes a pie, en un período de tiempo de 4 a 6 horas por día en cada transecto durante una semana y el registro se realizó por un solo observador (H.S.G.). Se registró el número de huellas, excretas, marcas territoriales o presa de puma. Los conteos se realizaron en los meses de enero o febrero del 2009 al 2016, ya que se asume que no hay diferencias de muestra entre las estaciones del año (^{Smallwood, 1994}; ^{Harveson et al., 1999}; ^{McKinney et al., 2006a}). Se tomaron en cuenta las huellas individuales y el conjunto de huellas asumiendo que se trata de un individuo (^{McKinney et al., 2006a}; ^{Smallwood, 1994}; ^{Beier & Cunningham, 1996}) y se calculó el número de huellas sobre kilómetro lineal para obtener el índice de abundancia relativa:

Índice de abundancia relativa de puma = Huellas / km

Y los intervalos de confianza se obtuvieron mediante una prueba de t de una muestra con un 95% C.I.

Los resultados del índice de abundancia relativa de puma (como variable dependiente) y densidad de venado bura y depredación por puma sobre borregos (variables independientes) fueron analizado por medio de un modelo de regresión múltiple con la ayuda del programa estadístico PAST, para conocer su relación e influencia entre las poblaciones presa-depredador.

Resultados

Desde los años que abarcan del 2009 a 2016 se registró un total de 32,863 días de transmisión de las hembras y los machos de borrego cimarrón instrumentados con collares de telemetría, obteniendo las tasas de supervivencia anual de x-= 0.7405 ± 0.084 SD y la tasa de depredación anual por puma x-= 0.2056 ± 0.063 SD (Cuadro 1) La mortalidad por depredación del puma en borrego cimarrón correspondió a un 77% (24 de 31 borregos) del total de los casos analizados.

Cada año después de la liberación se observaron disminuciones en la población de borrego cimarrón x-= 0.30% ± 0.12 SD y la causa principal fue la depredación por puma, excepto en la liberación del 2012 donde no se registró depredación por puma en 18 meses, sin embargo, la primer causa de deceso en ese período fue el estrés nutricional, debido a la severa sequía según lo registrado en la estación climática “Rancho Los Pilares” del INAFAP, con un acumulado de precipitación total de 71 mm durante este período. Para la estimación de densidad de venado bura se recorrió un total 504 km desde el 2009 al 2016 y se registró un incremento de 3 a 7.6 venados/km² (Cuadro 2). Del registro del índice de abundancia relativa de puma, se recorrieron 232 km y se registraron 78 rastros de puma, donde refleja un incremento en la abundancia después de la sequía del año 2011 (Cuadro 2), correlacionado positivamente (r = 0.87) con el crecimiento en la población de venado bura.

El modelo de regresión múltiple del índice de abundancia relativa de puma con la densidad de venado bura y depredación por puma sobre borrego cimarrón se encontró una linealidad no significativa entre estas variables (P = 0.15, R ² = 0.34). Por lo anterior, este resultado no significativo puede estar influenciado por otros factores como: presas alternas y/o sequía.

Discusión

Los resultados señalan que la mayor causa de mortalidad en los borregos cimarrones liberados en la Sierra del Carmen es la depredación por puma, ya que el 77% de los borregos muertos lo son por este depredador concordando con ^{Hoban (1990)}, ^{Wehausen (1996)}, ^{Ross et al. (1997)}, ^{Haynes et al. (2000)}, ^{Schaefer et al. (2000)}, ^{Kamler et al. (2002)}, ^{Rominger et al. (2004)}, ^{Festa-Bianchet (2006)} y ^{McKinney et al. (2006a}, ^2006b).

A pesar de que trabajos previos (^{Wehausen, 1996}; ^{Schaefer et al., 2000}; ^{Logan & Sweanor, 2001}; ^{McKinney et al., 2006b}) consideran al venado bura como una influencia en la depredación por puma sobre el borrego cimarrón en este estudio solo explicó el 34% de la variación, y en particular tiene sentido, debido a que en Sierra del Carmen existe una amplia variedad y densidades de presas alternas disponible como el venado cola blanca (O. virginianus carminis), pecarí (Tayassu tajacu) en densidades de seis y cinco individuos/km² respectivamente (comunicación personal con Jonás Delgadillo; coordinador de investigación en La Reserva Natural El Carmen), wapití (Cervus elaphus;^{Gilbert, 2007}), berrendo (Antilocapra americana;^{Sotelo, 2013}), lagomorfos, mustélidos, etcétera.

El decaimiento de las poblaciones de borrego cimarrón no resulta en la disminución de las poblaciones de puma, por la habilidad del felino de cambiar a presa alterna, por lo que pudiera resultar en una trampa ecológica para el borrego cimarrón (^{Rominger, 2017}). El efecto de la depredación por puma sobre borrego cimarrón impactó un 55% (24 de 43 borregos) con radio collares, sin embargo la abundancia relativa de puma aumentó (r = 0.87) después de la sequía del 2011 en respuesta al incremento de la densidad de venado bura, lo que resulta en una insostenible relación puma-borrego cimarrón (^{Rominger, 2017}).

Después de cada liberación se registraron altas tasas de depredación por puma sobre borrego cimarrón. Se sugiere que esto es debido a que en cada liberación se aumentó la densidad de presa en la áreas, por lo que el puma puede permanecer más tiempo en áreas donde el venado bura y borrego cimarrón se encuentra en altas densidades (^{Schaefer et al., 2000}; ^{Wakeling et al., 2009}) debido a que los borregos se convierten en presas vulnerables por la desorientación generada por la captura más la inexperiencia en su nuevo hábitat, lo cual está corroborado con resultados similares que han sido registrados por ^{Chow (1991)}; ^{Rominger et al. (2004)}, ^{McKinney et al. (2006b)} y ^{Janke (2015)}. Excepto en la liberación del 2012 en la que no se registró depredación por puma durante 18 meses después de la liberación, sin embargo el principal factor de mortalidad en este período fue el estrés nutricional debido a la más severa sequía en los últimos 70 años (^{CONAGUA, 2011}); ^{Wehausen (1996)}, ^{McKinney et al. (2006a)} y ^{Logan & Sweanor (2001)} consideran a la extrema sequía como un factor que afecta las poblaciones de borrego cimarrón.

En particular, en los primeros tres meses de la liberación de noviembre de 2014, el puma depredó a 12 borregos (2 machos y 9 hembras con collar y a un macho sin collar de la misma liberación; reconocido por el arete de identificación, que se encontró junto a una hembra con collar depredados por puma en el mismo evento). Por la intensidad y el área donde sucedieron los ataques se sugiere que fue un solo puma que aprendió el comportamiento del borrego cimarrón. Eventos de múltiple depredación por un solo individuo han sido reportados por ^{Hoban (1990)}, ^{Ross et al. (1997)} y ^{Ernest et al. (2002)}.

La presión ejercida por el puma en los borregos cimarrones a inicio del año 2015 generó una separación de la población dispersando a un grupo a 25 km al norte del sitio de liberación en el ejido Jaboncillos y a otro grupo a 14 km al sureste en el ejido San Francisco, áreas con densidades menores a un venado/km² (comunicación personal con Javier Ochoa; sub-director de la ANP Maderas del Carmen). El grupo que migró al ejido Jaboncillos regresó después de 17 meses al área de liberación sin registrar datos de depredación por puma en los borregos instrumentados con radio collares, mientras que el grupo del ejido San Francisco ya no se obtuvieron datos. Reportes de migración de borrego cimarrón por alta actividad de puma también han sido registrados por ^{Wehausen (1996)}.

Recomendaciones de manejo. En base a los resultados se recomienda intensificar el monitoreo en los primeros 3 meses de la liberación, ya que es una etapa crítica para el establecimiento del grupo en su nuevo territorio, debido a que la depredación por puma puede generar el efecto Allee (dependencia inversa de densidad) afectando la dinámica de la población haciendo al grupo susceptible del colapso por la temprana depresión en las tasas de crecimiento, reduciendo la posibilidad del establecimiento de la población de borregos (^{Mooring et al., 2004}; ^{Bourbeau-Lemieux et al., 2011}). No se recomienda realizar translocaciones en época de sequía, además de contar con un programa de suplementación para épocas críticas ya que los borregos recién translocados pierden 19% de la masa corporal en comparación a los borregos residentes (^{Poirier & Festa-Bianchet, 2018}).

Se propone realizar translocaciones de grupos mayores de 50 individuos ya que un grupo de menor cantidad no representa una población viable (^{Berger, 1990}; ^{Singer et al., 2000}) y es necesario reforzar al grupo fundador con liberaciones en lapso de tiempo menor al año con grupos de igual proporción para minimizar el período de aclimatización (^{Clapp et al., 2014}). Aunque no se encontró una influencia significativa (P = 0.15) de la densidad de venado bura en la depredación por puma sobre borrego cimarrón, si se observó la correlación positiva donde la densidad de bura explicó el 87% del incremento en el índice de abundancia relativa de puma después de la sequía 2011, además de la alta depredación por puma sobre borrego cimarrón (77%). Por lo que se sugiere considerar en el futuro realizar translocaciones de borrego cimarrón en áreas de bajas densidades de presas (< a un venado/km²) debido a que las poblaciones de puma no persisten en lugares donde las densidades de venado son menores a un venado/km² (^{Schaefer et al., 2000}). Esto podrían dar una posible solución a la hora de seleccionar el hábitat potencial para futuras translocaciones de borrego cimarrón, ya que liberaciones de escala menor en áreas de alta actividad de depredadores no es rentable porque un pequeño grupo estará en un alto riesgo de depredación (^{Mooring et al., 2004}).