Introducción

Los helmintos son muy abundantes en la naturaleza y son un grupo polifilético, ya que bajo este término se incluyen representantes de diferentes phyla que no están relacionados filogenéticamente: Platyhelminthes, Nematoda, Acanthocephala y Annelida (^{Pérez-Ponce de León & García-Prieto, 2001}). Algunos de estos parásitos dentro de su ciclo biológico utilizan a las aves acuáticas como huéspedes definitivos (^{Barrera-Guzmán & Guillen-Hernández, 2008}). Las aves adquieren a los helmintos principalmente por sus hábitos alimenticios, mediante el consumo de huéspedes intermediarios, entre otros factores, por lo que son consideradas como el grupo de vertebrados con mayor riqueza parasitaria (^{Poulin, 1995}).

Los humedales mexicanos reúnen las condiciones ecológicas necesarias para albergar decenas de especies de aves migratorias y residentes, un ejemplo de esto es la presa de Atlangatepec, que fue decretada como hábitat prioritario para aves acuáticas residentes y migratorias en el 2009 (^{Ramsar list, 2014}), uno de los anátidos endémicos de México que habita este lugar es el Pato Mexicano (Anas diazi) que se encuentra en el listado de la NOM-059-ECOL-2001 como especie amenazada (^{SEMARNAT, 2002}), existe escasa información de esta especie a pesar de su estado de conservación (^{Pérez et al., 2002}). Los estudios sobre los helmintos de este pato son escasos o no están actualizados.

El objetivo de esta investigación fue realizar el primer inventario de helmintos del aparato digestivo y respiratorio de aves acuáticas de la familia Anatidae procedentes del humedal de Atlangatepec, Tlaxcala.

Material y métodos

Las muestras biológicas fueron obtenidas mediante la actividad cinegética, recolectándose los aparatos digestivos y respiratorios de 52 aves acuáticas (Anas discors, A. crecca, A. diazi, A. strepera, A. clypeata y Aythya affinis) durante las temporadas de caza noviembre 2012- febrero 2013 y noviembre 2013- febrero 2014 en la presa de Atlanatepec (N 19º 33.596’ y O 098º 11.368’), ubicada en el estado de Tlaxcala, México.

Para la revisión helmintológica los aparatos digestivos y respiratorios fueron colocados en cajas de Petri con solución salina al 0.85%, posteriormente se examinaron bajo el microscopio estereoscópico. Lo anterior se realizó en el Laboratorio de diagnóstico Parasitológico de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia (FMVZ) de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM).

Los parásitos encontrados en del aparato gastrointestinal y respiratorio fueron extraídos con un pincel delgado contados in situ; trematodos, acantocéfalos y cestodos se fijaron en formol al 4% caliente, mientras que los nematodos en alcohol salino al 4% caliente; finalmente, todos los helmintos se conservaron en alcohol 70% (^{Lamothe, 1997}); los platelmintos y acantocéfalos fueron teñidos con hematoxilina de Delafiel o paracarmin de Meyer, los nematodos fueron transparentados con lactofenol de Amman o glicerol-alcohol (1:1). Lo anterior se realizó en el Laborato- rio de Helmintología del Instituto de Biología de la UNAM.

Los helmintos fueron observados, medidos y dibujados bajo el microscopio óptico para su identificación dando énfasis en las estructuras características para su determinación taxonómica, lo anterior se realizó utilizando claves y literatura especializada como: ^{Yamaguti (1940)}, ^{McDonald (1981} & ¹⁹⁸⁸⁾, ^{Czaplinzki y Vaucher (1994)}, ^{Gibson et al. (2002)} y Anderson et al. (2009).

Los ejemplares de referencia fueron depositados en el Laboratorio de diagnóstico Parasitológico de la FMVZ de la UNAM y en la Colección Nacional de Helmintos entre los números de catálogo 9713 a 9724.

Los niveles de infección fueron determinados con los parámetros ecológicos propuestos por ^{Bush et al. (1997)}.

Resultados

De las 52 aves acuáticas examinadas 39 (75%) resultaron positivas a algún tipo de helminto. Se obtuvo una riqueza de 21 taxa (Cuadro 1): siete trematodos (C. cornutus, A. burti, Z. lunata, N. seineti T. sisowi, Echinostoma sp. y E. recurvatum.), cuatro cestodos (Hymenolepis spp., C. megalops, C. infundibulum y F. fasciolaris), ocho nematodos (Amidostomum sp., Streptocara sp., E. uncinatum, Syphaciella sp., Capillaria sp., T. fissispina, Tetrameres sp. y E. uncinata) y dos acantocéfalos (P. constritum y Polimorphus sp.). Del total de helmintos recuperados (615) los cestodos representan el 69.9%, los trematodos el 18.8%, los nematodos el 10.2% y por último los acantocéfalos con un 0.9%.

Discusión

Esta investigación registra por primera vez 21 taxa (13 especies nominales y 8 identificados a nivel genérico), para el humedal de Atlangatepec, Tlaxcala, México. Entre ellos destaca Syphaciella sp., ya que se registra por primera vez para México. También se registra por primera vez para México a los trematodos: Z. lunata y A. burti en A, crecca y A. strepera. En el caso de los cestodos a C. infundibulum en A. affinis.

Anas diazi es nueva especie de hospedero en México para T. sisowi, C. cornutus, C. infundibulum, E. uncinatum, Syphaciella sp. y T. fissispina. La importancia de generar información sobre este anátido es por su estatus que se encuentra en la categoría de amenazado en la NOM-059-ECOL-2001 y es una especie considerada endémica de México.

La riqueza obtenida en este trabajo (21 taxa) es similar a la reportada por ^{Martínez-Haro et al. (2012)}, realizado en aves en las ciénagas de Lerma, ^{Gladden & Canaris, (2009)}, realizado en humedales de Chihuahua, con riquezas de 20 y 23 respectivamente. Lo anterior confirma lo señalado por ^{Poulin (1995)}, quien establece a las aves como el grupo de vertebrados con mayor riqueza parasitaria que existe.

De los huéspedes, el que presentó la mayor riqueza fue A. diazi con 16 especies de helmintos. Lo anterior podría atribuirse a su conducta biológica (pato buceador) y a su dieta, formada por pequeños moluscos y crustáceos, particularmente bivalvos, anfípodos y crustáceos (^{Leopold, 1959}; ^{Johnsgard, 1978}), los cuales son utilizados como huéspedes intermediarios por la mayoría de las especies de helmintos identificadas en este pato (^{Wobeser, 1981}; ^{Atkinson et al., 2008}).

De los trematodos identificados los del género Notocotylus fueron los que mayor dificultad presentaron para identificar a nivel específico, principalmente por su similitud considerable en las estructuras con importancia diagnóstica (testículos, ovarios, glándulas vitelógenas, metratermo, entre otros) y pocos caracteres efectivos para su identificación (^{Herber, 1942}; ^{Martínez-Haro et al., 2012}).

Entre los cestodos identificados, C. megalops, F. fasciolaris y Choanotaenia infundibulum son muy comunes en aves acuáticas, por lo que resultó de fácil identificación. Lo contrario ocurrió con Hymenolepis sp., en general este grupo de helmintos son difíciles de identificar debido a que son muy frágiles y difíciles en su manejo, ya que durante su procesamiento puede haber una pérdida de sus ganchos al ser estructuras muy delicadas o se pueden fragmentar, lo que impide una adecuada determinación taxonómica (^{Czaplinski & Vaucher, 1994}).

De los nematodos identificados en la mayoría solo se llegó hasta género; lo anterior se debe principalmente a que se encontraron únicamente hembras, lo que puede ser explicado porque los machos son más pequeños, por ejemplo en T. fissispina se localizan en el lumen del proventrículo, mientras que las hembras se encuentran embebidas en las glándulas, de ahí que éstas son fáciles de observar, mientras que los machos necesitan ser buscados en el moco (^{Martínez-Carrasco et al., 2009}).

El parasitismo es una interacción común en las aves, por tanto estos organismos han coevolucionado con algunas especies parásitos por lo que casi no les generan daños; sin embargo, factores como la contaminación y la reducción del hábitat entre otros, pueden ocasionar que este tipo de enfermedades rompan un equilibrio y generen muertes masivas de aves acuáticas, de ahí la importancia de continuar con estos trabajos a largo plazo para poder elaborar programas de manejo para la conservación de estos organismos (^{Wobeser, 1981}; ^{Atkinson et al., 2008}).