Introducción

El estado de Guerrero es una de las cuatro entidades con mayor diversidad biológica de México producto de su ubicación geográfica y condiciones ecológicas (^{Flores-Villela & Gérez, 1994}; ^{Challenger, 1998}, ^{Botello et al., 2015}). Las condiciones tanto históricas como ecológicas de la entidad han favorecido la presencia de una avifauna biodiversa que incluye un total de 545 especies (^{Almazán-Núñez et al., 2017}), que representan el 51% de la avifauna nacional (^{Navarro et al., 2014a}). A pesar de la gran diversidad de aves que presenta el estado de Guerrero y de que en los últimos años se han incrementado notablemente los estudios avifaunísticos en regiones de interés (e.g., ^{Morales & Navarro, 1991}; ^{Navarro & Peterson, 1999}; ^{Almazán-Núñez & Navarro, 2006}; ^{Almazán-Núñez et al., 2009}; ^{Rojas-Soto et al., 2009}; ^{Nova-Muñoz et al., 2011}), todavía existe poca información sobre la distribución, historia natural y ecología de las aves (^{Almazán-Núñez et al., 2017}). Esta carencia de información ha limitado la aplicación de estrategias adecuadas de manejo y conservación para este y otros grupos de fauna (^{Almazán-Núñez, 2009}; ^{Botello et al., 2015}). Un ejemplo de lo anterior es la poca representatividad de áreas naturales protegidas de carácter federal en la entidad, ya que menos del 0.1% de su superficie está destinada a la protección de sus recursos naturales (^{Kolef & Moreno, 2006}; ^{Bezauri-Creel et al., 2012}), lo que puede conducir a decisiones erróneas sobre el manejo y conservación de su avifauna a largo plazo.

La Sierra Madre del Sur (SMS) es una región que ha llamado la atención desde el punto de vista biológico tanto por su diversidad como por sus altos niveles de endemismo (^{Challenger, 1998}; ^{Luna-Vega et al., 2016}). Esta región es de amplia relevancia para las aves, ya que muchas de sus especies son de distribución restringida (e.g., Lophornis brachylophus, Eupherusa poliocerca, Cyanolyca mirabilis; ^{Banks, 1990}; ^{Escalante et al., 1998}), mientras que otras han conformado poblaciones alopátricamente diferenciadas de especies ampliamente distribuidas (e.g., Arremon kuehnerii; ^{Navarro-Sigüenza et al., 2013}), como resultado del complejo sistema montañoso y de las variaciones ecológicas existentes en esta provincia biótica (^{Luna-Vega et al., 2016}). Estos cambios tanto en la orografía como en los hábitats asociados aumentan el recambio de especies, lo que incrementa la diversidad regional. Estudios enfocados a analizar cambios en la composición de las especies entre distintos tipos de vegetación son escasos en la SMS y en particular en esta región del estado de Guerrero (^{Navarro, 1992}; Escalante & Navarro, 1993; ^{Almazán-Núñez et al., 2007}), y pueden constituir una línea base para el desarrollo de estrategias de manejo y conservación de los ambientes forestales y su biodiversidad. Varios de los ecosistemas montañosos han reducido su extensión drásticamente durante las últimas dos décadas debido a prácticas de aprovechamiento y manejo inadecuadas (^{Challenger, 1998}). Por ejemplo, en los bosques mesófilos de montaña y de pino-encino de Guerrero la vegetación original ha disminuido en un 30 y 63%, respectivamente (^{SEMARNAT, 2013}). Esta pérdida de hábitat aunado a otros fenómenos como el cambio climático amenazan la supervivencia de la avifauna de zonas montañosas y de los elementos bióticos propios de cada ambiente (^{Rojas-Soto et al., 2012}) y, en particular, de la SMS de Guerrero.

El objetivo de este estudio fue evaluar la riqueza regional de las aves de los Pueblos Santos, ubicados en el declive del Pacífico de la SMS en el centro del estado de Guerrero. Esta región es considerada prioritaria para la conservación de su avifauna por su elevada riqueza y nivel de endemismos (^{Álvarez & Morrone, 2003}). Adicionalmente, se presenta un análisis del recambio de especies entre tipos de vegetación y se proporciona información sobre la estacionalidad, endemismo, estatus de riesgo y el hábitat de presencia de cada una de las especies del área de estudio.

Materiales y métodos

Área de estudio. Los Pueblos Santos se localizan geográficamente en la provincia biótica de la SMS, abarcando los ejidos de Santa Rosa, Santa Rita, San Cristóbal, Santa Bárbara, Tepetixtla y Las Compuertas. El área presenta una superficie de aproximadamente 932 km², y se ubica entre las coordenadas 100° 15' 40"-99°44' 40" O y 17° 7' 20"-17° 28' 0" N, con un intervalo altitudinal que va de 120 a 3304 msnm (Fig. 1). El clima predominante es cálido húmedo y subhúmedo con una temperatura media anual mayor a 22 °C (^{García, 2004}). Los principales tipos de vegetación en el área son: bosque mesófilo de montaña asociado a cultivos de café (Coffea arabica L), bosque de pino, bosque de pino-encino, bosque de encino-pino, bosque de encino, selva mediana subcaducifolia, selva baja caducifolia, bosque en galería y vegetación secundaria (^{INEGI, 2010}).

Figura 1 A) Localización geográfica del estado de Guerrero en México, B) ubicación de los Pueblos Santos en Guerrero y C) sitios de colecta y observación de la avifauna en el área de estudio. Se presenta el intervalo altitudinal de la zona de estudio. 

Muestreo de aves. El trabajo de campo se llevó a cabo en 11 meses distribuidos en un período de seis años (2006-2012). Las salidas se efectuaron en los meses de mayo-agosto y octubre del 2006, enero del 2008, agosto-octubre del 2009, octubre del 2011 y junio del 2012. Se contabilizaron un total de 30 días efectivos de trabajo de campo, mismos que se repartieron en un total de seis días para cada uno de los tipos de vegetación más representativos del área de estudio, como el bosque mesófilo de montaña (BMM), bosque de pino-encino (BPE), bosque de encino-pino (BEP), selva mediana subcaducifolia (SMSc) y selva baja caducifolia (SBC). El difícil acceso de algunas áreas no permitió abarcar mayor superficie en cotas altitudinales superiores a los 2000 msnm y por debajo de los 700 msnm (Fig. 1). El muestreo en cada tipo de vegetación consistió en recorridos diarios en un total de ocho transectos lineales de aproximadamente 3 km de longitud, dispuestos espacialmente a una distancia de 0.7 km entre ellos. Para abarcar el pico de mayor actividad de las aves, se realizó un transecto de observación por la mañana (desde el amanecer hasta las 10:30 hrs) y otro por la tarde (16:00 a 18:30 hrs), con ayuda de binoculares (7x35 y 8x40). De manera paralela a las observaciones, se realizaron capturas de aves con ayuda de nueve redes de niebla (12 m de longitud x 2.5 m de alto) con la finalidad de complementar el inventario. Las redes se colocaron en los mismos transectos usados para las observaciones, con un horario de apertura de 07:00 a 18:00 hrs, contabilizando un total de 2,970 horas-red. Todas las aves capturadas se identificaron y posteriormente se liberaron en el mismo sitio de captura. Las identificaciones de las especies de aves se hicieron con guías de campo especializadas (e.g., ^{Peterson & Chalif, 1989}; ^{Howell & Webb, 1995}; ^{National Geographic Society, 1999}).

Con la información obtenida se elaboró un listado de las aves y se categorizó su estatus estacional con base en los datos obtenidos directamente en campo y complementados con ^{Howell & Webb (1995)}. El endemismo se determinó con base en ^{González-García & Gómez de Silva (2003)}. Las categorías de riesgo se establecieron de acuerdo con la NOM-SEMARNAT-059-2010 (^{SEMARNAT, 2010}). Los nombres comunes de las aves fueron tomados de ^{Escalante et al., (2014)} y la nomenclatura de las especies se basó en la propuesta de la American Ornithologists Union (^{AOU, 1998}) y suplementos adicionales (^{Chesser et al., 2017}).

Se evaluó el inventario de las aves con una curva de acumulación de especies tanto para el área de estudio, como para cada tipo de vegetación, y se obtuvo el valor esperado con base en el estimador ICE (estimador de cobertura basado en incidencia; ^{Colwell & Coddington, 1994}), utilizando como unidad de esfuerzo el número de días de muestreo. Este estimador basa su cálculo en la estimación de la cobertura de la muestra (e.g., la proporción de la riqueza representada en un conjunto de muestras de incidencia replicados; ^{Gotelli & Colwell, 2011}), por lo que es insensible al tamaño de muestra (^{Hortal et al., 2006}). La curva se ajustó con base en 100 repeticiones aleatorias del orden de las muestras en el programa EstimateS v. 9.0 (^{Colwell, 2013}). Se cuantificaron las especies únicas (especies con presencia en una sola muestra) y duplicadas (especies presentes en dos muestras; ^{Jiménez-Valverde & Hortal, 2003}). Para cada día de muestreo se calculó la desviación estándar (DE) del número de especies tanto observadas como potenciales.

Se evaluó el recambio taxonómico de aves entre los principales tipos de vegetación de la zona de estudio con el índice βsim, que representa una medida independiente de la riqueza en la composición de especies (^{Baselga & Orme, 2012}), por lo que describe la variación sin la influencia de gradientes de riqueza entre las comunidades. Este análisis se ejecutó con ayuda del paquete “betapart” (^{Baselga & Orme, 2012}) en el programa R 3.3.3 (^{R Development Core Team, 2017}).

Resultados

Se registró un total de 136 especies de aves agrupadas en 15 órdenes y 34 familias (Apéndice 1). El orden mejor representado fue Passeriformes con 87 especies, seguido de Apodiformes con 12, mientras que Accipitriformes, Strigiformes y Galliformes presentaron tres especies cada uno (Apéndice 1). Por otro lado, la familia mejor representada fue Parulidae con 15 especies, seguido de Tyrannidae y Cardinalidae con 13 especies cada una y Columbidae con seis (Apéndice 1). Se registró un total de 110 especies residentes y 26 migratorias en el área de estudio (Apéndice 1). Un total de 15 especies son endémicas a México y cuatro cuasiendémicas (Apéndice 1). Un total de 18 especies están en alguna categoría de riesgo, de las cuáles nueve están amenazadas y otras nueve en protección especial (Apéndice 1). Con base en el estimador ICE se obtuvo el 95% del total de especies esperadas. Asimismo, las curvas de las especies únicas y duplicadas se intersectaron y mostraron una tendencia decreciente (Fig. 2).

Figura 2 Curva de acumulación de especies de la avifauna de los Pueblos Santos. Se muestra la desviación estándar en el estimados ICE para cada uno de los días de muestreo. 

Por otra parte, se obtuvo la mayor riqueza de aves en el BMM (70 especies), seguido del BEP (59 especies; Cuadro 1). Para cada tipo de vegetación, el estimador ICE sugirió que se registró entre el 89% y 95% del total de especies esperadas, por lo que hacen falta por registrarse entre tres y ocho especies en los tipos de vegetación estudiados (Cuadro 1). El BMM también tuvo los valores más altos de especies residentes (64 especies), exclusivas (23 especies) y en alguna categoría de riesgo (16 especies repartidas en 9 amenazadas y 7 en protección especial; Apéndice 1), mientras que la SBC presentó el mayor número de especies endémicas con nueve (Cuadro 1).

La composición de las especies de aves varió entre los tipos de vegetación (Fig. 3; Apéndice 1). El análisis de clasificación mostró mayor afinidad avifaunística entre el BMM y el BPE, ya que presentaron el mayor número de especies compartidas (32 especies, βsim = 0.3; Cuadro 2). Los tipos de vegetación más disímiles con relación al resto fueron la SMSc y la SBC (βsim promedio = 0.53 y 0.65 respectivamente; Cuadro 2, Fig. 3).

Figura 3 Clasificación de los tipos de vegetación con base en la disimilitud de sus avifaunas de los Pueblos Santos de Guerrero. Este análisis se basó en el índice βsim mediante ligamiento promedio. Selva baja caducifolia (SBC), selva mediana subcaducifolia (SMSc), bosque de encino-pino (BEP), bosque pino-encino (BPE), bosque mesófilo de montaña (BMM). 

Discusión

Los resultados obtenidos en este estudio representan el 25% de las aves para el estado de Guerrero (^{Almazán-Núñez et al., 2017}) y el 22% de la avifauna reportada para la SMS (^{Navarro-Sigüenza et al., 2016}). A pesar de los esfuerzos que a la fecha se han hecho para conocer la avifauna de la SMS en Guerrero (^{Almazán-Núñez et al., 2007}; ²⁰⁰⁹; ^{Navarro-Sigüenza et al., 2016}), algunas zonas relevantes dentro del estado aún no cuentan con estudios faunísticos suficientes. En términos comparativos, la riqueza avifaunística registrada en los Pueblos Santos respecto a otros estudios realizados en la SMS, muestran una riqueza mayor a la del ejido de Petatlán (69 especies; ^{Almazán-Núñez et al., 2007}) y a los bosques de pino-encino del centro de Guerrero (117 especies; ^{Almazán-Núñez et al., 2009}). Aunque fue menor a la registrada en la sierra de Atoyac (162 especies; ^{Navarro, 1992}) y Omiltemi (160 especies; ^{Navarro & Escalante, 1993}). Estas comparaciones se deben tomar con cierta cautela, ya que el muestreo tanto en cobertura espacial como temporal entre estas áreas no fue el mismo. Sin embargo, la riqueza de especies obtenida en el área de estudio muestra una aproximación de la importante biodiversidad que presenta la zona. Para ejemplificar esto, en el área de estudio se obtuvo una cuarta parte de la diversidad de aves reportada para el estado de Guerrero, en una superficie que ocupa apenas el 1.5% de la entidad, por lo que en términos de la relación riqueza-área se podría considerar que la biodiversidad de las aves de la zona es alta. Esta importante riqueza en el área de estudio es resultado de las condiciones climáticas favorables para la presencia de bosques húmedos de montaña (e.g., bosque mesófilo de montaña, bosque de pino, encino), semiáridos (selva baja caducifolia) y gradientes ambientales (120 a 3300 msnm) que favorecen la presencia de una avifauna biodiversa (^{Almazán-Núñez et al., 2009}; ²⁰¹¹).

El estimador ICE indicó que el inventario está prácticamente completo, ya que sugirió que hacen falta por registrar entre tres y cuatro especies para el área de estudio y un promedio de cinco especies para cada tipo de vegetación muestreado. Esto sugiere que la continuación del trabajo de campo en áreas geográficas dentro del intervalo altitudinal no muestreado podría revelar la presencia de otras especies que potencialmente se distribuyen en el área y/o especies restringidas a un hábitat en particular. Por ejemplo, algunos trabajos dentro de la misma región de la SMS de Guerrero, incluyen a especies como Aphelocoma ultramarina, Ptiliogonys cinereus, Sialia sialis y Buteo jamaicensis en los BPE (^{Almazán-Núñez et al., 2009}), por lo que se podrían adicionar al inventario de las aves del área de estudio. No obstante, el presente estudio representa un aporte importante para las aves que se distribuyen en la SMS. Este tipo de estudios son de interés, ya que permiten conocer la distribución de las especies en diferentes ecosistemas, principalmente en aquellos que son susceptibles a las modificaciones antropogénicas como los bosques húmedos de montaña (^{Challenger, 1998}).

El BMM presentó la mayor riqueza de especies y el número más alto de especies exclusivas (Apéndice 1). En gran medida, esto es resultado de procesos de evolución in situ debido a las características físicas propias de este bosque, lo que ha favorecido la presencia de formas endémicas y, en consecuencia, es uno de los ambientes más biodiversos en México y en el Neotrópico (^{Martínez-Morales, 2007}; ^{CONABIO, 2010}). Además, el BMM presenta una alta diversidad florística y que, aunado a que se asocia con cultivos de café como se observó en el área de estudio, proporcionan mayor abundancia de recursos (^{Manson et al., 2008}; ^{Philpott & Bichier, 2012}; ^{Navarro-Sigüenza et al., 2014b}; ^{González-Medina et al., 2015}), factores que incrementan la diversidad de aves en este hábitat. Este mismo tipo de vegetación (BMM) presentó el mayor número de especies residentes (e.g., Amazona finschi, Columbina inca, Piranga bidentata) y el menor número de especies migratorias (e.g., Geothlypis tolmiei, Parkesia motacilla, Setophaga virens). Es probable que el menor número de migratorias de larga distancia encontradas en el BMM esté asociado a la temporalidad de los muestreos, los cuáles se llevaron a cabo principalmente durante el verano, por lo que las especies faltantes (ocho especies de acuerdo al estimador ICE) para complementar el listado en este hábitat podrían ser especies invernales. Adicionalmente, la baja proporción de especies migratorias encontradas en el BMM puede ser atribuida a que estas forrajean principalmente en el follaje más denso y alto del dosel (^{Greenberg, 1986}), lo que disminuye en algunos casos su registro comparado con ambientes como la SBC que presenta árboles de menor altura.

En los Pueblos Santos se registró un total de 18 especies de aves en riesgo. El BMM presentó el mayor número de especies en alguna categoría de la NOM-059 (^{SEMARNAT, 2010}; Apéndice 1). Estos resultados, aunado a que es uno de los ecosistemas más desprotegidos del país (^{Navarro-Sigüenza et al., 2011}), resaltan la importancia en la toma de decisiones para la conservación de este ambiente en la zona de estudio. Por otra parte, la mayor concentración de endemismos de aves se encuentra en el oeste del país (^{García-Trejo & Navarro, 2004}), región en la que se ubica el área de estudio. La avifauna endémica en los Pueblos Santos (15 especies) comprende el 26% del total de especies endémicas que se distribuyen en Guerrero (58 especies; ^{Navarro, 1998}). Al igual que con la riqueza, este valor es alto dada la pequeña superficie que abarca el área de estudio con respecto al estado de Guerrero. Cabe señalar que la SBC presentó el mayor número de especies endémicas (60% del total) por tipo de vegetación, aspecto que es consistente en otros grupos de fauna a nivel nacional (^{Flores-Villela & Navarro, 1993}; ^{Ceballos & García, 1995}; ^{Ceballos et al., 2010}). Este importante nivel de endemismos que presenta la SBC, al igual que de especies exclusivas, determinó en gran medida un recambio de especies mayor con respecto a los otros tipos de vegetación. La SBC se caracteriza por presentar una diversidad beta elevada debido a condiciones bióticas y abióticas particulares que se presentan a lo largo de su área de distribución (^{Linares-Palomino et al., 2010}). Así, la composición de especies cambia diferencialmente de forma importante entre los distintos fragmentos de SBC. La diversidad beta de este tipo de vegetación se acentúa al compararla con bosques montanos como ocurrió en el área de estudio. No obstante, es importante hacer notar que especies típicamente de ambientes montañosos húmedos como por ejemplo Attila spadiceus, Aimophila ruficeps y A. rufescens (^{Howell & Webb, 1995}), también se encontraron en la SBC. Este tipo de vegetación se caracteriza principalmente por su aridez; sin embargo, la ubicación del área estudio en la vertiente del Pacífico permite que la selva baja de esta zona reciba mayor humedad comparada con la de otras regiones (^{Trejo, 1999}). Así, por ejemplo, la SBC de la Cuenca del Balsas presenta mayor aridez que la de la vertiente del Pacífico. Estas condiciones de humedad que en general sobresalen en el área, permiten un mayor flujo y conectividad geográfica de las especies de aves entre los distintos tipos de vegetación. Por otra parte, los tipos de vegetación con los valores más altos de similitud fueron el BMM y el BPE, muy probablemente por la distancia geográfica, las condiciones microclimáticas y topográficas de ambos ecosistemas. Además, varias de las especies presentes tienen límites de tolerancia amplios que les permite desplazase en áreas geográficas mayores mediante la conectividad que presentan estos ecosistemas (e.g., Momotus mexicanus, Thryophilus sinaloa, Turdus rufopalliatus, Vireo hypochryseus; ^{Navarro, 1992}; ¹⁹⁹⁸).

Por otro lado, algunos de los criterios que se han utilizado para proponer estrategias de conservación son la riqueza, endemismo y especies en alguna categoría de riesgo (^{Ceballos et al., 2002}; ^{Arriaga-Cabrera et al., 2009}). Sin embargo, desde el punto de vista avifaunístico muchas zonas han sido poco valoradas en términos de la conservación de especies y hábitats (^{Navarro-Sigüenza et al., 2011}), principalmente por la ausencia de información en ambientes específicos de la entidad (^{Almazán-Núñez et al., 2011}). A pesar de la gran riqueza de especies que presenta el área de estudio, así como el alto número de especies bajo alguna categoría de riesgo, no se habían realizado estudios que demostraran la importante biodiversidad de las aves. La vegetación natural (bosque mesófilo y selva baja, principalmente) del estado de Guerrero ha sido transformada severamente, ya que se calcula una disminución de 29 y 87% respectivamente de su cobertura original (^{SEMARNAT, 2013}; ^{Sánchez-Azofeifa et al., 2013}), lo que contrasta con la gran riqueza de especies de aves con alta prioridad de conservación. El aumento del conocimiento de la avifauna en la entidad y en particular de los Pueblos Santos permitirá implementar estrategias efectivas que permitan la conservación de su biodiversidad a largo plazo.